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La sequía y la gestión pasada como factores del decaimiento forestal en los bosques meridionales de P. nigra

SÁNCHEZ-SALGUERO, R.1,2,*, CAMARERO, J.J.3,4, DOBBERTIN, M.5†, FERNÁNDEZ-CANCIO, A.1, VILÀ-CABRERA, A.6, MANZANEDO, R.D.2, ZAVALA, M.A.7 y NAVARRO-CERRILLO, R.M.2

1INIA-CIFOR. Ctra. de la Coruña km. 7.5, 28040 Madrid, España. * rsanchez@uco.es 2Dept. Ingeniería Forestal, Laboratorio de Dendrocronología.-ERSAF. Universidad de Córdoba. Campus de Rabanales, Crta. N-IV, km. 396, 14071 Córdoba, España. 3ARAID, Instituto Pirenaico de Ecología, CSIC. Avda. Montañana, 1005, 50192 Zaragoza, España. 4Dept. d'Ecologia, Fac. Biologia. Univ. Barcelona. Avda. Diagonal, 645, 08028 Barcelona, España. 5Forest Ecosystem Processes, Swiss Federal Research Institute WSL, Zuercherstrasse 111, CH-8903, Birmensdorf, Suiza. 6CREAF, Centro de Investigación Ecológica y Aplicaciones Forestales, Univ. Autónoma de Barcelona, 08193 Bellaterra, España. 7Grupo de Ecología y Restauración Forestal, Dept. Ciencias de la Vida, Edificio Ciencias, Universidad de Alcalá. 28871 Alcalá de Henares, España. †Matthias Dobbertin falleció inesperadamente el 31 de Octubre de 2012.

Resumen Ante el actual cambio climático los bosques mediterráneos de montaña son más vulnerables al decaimiento inducido por sequía. La importancia de la sequía y la gestión pasada como potenciales factores del decaimiento forestal pueden ser cuantificadas mediante las respuestas del crecimiento y defoliación a la escasez de agua en los bosques más meridionales. Comparamos el crecimiento y el cambio en vigor en bosques naturales y repoblados de Pinus nigra sometidos a severas sequías en Andalucía. Analizamos cómo las variables climáticas, ambientales y estructurales medidas a nivel de rodal y árbol en la Red de Equilibrios Biológicos Andaluza (REB) están relacionadas con el crecimiento y la defoliación, mediante métodos dendrocronológicos y modelos lineales mixtos de crecimiento. Un aumento de temperatura y una disminución en las precipitaciones de primavera han dado lugar a condiciones más secas en el límite de existencia natural de P. nigra. La reducción del crecimiento junto con la defoliación generalizada observada en masas de repoblación confirman el carácter más vulnerable en comparación con las naturales, bajo un clima más cálido y seco pronosticado para la región Circum-Mediterránea. Para evitar nuevos decaimientos forestales de las repoblaciones y mitigar los efectos del cambio climático, se proponen repoblaciones de menor densidad en las zonas mas xéricas o el reemplazo de P. nigra por especies más resistentes a la sequía. Palabras clave Andalucía, incremento de área basal, cambio climático, defoliación, dendroecología, sequía, repoblaciones, P. nigra.

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1. Introducción

El cambio climático producirá un aumento de las temperaturas, una mayor frecuencia de sequías y un aumento de la variabilidad climática en muchas regiones del mundo, siendo acentuados sus efectos en la cuenca Mediterránea (IPCC, 2007). En la actualidad se prevé que el cambio climático cause una frecuencia cada vez mayor de episodios de decaimiento forestal y mortalidad de los bosques, particularmente en zonas sometidas a estrés hídrico como la cuenca Mediterránea (ALLEN et al., 2010). Dicha tendencia a una mayor aridez asociada al aumento del estrés hídrico es previsible que provoque un descenso en la tasa de fijación de carbono de los árboles y una reducción del crecimiento. Esta respuesta fisiológica se ha relacionado con síntomas de decaimiento y un incremento de la mortalidad en diversas especies (PEÑUELAS et al., 2001), siendo estos efectos más acusados en aquellas poblaciones situadas en el límite sur de su distribución, como es el caso de Pinus nigra subsp. salzmanii (Dunald) Franco. en la Península Ibérica (SÁNCHEZ-SALGUERO et al. 2012 a,b).

En la Península Ibérica el área ocupada por pino laricio (Pinus nigra), es de 1.242.388

ha. de las cuales 358.500 ha (31 %) son repobladas (PEMÁN y NAVARRO-CERRILLO, 1997). Estas áreas repobladas se presentan como excelentes sistemas experimentales para entender la sensibilidad, vulnerabilidad y capacidad adaptativa al cambio climático de los ecosistemas forestales españoles, ya que se trata de bosques estructural y genéticamente menos variables que los bosques naturales (SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012a,b).

Es previsible que estas poblaciones meridionales sean especialmente susceptibles al

creciente estrés climático y se vean afectadas por el aumento de densidad en los bosques debido al abandono de la gestión rural o a la falta de tratamientos selvícolas adecuados en las repoblaciones o masas artificiales, en contraste con el manejo histórico de las masas naturales (LINARES & TISCAR, 2010; CAMARERO et al., 2011). A pesar de la importancia ecológica y económica y su extensión, se ha evaluado escasamente el efecto diferencial del clima y la gestión pasada sobre el decaimiento de repoblaciones forestales y masas naturales de P. nigra.

Comúnmente se ha considerado la hipótesis de un decaimiento secuencial basada en

múltiples factores (MANION, 1981): (1) "factores de predisposición" que exponen a los árboles a un estrés prolongado (por ejemplo, suelos rocosos y superficiales en sitios xéricos, altas densidades de plantación) y aumentan la susceptibilidad de los árboles frente a (2) estreses, que actúan a corto plazo conocidos como "factores de incitación" (p.ej., sequías extremas), y que dan paso a (3) los "factores de contribución" (p.ej., parásitos), que contribuyen a la mortalidad final del arbolado. A pesar de la aceptación general de este modelo conceptual, el soporte empírico es relativamente débil debido a que los estudios sobre decaimiento inducido por sequía raramente analizan la importancia relativa de todos los factores que están potencialmente implicados así como de sus interacciones según el origen de los bosques. Este es particularmente el caso en los estudios del decaimiento de las repoblaciones forestales mediterráneas (SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2010; 2012 a,b).

Las masas forestales repobladas de P. nigra pueden encontrarse fuera del límite de

distribución natural de la especie lo que podría aumentar su sensibilidad al clima y predisponerlas al decaimiento (FERNÁNDEZ-CANCIO et al., 2011). Además, la viabilidad futura de la repoblación puede depender mucho de la variabilidad climática de las décadas iniciales, cuando se produce su establecimiento, y del manejo realizado, o del grado de

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competencia al que se ven sometidos los árboles durante la primeras etapas de su desarrollo (SERRADA et al., 2008). Ante el actual escenario de cambio climático, la selvicultura parece ser particularmente relevante para asegurar la viabilidad futura de muchas repoblaciones de pinos en la cuenca del Mediterráneo frente a la posible persistencia de las masas naturales de la misma especie.

Resultados recientes sobre la respuesta del crecimiento al clima en poblaciones de

diversas especies de pinos en la Península Ibérica (ANDREU et al., 2007; MARTÍNEZ-VILALTA et al., 2008), muestran que el aumento de la variabilidad climática asociada al cambio climático podría conducir a un declive en el crecimiento y un aumento de los episodios de decaimiento, especialmente en las repoblaciones ibéricas situadas en localidades marginales bajo elevado estrés hídrico.

2. Objetivos

Utilizamos métodos dendrocronológicos y datos temporales de defoliación para evaluar la vulnerabilidad al decaimiento inducido por sequía y la gestión histórica en masas de repoblación frente a naturales de P. nigra en Andalucía, con tres objetivos específicos: (i) cuantificar los cambios recientes del clima y crecimiento radial; (ii) determinar si hay diferentes respuestas climáticas entre masas naturales y repobladas a escala regional, y (iii) evaluar el efecto combinado de la gestión pasada (evaluada como la densidad actual), y la sequía en la vulnerabilidad al decaimiento forestal. 3. Metodología

3.1. Especies y zona de estudio El área de estudio incluye las repoblaciones y masas naturales de P. nigra (pino laricio)

incluidas en la Red de Equilibrios Biológicos (REB) de Andalucía. Ésta red de seguimiento de los bosques, derivada de la Red Nacional de Daños, está formada por 408 parcelas que cubren la totalidad de los sistemas forestales de Andalucía, con una malla sistemática de 8 x 8 km (NAVARRO-CERRILLO y CALZADO, 2004) (Figura 1). Cada parcela incluye 24 árboles marcados, de los cuales se evalúa anualmente su estado sanitario con variables como: defoliación, plagas, enfermedades, variables estructurales, etc. (DOBBERTIN, 2004). El clima de la zona es mediterráneo con precipitaciones medias anuales que oscilan entre 140 mm y 2513 mm, con una clara estacionalidad marcada por veranos secos y cálidos para el periodo 1950-2010. Los bosques naturales de P. nigra en Andalucía se sitúan en altitudes entre 1500 y 2270 metros s.n.m., mayoritariamente en zonas de umbría, ocupando más de 107.000 ha. Las masas repobladas ocupan más de 40.000 ha, y en su mayoría fueron plantados en la década de 1960 y 1970 usando semillas del sur y centro de España.

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Fig Figura 1. Distribución de P. nigra en el área Circum-Mediterránea (a) Red de Equilibrios Biológicos de Andalucía y

distribución de masas naturales y repobladas en Andalucía (b), parcelas seleccionadas (círculos negros repoblaciones, círculos blancos naturales) y las estaciones meteorológicas locales (cuadrados rojos) que se utilizan para derivar las series

locales de clima (c) (ver los códigos en la Tabla 1).

3.2. Muestreo y métodos dendrocronológicos Se muestrearon 18 parcelas de la REB donde P. nigra era la especie dominante (al

menos 14 de los 24 árboles presentes eran P. nigra). De esta selección se obtuvieron 10 masas de repoblación y 8 de masas naturales distribuidas en Andalucía (Figura 1; Tabla 1). En cada una de las parcelas seleccionadas se realizaron evaluaciones anuales del estado de las copas para el período 2000-2010, daños recientes (p.ej., defoliación por insectos, sequías o heladas) y se midieron variables de crecimiento (altura, DAP diámetro medido a 1,3 m) cada cinco años. Se excluyeron de los análisis los árboles suprimidos y con daños físicos debido a las tormentas, viento o nieve.

En cada parcela se extrajeron muestras de crecimiento a 12 árboles representativos

distribuidos uniformemente. Para cada árbol se obtuvieron dos cores con barrena de Pressler, perpendiculares a la máxima pendiente a 1,3 m de altura. Las muestras se secaron y lijaron con lijas de grano sucesivamente más fino hasta distinguir los anillos de crecimiento. Una vez preparadas las muestras se dataron mediante el reconocimiento de anillos característicos (YAMAGUCHI, 1991). Se midieron los anillos anuales de crecimiento en las muestras ya sincronizadas con una resolución de 0,001 mm usando el sistema de medición semiautomática LINTABTM (Rinntech, Heidelberg, Alemania).

Una vez elaboradas las series brutas de crecimiento se evaluó su datación visual

mediante el programa COFECHA (HOLMES, 1983). Se calculó el incremento de área basal (IAB) usando esta fórmula IAB = π (R2

t – R2t-1), donde R es el radio del árbol y t es el año de

formación del anillo, y asumiendo que las secciones de los troncos eran circulares. Se obtuvieron series medias de IAB para rodales naturales y repoblados. Finalmente, se obtuvieron cronologías de índices residuales de crecimiento para cada zona y especie

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eliminando las tendencias de crecimiento a largo plazo y la autocorrelación temporal anual mediante el programa ARSTAN (COOK, 1985). Se calcularon varios estadísticos descriptivos para el intervalo común 1970-2010 (FRITTS, 1976) a partir de los anillos de crecimiento (AC), y las cronologías residuales (MS, rbt) siendo: AC, la autocorrelación de primer orden, una medida de la similitud del crecimiento de año a año; MS, la sensibilidad media que mide la variabilidad de año a año en el ancho de los anillos consecutivos; y rbt, la correlación media entre árboles que cuantifica la similitud en el crecimiento entre individuos. La señal expresada por la cronología de la población (EPS) con valores superiores a 0,85 fue considerada como fiable y utilizada en los posteriores análisis de relación crecimiento-clima, siendo EPS una medida de la calidad estadística de la cronología medida en comparación con una cronología perfecta infinitamente replicada (WIGLEY et al., 1984). Se cuantificó además la reducción relativa de la IAB en las parcelas naturales y repobladas causadas por las recientes sequías severas seleccionadas (1994-1995, 1999 y 2005). Se calculó el porcentaje en valor absoluto de la reducción del IAB (IABred) con la formula IABred = 100 ((IABD – IABD-1) / (IABD + IABD-1)) / 2, donde IABD y IABD-1 es el IAB para el año de sequía y el año anterior, respectivamente. En todos los casos el valor IABD

es menor que IABD-1.

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Tabla 1. Datos medios de las parcelas muestreadas. Se muestran las medias (desviación estándar).

* Diámetro a 1,3 m (datos de la REB). Abreviación de variables: Or, Orientación; Pte, pendiente; Tm, temperatura media anual; P, precipitación anual

Origen Código Latitud

(Norte)

Longitud

(Oeste)

Altitud

(m s.n.m.) Or

Pte

(º)

DAP

(cm)*

Altura

(m)

Densidad

(pies ha-1) Tm (ºC)

P

(mm)

Repoblación PNR1 37º41’23’’ 2º10’15’’ 1389 E 10 20,8 (7,0) 7,8 (2,7) 650 11,4 430 Repoblación PNR2 37º13’47’’ 2º21’30’’ 1567 N 25 16,0 (2,6) 6,2 (0,7) 1100 11,3 398 Repoblación PNR3 37º04’52’’ 2º58’04’’ 2103 NO 15 21,4 (2,8) 9,6 (0,9) 1300 9,1 583 Repoblación PNR4 37º15’26’’ 2º43’43’’ 1338 E 5 17,3(6,1) 8,0 (2,3) 650 12,4 488 Repoblación PNR5 37º08’29’’ 3º04’15’’ 1884 S 16 16,5 (4,0) 9,7 (0,8) 1100 10,4 372 Repoblación PNR6 38º08’44’’ 2º37’35’’ 1428 SE 5 23,8 (3,5) 11,2 (1,1) 1000 11,3 920 Repoblación PNR7 38º02’21’’ 2º52’57’’ 1233 N 21 19,4 (3,3) 11,7 (1,3) 900 13,2 942 Repoblación PNR8 37º13’14’’ 2º26’23’’ 1891 SO 4 13,2 (3,2) 6,7 (0,6) 1200 10,8 393 Repoblación PNR9 36º53’47’’ 2º44’46’’ 1489 NE 29 13,7 (2,7) 6,6 (0,7) 1100 11,5 404 Repoblación PNR10 37º23’20’’ 2º50’45’’ 1484 NO 24 17,1 (4,7) 6,5 (1,6) 1000 11,0 760

Natural PNN1 38º17’56’’ 2º33’49’’ 1383 SE 20 34,4 (6,9) 16,7 (2,8) 350 11,5 888 Natural PNN2 37º53’54’’ 2º51’17’’ 1478 S 8 54,7 (19,0) 18,9 (6,1) 250 11,3 1000 Natural PNN3 37º48’17’’ 3º01’12’’ 1053 SE 19 33,0(14,9) 14,9 (6,6) 900 13,7 835 Natural PNN4 37º48’54’’ 2º55’43’’ 1430 NO 17 31,3 (6,7) 14,8 (1,4) 650 11,5 856 Natural PNN5 38º12’28’’ 2º37’32’’ 1199 O 31 35,8 (11,4) 15,6 (3,4) 750 12,2 1010 Natural PNN6 37º53’02’’ 2º56’10’’ 1209 S 20 41,7 (12) 17,8 (6,9) 800 12,4 931 Natural PNN7 37º55’33’’ 2º34’19’’ 1517 O 9 29,6 (7,8) 18,1 (3,8) 450 11,0 569 Natural PNN8 37º12’04’’ 3º10’27’’ 1966 SE 17 43,1 (13,7) 12,5 (4,1) 350 10,0 467

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3.3. Datos climáticos Los datos climáticos utilizados en este trabajo proceden de la red nacional de estaciones

locales con registros largos y continuos de la zona de estudio (AEMET, Agencia Estatal de Meteorología) (Figura 1, Tabla 1). Se utilizaron datos de 200 estaciones meteorológicas para el periodo 1950-2010, obteniendo una serie local para cada parcela con las estaciones más próximas. Posteriormente se analizó una serie media temporal de variables climáticas mensuales (temperaturas y precipitación total) para masas repobladas y para naturales, respectivamente; Para ello se uso la subrutina MET del paquete de programas DPL (Dendrochronology Program Library; HOLMES, 2001). La homogeneidad de los datos climáticos usados se evaluó utilizando la subrutina HOM del mismo paquete.

Para incluir la componente espacial, los datos climáticos fueron interpolados para cada

parcela estudiada usando Sistemas de Información Geográfica (ArcGIS 9.3, ESRI), realizando una interpolación basada en el inverso de la distancia y curvas spline para predecir los datos climáticos mensuales y medias anuales de precipitación, temperatura y evapotranspiración (ETP). Esta última variable se estimó según el método de Thorntwaite (1948).

A partir de estas series temporales y espaciales se elaboraron dos tipos de datos: (1) una

estima del déficit hídrico estival, incluida como variable espacial; calculado como el ratio entre precipitación estival (P) y evapotranspiración en verano (ETP) desde junio a agosto del año de formación del anillo (P/ETPestival) (MARTÍNEZ-VILALTA et al., 2008); (2) anomalías estandarizadas de la precipitación (AP) y temperatura media anual (AT), calculadas desde marzo a agosto del año de formación del anillo (VILÀ-CABRERA et al., 2011)

3.4 Relaciones entre crecimiento, clima, gestión y defoliación Las relaciones entre crecimiento radial y clima se evaluaron tanto para masas naturales

como para repobladas usando las cronologías medias residuales de índices de crecimiento y las series climáticas locales para cada parcela de temperatura media, máxima y mínima, y precipitación total. La relación crecimiento-clima se cuantificó calculando coeficientes de correlación de Pearson entre los índices de crecimiento y los datos climáticos mensuales. La ventana de análisis de la correlación crecimiento-clima incluyó desde agosto del año anterior al de crecimiento hasta septiembre del año de formación del anillo, debido a que el crecimiento radial está también influenciado por el clima del año anterior al de formación del anillo (FRITTS, 1976). Estos análisis se realizaron usando el programa DENDROCLIM 2002 (BIONDI & WAIKUL, 2004).

Se calcularon modelos de crecimiento radial (IAB) para determinar la evolución de esta

variable durante el periodo 2000-2010 evaluando si existían diferencias entre masas naturales y repobladas. Dado que la distribución de IAB estaba sesgada se utilizó como variable respuesta el logaritmo de IAB. Se usaron modelos lineales mixtos para analizar el efecto del tamaño (DAP), grado de defoliación, manejo pasado en cada parcela (evaluando la densidad actual como un indicador de la gestión pasada y competencia actual) y el clima (P/PETestival, AP y AT) como variables independientes sobre el crecimiento de árboles en ambos tipos de masas, naturales y repobladas. Para seleccionar el mejor modelo, se realizó minimizando los valores de AIC (BURNHAM & ANDERSON, 2002) e incluyendo componentes que eliminaban la autocorrelación temporal del crecimiento y el efecto de la edad. Todos los análisis fueron realizados con los paquetes nlme, MuMIn y corAR1 del programa R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011).

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4. Resultados

Se detectó un aumento de las anomalías positivas de la temperatura media en el periodo de crecimiento y aumento en las anomalías negativas de la precipitación en el área de estudio desde 1950 (Figura 2). El descenso en la precipitación se debe principalmente a descensos significativos de las precipitaciones primaverales y otoñales durante el siglo XX. Las anomalías positivas en la temperatura media han aumentado significativamente (P < 0,05) en masas naturales (r = 0,10) y repobladas (r = 0,40) con un incremento medio de +0,02 y +0,06 ºC año-1, respectivamente (Figura 2). La reducción en la precipitación durante el periodo de crecimiento ha sido mayor en las parcelas repobladas (r = -0,24, P = 0,01, reducción de -0.9 mm año-1) que en las naturales (r = -0,11, P = 0,05, reducción de -0.3 mm año-1). Durante las décadas 1960 (AP en natural vs. repoblado = 0,20 vs. 0,25) y 1970 (0,35 vs. 0,36) las anomalías en la precipitación se asemejaban en parcelas naturales y repobladas, mientras que en las recientes décadas el aumento de las sequías en los 1990 (-0,36 vs -0,37) y 2000 (-0,07 vs -0,19) fueron más severas en las repoblaciones que en masas naturales (Figura 2).

1950 1960 1970 1980 1990 2000 2010A

P-2

-1

0

1

2

3

AT

-3

-2

-1

0

1

2a

Año

1950 1960 1970 1980 1990 2000 2010

AP

-2

-1

0

1

2

3

AT

-3

-2

-1

0

1

2

APAT

b

AT; r = 0.10, P < 0.05

AP; r = - 0.11, P < 0.05

AT; r = 0.40, P < 0.001

AP; r = - 0.24, P < 0.01

Figura 2. Tendencias en el área de estudio de las anomalías en precipitación (AP líneas continuas) y la temperatura (AT líneas discontinuas durante la estación de crecimiento (de marzo a agosto) para el período 1950-2010 calculando la media

para masas de P. nigra naturales (a) y repobladas (b).

Las masas naturales presentaron mayor edad media (97 años) que las repobladas (35

años) y su diámetro medio y altura fue mayor (DAP: 37,9 vs. 17,9 cm; y altura: 16,2 vs. 8,4 m) (Tabla 1, 2) como cabía de esperar. Las repoblaciones tenían una mayor densidad media (1000 pies ha-1) frente a las masas naturales (560 pies ha-1) debido a la falta de manejo histórico de las primeras (Tabla 1). Las series de incremento de área basimétrica para masas naturales y repobladas mostraron tendencias similares de crecimiento en ciertos años ya sea como aumentos (1992, 1997) o como descensos, que fueron especialmente bruscos en 1994-

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1995, 1999 y 2005 coincidiendo con años de acusado déficit hídrico (Figura 2). Para el periodo analizado 1970-2010, el crecimiento fue significativamente mayor (F =12,1; P < 0,05) en masas naturales (9,37 cm2 año-1) que en repobladas (4,82 cm2 año-1) (Tabla 2). La reducción relativa del IAB (IABred) en respuesta a las sequías severas, fue significativamente mayor (Mann-Whitney U test = 4,00, P= 0,005) en repoblaciones (53,4 ± 5,5%) que en masas naturales (35,7 ± 7,5%). El máximo IABred fue para las repoblaciones en las sequías de 1994-1995 (51,3%) y 1999 (61,1%). Sin embargo, en 2005 las masas naturales (63,5%) mostraron mayor reducción del crecimiento que las masas repobladas (48,8%).

La autocorrelación de primer orden (AC) fue mayor en repoblaciones que en masas

naturales (F = 22,3, P<0.05), sugiriendo una alta relación entre los años de crecimiento en las repoblaciones comparada con la masas naturales, mientras que la sensibilidad media (MS) fue mayor en masas naturales que en repobladas (F= 13,3, P < 0.05) indicando una mayor variación interanual del crecimiento radial en la primera (Tabla 2). La correlación entre árboles (rbt) y la señal expresada por la cronología de cada población (EPS) fueron mayores en masas repobladas que en naturales (F = 14,7, P < 0,05) confirmando la menor variabilidad en el crecimiento entre árboles repoblados frente a los naturales (Tabla 2).

Tabla 2. Características de edad, crecimiento (IAB) y estadística de las cronologías para las parcelas estudiadas, basados en series de crecimiento para el periodo común de 1970-2010. Todas las estadísticas se calcularon para cronologías de

series residuales con excepción de AC que se obtuvo para los datos en bruto de ancho de anillos de los árboles. Se muestran las medias (DE-desviación estándar).

Estadística de las cronologías

Código Edad (DE)

(años)/máximo IAB (DE) (cm2 yr-1) AC* MS rbt PC1 (%) EPS

PNR1 48 (4) 2,27 (0,66) 0,683 0,330 0,700 60,87 0,979 PNR2 28 (2) 6,40 (2,72) 0,733 0,278 0,761 53,53 0,982 PNR3 35 (2) 7,09 (2,67) 0,823 0,289 0,722 56,32 0,977 PNR4 40 (2) 2,95 (1,01) 0,747 0,366 0,656 63,72 0,975 PNR5 29 (3) 6,27 (3,57) 0,830 0,264 0,612 64,56 0,977 PNR6 44 (3) 5,05 (1,92) 0,736 0,232 0,661 41,58 0,983 PNR7 1 PNR8 28 (1) 3,96 (1,70) 0,852 0,247 0,571 45,68 0,959 PNR9 PNR10 30(3) 4,57 (2,56) 0,764 0,322 0,621 81,99 0,965 PNN1 111 (31)/159 10,86 (6,79) 0,603 0,570 0,514 42,15 0,915

PNN2 134 (38) /271 16,06 (5,01) 0,630 0,467 0,597 58,63 0,901

PNN3 PNN4 80 (11)/103 6,65 (1,78) 0,766 0,325 0,626 50,68 0,939 PNN5 55 (14)/77 7,95 (1,63) 0,705 0,502 0,485 49,53 0,923 PNN6 70 (43)/169 8,60 (2,02) 0,604 0,319 0,493 47,65 0,952 PNN7 109 (27)/160 7,84 (0,55) 0,612 0,478 0,438 51,64 0,908 PNN8 124 (28)/141 7,62 (1,75) 0,528 0,456 0,579 77,64 0,930

*Abreviaturas de variables: AC: autocorrelación de primer orden de la cronología estándar; MS: sensibilidad media de la cronologías residuales; rbt: correlación media de las cronologías individuales; PC1: varianza explicada por el primer componente principal; EPS: señal expresada por la cronología de la población. 1Parcelas sin suficientes datos dendrocronológicos para calcular los estadísticos.

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El crecimiento radial en los dos tipos de masas estudiadas presentó una relación significativa y positiva con las precipitaciones de mayo y junio del año de formación del anillo (Figura 3), siendo esta relación mayor en repoblaciones que en masas naturales, mientras que la temperatura de junio presentó una relación significativa y negativa con el crecimiento sólo en repoblaciones (Figura 3). Condiciones húmedas y cálidas en enero favorecen el crecimiento posterior en masas repobladas, mientras que condiciones más cálidas en febrero favorecen tanto a masas naturales como repobladas, siendo mayor el efecto en masas naturales (Figura 3).

a s o n d E F M A M J J A S

Month

a s o n d E F M A M J J A S

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-0.50

-0.25

0.00

0.25

0.50

NaturalRepoblación

Temperatura media

a s o n d E F M A M J J A S

Mes

a s o n d E F M A M J J A S

-0.50

-0.25

0.00

0.25

0.50

Precipitación

Temperatura máxima Temperatura mínima

Figura 3. Relaciones entre clima y crecimiento radial (índices residuales de crecimiento) para masas naturales (barras rojas) y repobladas (barras verdes). Las variables climáticas mensuales usadas fueron la temperatura media, máxima y mínima y la precipitación acumulada. Se correlacionó el crecimiento con variables climáticas de los años previo (meses

abreviados con letras minúsculas) y actual o de formación del anillo (meses abreviados con letras mayúsculas). Las líneas discontinuas horizontales indican el nivel de significación (p < 0,05).

Los modelo de crecimiento seleccionados para P .nigra (repoblaciones, AIC= -203.6;

R2= 0,73; naturales, AIC= 64.2; R2= 0,79) mostraron tendencias similares de crecimiento en función de la disponibilidad hídrica; sin embargo la divergencia en el crecimiento entre masas repobladas y naturales se hizo evidente a partir de las sequías de la década de 1990 (resultados no mostrados). Estos modelos mostraron que los factores más importantes en el crecimiento fueron el DAP y el tiempo, que ejercen efectos positivos sobre el incremento en área basal (IAB) (Tabla 4). Existía una relación negativa entre el aumento de defoliación y el crecimiento, siendo esta relación negativa y significativa en repoblaciones pero no en masas naturales (Tabla 4); mientras que el IAB desciende con el aumento de densidad, siendo este efecto más importante en masas repobladas.

Analizando las variables climáticas, el aumento de las precipitaciones (temperatura) en

el periodo de crecimiento tenía efectos positivos (negativos) sobre el crecimiento en ambos tipos de masa (Tabla 4). La disponibilidad hídrica estival, evaluada mediante el índice de sequía P/ETPestival, mostró un efecto positivo sobre el IAB, mayor en masas repobladas; mientras que su interacción con la densidad actual de la parcela afecta negativamente al IAB,

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siendo este efecto mayor en repoblaciones (es decir, en las repoblaciones, la competencia regula la disponibilidad hídrica frente a condiciones estivales húmedas). Finalmente, la interacción entre las anomalías en la precipitación y temperatura para el periodo de crecimiento afecta de manera diferencial al crecimiento en masas naturales (positivo) y masas repobladas (negativo). Esto sugiere que las repoblaciones son extremadamente sensibles al aumento de las temperaturas (Tabla 4), independientemente de la disponibilidad hídrica.

Tabla 4. Efectos fijos para el modelo mixto de incremento de área basal en P. nigra natural y repoblado, para el periodo

2000-2010. En negrita se muestran los valores significativos.

Efectos fijos Estimador Error estándar P Tipo masa Tipo masa Tipo masa

Repoblado Natural Repoblado Natural Repoblado Natural Intercepto -0,1095 1,4680 0,0189 0,2757 0,0466 <0,001 Tiempo 0,0056 -0,0223 0,0028 0,0104 0,0225 0,0106

DAP 0,0354 0,0023 0,0057 0,0006 <0,001 0,0371 Defoliación -0,0018 -0,0006 0,0008 0,0001 0,0206 0,3307 Densidad -0,0136 -0,0022 0,0022 0,0009 <0,001 <0,001

AP 0,0036 0,0021 0,0016 0,0011 0,0071 0,0233 AT -0,3595 -0,2451 0,0622 0,1112 <0,001 0,0013

P/ETPestival 2,3838 1,0834 0,9350 0,5560 0,0108 0,0052 Densidad x P/ETPestival -0,0027 0,0071 0,0008 0,0042 0,0026 0,0953

AT x AP -0,0026 0,0037 0,0005 0,0009 <0,001 <0,001 Abreviación de variables: DAP: diámetro medido a 1,3 m de altura; AP y AT, anomalías anuales de la precipitación y temperatura media normalizadas para el periodo de crecimiento (desde marzo a agosto); P/ETP estival, ratio de precipitación y evapotranspiración potencial en verano (desde junio a agosto).

5. Discusión

Nuestros resultados confirman una tendencia de calentamiento durante la segunda mitad

del siglo XX en la zona de estudio, así como una mayor probabilidad de periodos de sequía extrema a finales del siglo XX. El aumento de las sequías extremas junto con el calentamiento climático afecta en mayor medida a las poblaciones ubicadas cerca de su límite xérico natural produciendo en numerosas ocasiones fenómenos de decaimiento y mortalidad (CAMARERO et al., 2004; LINDNER et al., 2010; SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012a,b). El aumento del estrés hídrico mostrado en este trabajo para masas del límite xérico natural de P. nigra puede tener efectos notables en el crecimiento. Los resultados mostraron una mayor vulnerabilidad y aridificación del clima en las repoblaciones que en las masas naturales, debida la vulnerabilidad a la mayor competencia por los recursos hídricos debido a su alta densidad, mediada por la falta de tratamientos selvícolas históricos como talas o aclareos. Este factor junto con la disminución de las precipitaciones de primavera y principios de verano son los principales responsables de la respuesta diferencial a la pérdida de vigor, el aumento de la defoliación y el declive del crecimiento radial entre repoblaciones y masas naturales de P. nigra en el sudeste ibérico (LINARES & TISCAR, 2010; SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012b).

En relación con nuestra hipótesis inicial, se mostraron las relaciones diferentes entre

clima y crecimiento para P. nigra repoblado y natural (Figura 3; Tabla 3). Los datos presentados muestran que el aumento de las temperaturas de invierno podría ampliar el período de crecimiento disponible (BOISVENUE & RUNNING, 2006). Sin embargo, una disminución simultánea en la disponibilidad hídrica puede reducir el crecimiento total, debido a la disminución en la tasa de fijación de carbono que induce la sequía (MCDOWELL et al.,

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2010), siendo este efecto mayor en masas repobladas que en las naturales (Figura 3; Tabla 3) por su mayor vulnerabilidad a los eventos de sequía extrema (SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012b).

De acuerdo con estudios anteriores sobre el decaimiento inducido por sequía

(CARNICER et al., 2011; SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012a, b) nuestros resultados confirman que el crecimiento de P. nigra se ve influenciado por la disponibilidad hídrica (AP) y temperatura durante el período de crecimiento (AT), y también por la intensidad de la sequía estival (P/ETPestival) (Tabla 3). Aunque, de forma general se podría esperar un mayor crecimiento en los bosques de montaña limitados normalmente por la temperatura, como resultado del calentamiento (TARDIF et al., 2003); nuestros resultados no confirmaron esta hipótesis, ya que en las regiones mediterráneas la productividad de las especies está fuertemente condicionada por la duración y severidad de las sequías de primavera y verano, lo que podría limitar o incluso anular el efecto positivo del incremento de las temperaturas (LINARES & TISCAR, 2010; SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012a). En general, el efecto de la temperatura (AT) sobre el crecimiento fue negativo, pero este efecto neto puede incluir una fuerte interacción con la disponibilidad hídrica, ya que en años húmedos y cálidos tiene un efecto positivo en el IAB para masas naturales, con menor competencia por los recursos, pero no en las repoblaciones sometidas a mayor competencia como consecuencia de la falta de gestión histórica (pero véase MARTÍN-BENITO et al., 2010b) (Tabla 3). La existencia de interacciones significativas entre el estrés por sequía y temperatura con la densidad del rodal y el crecimiento sugiere que la competencia y la relación con la disponibilidad hídrica pueden ejercer efectos aditivos sobre el crecimiento en masas repobladas muy densas, en contraste con los efectos en masas naturales de baja densidad (MARTÍN-BENITO et al., 2010a,b).

Puesto que nuestro área de estudio ha sido históricamente objeto de una gestión forestal

bajo diferentes intensidades de manejo entre masas naturales y repobladas, era previsible que existiera una interacción entre la estructura de la masa forestal, las relaciones clima-crecimiento que hemos modelado y la vulnerabilidad de estas poblaciones en el futuro a fenómenos de decaimiento forestal (CAMARERO et al., 2011). En este sentido, nuestros resultados confirman que el aumento de episodios de sequías extremas y calentamiento en interacción con el manejo histórico, evaluado como la densidad actual de las masas forestales, ha afectado diferencialmente a los bosques naturales y plantados de P. nigra en el límite xérico de la especie (SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012b).

Por otro lado, las masas naturales presentaron los individuos más viejos como era esperable (Tabla 1). La edad de los individuos junto con la diferente gestión histórica entre masas naturales y repobladas podrían tener un papel fundamental en las diferencias de respuesta al clima y los valores medios de IAB, así como las tendencias en el crecimiento (LINARES & TISCAR, 2010; CANDEL et al., 2012). Los valores medios de AC son mayores en los árboles más jóvenes (masas repobladas) y la MS junto con el IAB fue mayor en masas naturales (más viejas). Estos resultados podrían deberse a cambios endógenos, que deberían estar relacionados con la edad, pero que en nuestro trabajo están condicionados por el grado histórico de manejo (densidad y competencia por los recursos) que afectan a las relaciones hídricas y el balance de carbono del árbol (HUNT et al., 1999). Tales cambios ontogenéticos han sido influenciados por los efectos de la gestión y posiblemente han afectado diferencialmente a la xilogénesis de masas naturales y repobladas (ROSSI et al., 2008; PRIMICIA et al., 2013), alterando las relaciones clima-crecimiento (CARRER & URBINATI, 2004). El aumento de tamaño y la complejidad estructural de los arboles más

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viejos elevan los gastos de respiración de mantenimiento y disminuyen la eficiencia hídrica, lo que podría explicar una menor tasa de crecimientos y bajas correlaciones clima-crecimiento. Sin embargo, nuestros resultados muestran una menor tasa de crecimiento en masas repobladas debido al efecto de la competencia, como consecuencia de la alta densidad de plantación inicial y la falta de manejo histórico. Aunque si se muestran bajas correlaciones clima-crecimiento en masas naturales.

Las diferencias en los modelos de crecimiento de las poblaciones naturales y repobladas

en respuesta a la sequía y la competencia están probablemente relacionados con ésta mayor eficiencia del uso del agua en las masa naturales frente a las repobladas debido a la menor competencia entre árboles y relacionada con la mejor adaptación fisiológica a las condiciones más xéricas de las poblaciones naturales frente al, en ocasiones, incierto origen genético de las masas repobladas (MORENO-GUTIÉRREZ et al., 2011).

Ante un proceso de decaimiento forestal, visto como el resultado de una serie de

eventos en cadena con las sequías extremas actuando como factores de incitación de forma sinérgica a factores previos de predisposición como la estructura de la masa y la elevada competencia inicial (Tabla 3), la vulnerabilidad de las masas repobladas sería mayor que en las naturales como consecuencia del manejo histórico diferencial. Sin embargo, desconocemos hasta que punto este modelo conceptual puede ser demostrado en otras masas naturales mediterráneas y especialmente en repoblaciones como las presentes en muchas zonas de la cuenca mediterránea (SÁNCHEZ-SALGUERO et al., 2012b).

Estos resultados proporcionan un apoyo adicional a los estudios sobre la vulnerabilidad

al decaimiento forestal causado por sequías severas en los límites de tolerancia climáticos más xéricos y en condiciones de alta competencia (MACIAS et al., 2006; LLORET, 2012), por ejemplo, en el caso de bosques no gestionados o con elevadas densidades y competencia estudiados para P. nigra: (PALAHÍ Y GRAU, 2003; LINARES & TISCAR, 2010; MARTÍN-BENITO et al., 2010a,b). Se debe tener en cuenta la importancia de la gestión forestal en la evolución de estas poblaciones meridionales, ya que con una adecuada selvicultura, a través de los tratamientos orientados a adecuar la espesura de las masas, y actividades de aprovechamiento sostenible podrían mitigarse los efectos del cambio climático en repoblaciones densas y vulnerables, muy abundantes en zonas de España con cierto estrés hídrico (MILLAR et al., 2007; GÓMEZ-APARICIO et al., 2011). Además, es necesaria la profundización en el estudio de los efectos del cambio climático sobre el crecimiento de los árboles considerando el origen de la población, el período de establecimiento y su manejo histórico, algo que rara vez se ha hecho hasta ahora. 6. Conclusiones

Los datos climáticos regionales muestran un incremento de la aridez en las sierras del

sudeste ibérico debido al aumento de las temperaturas máximas y al descenso de las precipitaciones primaverales y otoñales desde 1950. Estos cambios han afectado de manera diferencial a masas naturales y repobladas de P. nigra a escala regional. Las repoblaciones han experimentado mayores reducciones en el crecimiento durante los episodios de sequías severas que las masas naturales en condiciones similares, mostrando las últimas una recuperación más rápida del crecimiento tras las sequía. Los modelos confirman el papel esencial de la competencia, como consecuencia de la gestión pasada en las repoblaciones, y la sequía como los principales impulsores del crecimiento diferencial de P. nigra en su límite

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xérico natural. Esta respuesta indica una mayor vulnerabilidad a fenómenos de decaimiento de las masas repobladas frente a las naturales en las condiciones más cálidas y secas pronosticadas para la región Circum-Mediterránea. Para evitar o limitar nuevos fenómenos de decaimiento en repoblaciones forestales los gestores podrían promover masas menos densas y más complejas mediante la diversificación con especies resistentes a la sequía.

7. Agradecimientos

Este estudio se ha realizado en el marco de los proyectos “Estudios de modelos de predicción de procesos de decaimiento en masas de Pinus sylvestris L. y Pinus nigra Arnold. en la Sierra de los Filabres a partir de datos dendrocronológicos” (Convenio Consejería de Medio Ambiente-Grupo PAI 360), DIVERBOS (CGL2011-30285-C02-02), SUM2008-00004-C03.01 (INIA), ANASINQUE (PGC2010-RNM-5782), CEXTREME-FP7-ENV-2008-1-226701 y por el Proyecto INIA-RTA (RTA2010-00065-00-00) y programa FPU (AP2007-04747) del Ministerio de Educación. Agradecemos a la Agencia Andaluza del Agua y Medio Ambiente (J.M. Ruiz-Navarro y todos los miembros de la Red de Equilibrios Biológicos de Andalucía) y a la Consejería de Medio Ambiente, Junta de Andalucía. Agradecemos además a J.M. Grau, F. Artero, A. Carmen, M. Minaya y M. Sánchez González por su ayuda en campo y laboratorio. Los autores quieren hacer una mención especial en memoria del compañero y co-autor del trabajo recientemente fallecido Dr. Matthias Dobbertin. JJC agradece el apoyo de la Fundación ARAID.

8. Bibliografía

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