Comunidades de anfibios de la cordillera del Piñi-Piñi (Reserva de ...
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Comunidades de anfibios de la cordillera del Piñi-Piñi (Reserva de la Biosfera del Manu, Perú): cambios altitudinales e implicaciones para la conservación. Jaime Villacampa Ortega Entregado el 23 de enero de 2013
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Comunidades de anfibios de la cordillera del Piñi-Piñi (Reserva de la
Biosfera del Manu, Perú): cambios altitudinales e implicaciones para la
conservación.
Jaime Villacampa Ortega
Entregado el 23 de enero de 2013
Índice
Introducción 4
Objetivos e hipótesis 6
Metodología y área de estudio 7
Área de estudio 7
Materiales y métodos 8
Análisis 10
Resultados 12
Estructura general de las comunidades de anfibios 12
Relación con las variables ambientales 16
Discusión 20
Estructura general de las comunidades de anfibios 20
Relación con las variables ambientales 21
Implicaciones para la conservación 23
Conclusiones 25
Bibliografía 26
Comunidades de anfibios de la cordillera del Piñi-Piñi (Reserva de
la Biosfera del Manu, Perú): cambios altitudinales e implicaciones
para la conservación.
Jaime Villacampa Ortega ([email protected])
Resumen
La respuesta de las comunidades de anfibios con la altitud y con los cambios en el hábitat es
una pregunta clave para poder comprender el impacto en este grupo del cambio climático y de
otras amenazas. En el presente trabajo se estudió esta respuesta en las comunidades de
anfibios de la cordillera preandina del Piñi-Piñi en el sudeste de Perú. El área de estudio fue
un gradiente altitudinal de unos 4 km que comprende desde los 450 a los 1150 msnm. Para el
muestreo de los anfibios se realizaron muestreos de encuentro visual a lo largo transectos
lineales. Se registraron además numerosas variables bióticas y abióticas para intentar
comprender mejor las razones que subyacen detrás de la estructura de la comunidad de
anfibios. Se observó un descenso de la riqueza y diversidad de anfibios con el aumento en
altitud. Este descenso fue más pronunciado en los grupos que requieren de hábitats acuáticos
para su reproducción, lo que podría suponer barreras adicionales para la migración y riesgo de
extinción para algunas especies en un escenario de calentamiento global. Asimismo, la
complejidad de las comunidades descendió con la altitud, mientras que la abundancia no
mostró variaciones significativas. Las variables que mejor explicaron la diversidad y riqueza
de anfibios fueron la profundidad de la hojarasca y la altura del dosel. La similitud de las
comunidades de anfibios de las áreas altitudinales inferiores y superiores fue escasa
produciéndose un cambio acusado en la composición de especies. La diversidad de este
espacio en su conjunto es muy elevada ya que funciona como un mosaico de hábitats, por ello
este espacio pobremente estudiado pero muy vulnerable tiene un gran valor para la
conservación.
Abstract
The response of amphibian assemblages to altitude and the changes in habitat is a key
question to be able to understand the impacts in this group of climate change and other
threats. In this research I studied this response in the amphibian assemblages in the pre-
Andean Piñi-Piñi range, in southeast Peru. The study area was an altitudinal gradient that
ranged from 450 to 1150 m asl in a 4 km straight distance. Visual encounter surveys along
linear transects were carried to survey the amphibians. For a better understanding of the
reasons behind the structure of the amphibian assemblages, different abiotic and biotic
variables were recorded. A decrease in diversity and richness was observed with the increase
in altitude. This decrease was stronger in the groups that need aquatic habitats for their
breeding. This could mean additional barriers to migration for certain species in a global
warming scenario. Also, community complexity reduced with altitude, meanwhile abundance
did not show any significant trend. Variables that explained better the patterns in amphibian
diversity and richness were leaf litter depth and canopy height. Similarity between lower and
higher areas was low with a strong change in species composition. Diversity of this area as a
whole is very high, due as it functions as a mosaic of habitats. For all this, this poorly studied
and very vulnerable area has a great value for conservation.
Palabras clave
Amphibia, biodiversidad, cambio climático, bosque tropical, Madre de Dios.
Agradecimientos
Primero dar las gracias a la fundación crees por su apoyo logístico y financiero a este estudio.
Después agradecer a Juan E. Malo y Andrew Whitworth por sus valiosos consejos, revisiones
y apoyo durante la elaboración de este trabajo. Gracias a todo el personal y voluntarios del
Manu Learning Center y de la fundación crees por su hospitalidad y ayuda durante la
investigación, en especial a Thomas Bergan, Heather Bryan y Olivia Hill por su ayuda en el
trabajo de campo. También agradecer a la Chicago Herpetological Society por su apoyo
financiero.
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Introducción
Durante las últimas décadas muchas poblaciones de anfibios han disminuido. A escala
mundial, el 42% de las poblaciones están disminuyendo, un tercio de las especies está
amenazado y un 7,8% está catalogado como críticamente amenazado (UICN, 2014). Se
considera que se conocen las razones para este declive en zonas donde la sobreexplotación o
la degradación y reducción del hábitat es evidente (Lips, 1998; Stuart et al., 2004). Sin
embargo, en otros casos existe un declive a pesar de una escasa presión humana. Esto se debe
probablemente al cambio climático y a enfermedades (Collins & Storfer, 2003; Stuart, et al.,
2004). El cambio climático es una amenaza importante a la biodiversidad mundial, y se cree
que afectará severamente a puntos calientes de biodiversidad en un futuro cercano (Fearnside,
2009). Este hecho tendrá un efecto especialmente drástico en las poblaciones de anfibios, ya
que estas son muy susceptibles a cambios ambientales, además de que facilitará la
propagación de enfermedades como el hongo quítrido Batrachochytrium dendrobatidis
(Pounds et al., 2006).
Las selvas tropicales son los ecosistemas más diversos en herpetofauna de la Tierra
(Duellman, 1999). En especial, la región amazónica contiene algunos de los lugares más ricos
en anfibios del mundo (UICN, 2014). Los altos niveles de micro-endemismo de los bosques
tropicales montanos los convierten en zona prioritaria de conservación (Aguilar et al., 2007),
y sin embargo, la ecología de los anfibios tropicales está particularmente poco estudiada
(Silvano & Segalla, 2005). En Perú el 17,7% de las especies se encuentra clasificado en
alguna categoría de amenaza y el 39% no están evaluadas o están clasificadas como con datos
insuficientes (UICN, 2014). Probablemente esto se debe a la dificultad para el estudio
herpetológico en un ecosistema donde las especies son raramente encontradas. Mientras que
las tasas de descubrimiento de nuevas especies en herpetofauna tropical son muy altas, la
distribución de las mismas está lejos de ser conocida (Cayuela et al., 2009). Es más, hay una
clara falta de información sobre el estado de conservación de los anfibios, tanto a nivel
mundial, como en la propia región de este estudio en Perú (Von May et al. 2008). El que
alrededor del 24,5% de las especies de anfibios estén clasificadas en la categoría de “Datos
insuficientes” por la UICN ejemplifica este hecho (UICN, 2014).
La distribución de los organismos y los factores que la condicionan es uno de los temas que
más atención han recibido en Ecología. En los últimos años se ha revitalizado este campo de
estudio dada la necesidad desde la conservación de conocer la distribución y los factores que
la influyen (Heaney, 2001). La riqueza y abundancia de vertebrados varía con la altitud
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(Terborgh, 1977; Graham, 1983; Heaney et al., 1989) y en general se considera que las
mismas decrecen junto con el aumento de la altitud (Terborgh, 1971; Terborgh, 1977;
Duellman, 1979; Graham, 1983; Duellman, 1987), aunque no tiene por qué ser una relación
lineal y hay muchas y notables excepciones (Heaney, 2001). Estos cambios se pueden
observar incluso en distancias pequeñas (Yu, 1994), lo que es especialmente notable en zonas
tropicales, ya que las especies suelen tener requerimientos ecológicos más específicos que en
zonas templadas (Stevens, 1989). Pero el proceso todavía sigue sin comprenderse bien, y hay
variaciones en el mismo según el grupo taxonómico y la zona (Heaney et al., 1989; Patterson
et al., 1989), probablemente esto se deba a que actúan conjuntamente otros factores
ambientales, tales como pluviosidad, complejidad del hábitat, influencia humana, vegetación
o competencia; aunque los factores dominantes serán diferentes para cada caso (Cortez-
Fernández, 2006; Heaney, 2001).
En el caso de los anfibios, existen algunos estudios sobre cambios altitudinales en las
comunidades (Fauth et al., 1989; Cortez-Fernández, 2006; Naniwadekar & Vasudevan, 2006;
Vasconcelos et al., 2010). La mayoría se refieren a gradientes altitudinales muy amplios y en
un área de estudio grande, aunque hay algunas excepciones (Giaretta et al., 1999;
Phochayavanich et al., 2010). Los resultados de estos estudios apuntan una reducción de la
riqueza de especies, y un aumento de la abundancia relativa de cada especie con la altitud.
Los patrones de la abundancia de las comunidades de anfibios y la altitud no parecen quedar
claros (Fauth et al., 1989): en algunos estudios ésta aumenta junto con la altitud (Giaretta et
al., 1999) y en otros aparece una relación unimodal, en la que aumenta hasta cierto punto y
después decrece (Naniwadekar & Vasudevan, 2006; Phochayavanich et al., 2010). El número
de estudios que tratan los cambios de las especies y comunidades de anfibios en escalas de
pocos kilómetros es muy reducido.
En definitiva, hay una necesidad urgente desde la perspectiva de la conservación para
comprender cómo las comunidades de anfibios varían en función de cambios ambientales
como la altitud, temperatura, humedad y estructura forestal. El incremento de nuestro
conocimiento de estos aspectos puede facilitar el diseño de estrategias exitosas de
conservación, especialmente en un contexto de cambio climático global.
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Objetivos e hipótesis
El objetivo central de este estudio es comprender cómo varían las comunidades de anfibios y
algunos de sus grupos funcionales y taxonómicos en función de la altitud, y cómo otros
factores ambientales influyen en estos cambios; arrojando luz sobre un grupo taxonómico
pobremente comprendido en la región de estudio.
Para llegar a este objetivo se describirán las comunidades de anfibios a lo largo de un
gradiente de altitud en un espacio protegido de bosque de pluvisilva primario, tanto en
composición como en abundancia y complejidad. Se definirán una serie de grupos funcionales
para los que también se analizarán sus características. Se evaluarán los cambios a lo largo del
gradiente altitudinal en estructura forestal y cómo estos factores influyen en la comunidad y
en las especies de anfibios. Se identificarán en el gradiente analizado las preferencias de
hábitat y vicarianzas locales de especies de anfibios poco conocidas.
La hipótesis principal en relación a la riqueza y diversidad de especies de la comunidad de
anfibios es que estas disminuyan según aumente la altitud. Esta disminución se predice que
sea más ostensible en las especies menos frecuentes, que tenderán a ser especialistas, mientras
que las especies generalistas y más abundantes acusarán menos el cambio de altitud; por lo
que la comunidad de anfibios en zonas de mayor altitud será un subconjunto anidado de la
comunidad de anfibios en zonas de menor altitud. Consecuentemente con lo anterior la
abundancia relativa de aquellas especies con un rango altitudinal amplio aumentará junto con
la altitud, aunque la abundancia relativa del conjunto de anfibios decrecerá.
Se hipotetiza que se produzcan cambios ambientales, tanto climáticos como de estructura
forestal, con la variación de altitud. Los cambios en temperatura y humedad estarán
corrrelacionados con los cambios en otras variables ambientales. La estructura del hábitat
explicará en buena medida las preferencias ecológicas de las especies.
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Metodología y área de estudio
Área de estudio
Localizada en el sudeste de Perú, la reserva de la Biosfera del Manu incluye el Parque
Nacional Manu, que es Patrimonio de la Humanidad y protege toda la cuenca del río Manu
(Fig.1). Abarca zonas muy diversas desde las montañas andinas y las punas a los bosques de
nubes y las selvas de tierras bajas.
Figura.1 Localización del Manu Learning Centre en Perú y en la región del Manu.
El Manu Learning Centre (MLC) es una reserva privada, propiedad de la Fundación crees, en
la zona cultural (de transición) de la Reserva de la Biosfera del Manu (Fig.1). Está a 11 km
del límite de la zona de máxima protección del parque nacional. El MLC abarca 643 ha de
bosque tropical montano junto al río Alto Madre de Dios, que han sido protegidas de la caza y
la deforestación desde 2003. La precipitación media anual es de alrededor de 4900 mm al año
medidos en la estación biológica, a 450 msnm. Está a medio camino entre el bosque de nubes
y las tierras bajas, situado en una zona de piedemonte que ha recibido poca atención por parte
de investigadores, y particularmente en lo que a herpetofauna respecta. En el MLC se
encuentran bosques tropicales en estado regeneración que han sufrido diferentes niveles de
impacto humano en el pasado, y también bosques de estructura primaria que han recibido un
impacto mínimo. La investigación se desarrolló en esta zona de bosque poco o nada alterado,
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en un rango altitudinal de 450 a 1150 m en la cadena montañosa del Piñi-Piñi. Este gradiente
altitudinal comprende una distancia lineal de aproximadamente 4 km.
La cordillera del Piñi-Piñi es parte de la faja subandina de la Cordillera Oriental de los Andes.
Hace de divisoria entre las cuencas del río Manu y del Alto Madre de Dios. Es una alineación
montañosa con dirección noroeste-sureste, limitada en su flanco oriental por el valle/sinclinal
de Palotoa. La altitud de su línea de cimas varía entre los 1000 y los 1460 msnm, que es su
máxima altitud. Predominan los materiales paleozoicos en las zonas altas y los depósitos
cuaternarios en las terrazas aluviales bajas (Instituto Geológico Minero y Metalúrgico, 1998;
Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana, 2006). Según se sube por sus laderas, la
altura del dosel arbóreo se reduce y hay un mayor número de deslizamientos de tierra y
árboles caídos con lo que la estructura forestal se hace más caótica. La hidrografía de esta
alineación montañosa se caracteriza en las zonas bajas por unos pocos arroyos de montaña
rápidos, caudalosos y permanentes, con numerosas pequeñas quebradas de pequeño caudal y
algunas zonas de charcas semipermanentes. En las zonas altas los arroyos son de escasa
entidad y muy estacionales, y no existen charcas. Su inclusión en la zona de transición de la
Reserva de la Biosfera de Manu no le otorga una protección elevada, y se permiten
explotaciones forestales y agrícolas sostenibles, que de facto suelen ser intensivas y poco
sostenibles.
En esta cordillera apenas se han realizado investigaciones biológicas sistemáticas, habiéndose
centrado éstas en las llanuras aluviales y laderas bajas, dado el difícil acceso y relieve de las
zonas altas. En el MLC se han llevado a cabo muestreos de herpetofauna durante los últimos
años, pero solo se realizaron de manera intensiva y sistemática desde el último año. Hasta el
momento se han registrado 63 especies de anfibios y 71 de reptiles, aunque estos números
siguen aumentando. En concreto, en el área de bosque primario se han encontrado más de 30
especies de anfibios.
Materiales y métodos
La recogida de datos se realizó durante un periodo de 3 meses, de mediados de junio a
mediados de septiembre de 2013. Se seleccionaron 4 bandas altitudinales de 100 m separadas
por otros 100 m de altitud: 450-550, 650-750, 850-950 y 1050-1150 msnm y que comprenden
en línea recta alrededor de 4 km. La razón para elegir el número y distancia entre bandas fue
una combinación entre imposiciones logísticas y el interés de disponer de una buena imagen
de los cambios que se producen en un gradiente altitudinal en una escala reducida. Durante
este período se realizaron muestreos por encuentro visual a lo largo de transectos lineales, que
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es un método especialmente efectivo para el muestreo de los grupos de anfibios más
abundantes en el área de estudio (Doan, 2003).
Los muestreos por encuentro visual se realizaron a lo largo de transectos de 100 m fuera de
caminos y lo más rectilíneos posible. En cada banda altitudinal se ubicaron 10 transectos que
se muestrearon cinco veces cada uno, espaciado cada muestreo del mismo transecto por al
menos una semana. Para garantizar la independencia de los transectos, estos se distanciaron
entre sí en al menos en 30 m (Crump & Scott, 1994). Al inicio del estudio se cortó una
pequeña picada a lo largo del transecto para facilitar la realización de los muestreos y se dejó
reposar sin muestrear el transecto durante al menos una semana tras la perturbación. Se
evitaron los caminos ya que los estudios hechos con transectos a lo largo de ellos tienden a
sobreestimar la abundancia de anfibios (Von May & Donnelly, 2009). Los transectos no
incluían, en la medida de lo posible, zonas cercanas a ríos, para así evitar el efecto frontera
(Demaynadier & Hunter, 1998). Los muestreos se realizaron entre las 18:30 y la 1:00, ya que
la mayoría de las especies en el área de estudio son nocturnas. Se capturaron todos los
anfibios detectados en una banda de 2 metros a cada lado de la línea de progresión, y hasta los
2 metros de altura. La intensidad del muestreo fue suave, sin alterar el hábitat (sin mover la
vegetación, rocas, hojarasca, etc.) tardando entre 25 y 30 minutos por transecto (x=27,5;
σ=1,86). Los equipos consistieron en 2 o 3 personas, en las que la primera siempre fue un
observador experimentado. Todos los individuos encontrados durante los muestreos fueron
identificados en el campo cuando fue posible, sexados (si fue posible), medidos (distancia
hocico-cloacal, y longitud de cola) y pesados. Los encuentros de anfibios fuera del tiempo de
muestreo también fueron registrados, si bien para hacer comparables estos registros
accidentales solo se analizaron los ocurridos entre transecto y transecto, siendo un tiempo
similar para todas las bandas.
Para evaluar la magnitud de los cambios de hábitat a lo largo del gradiente y poder averiguar
qué variables ambientales afectan en mayor grado la riqueza y diversidad de anfibios, se
registraron datos de estructura forestal a lo largo de los transectos. En 6 puntos de cada
transecto separados por 20 metros se estableció una parcela de 5x5 m y en ellas se tomaron
datos de cobertura y de altura del comienzo del dosel arbóreo, densidad del sotobosque y
número de árboles por encima de 10 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP), profundidad
de la hojarasca, abundancia de epífitas sobre los árboles, cobertura de helechos, abundancia
de necromasa de tamaño medio y grande, y pendiente. La densidad del sotobosque se estimó
con una barra de 1 m de alto y 4 cm de diámetro con 11 bandas negras de 2 cm cada 10 cm.
Una persona sujetaba el poste en una de las esquinas de la parcela, mientras que desde la
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opuesta un observador se inclinaba a una altura de 1 m y contaba cuantas bandas se podían
ver. Para la abundancia de epífitas, la cobertura de helechos y la abundancia de necromasa de
tamaño medio y grande se utilizaron escalas de dominancia/abundancia de Braun-Blanquet
adaptadas a las necesidades del estudio. La medición de la pendiente se realizó con la ayuda
de un clinómetro.
En cada banda altitudinal se colocó un registrador de datos para temperatura y humedad
(Registrador DS1923-F5 Hygrochron iButton). Dichos registradores tomaron datos desde el 1
de noviembre de 2013 hasta el 6 de diciembre de 2013. Durante este período registraron una
medición de temperatura y humedad cada 30 minutos.
Análisis
Estructura general de las comunidades de anfibios
Se analizó en primer lugar cómo de completo fue el muestreo comparando la riqueza de
especies observada con la estimada. La riqueza estimada se calculó, con el programa
EstimateS 9.0.0 (Colwell, 2013), extrapolando los datos de cada banda a un número
equivalente de individuos para todas ellas, siendo esta extrapolación el doble del número de
individuos de la muestra menor (Colwell et al., 2012). Con estos datos se generaron las
correspondientes curvas de rarefacción.
Las especies encontradas durante el muestreo se han agrupado en categorías en base a su
hábitat (especies arbóreas, semiarbóreas o terrestres), la familia a la que pertenecen, a su
máximo peso registrado (0,1-2,5; 2,5-10 y más de 10 gramos) y al tipo de desarrollo larvario
(en cuerpos de agua - arroyos o charcas – u otros). Estas categorías se han basado
prioritariamente en lo descrito en la bibliografía sobre el tema, pero en los casos de que éstos
no existían para alguna especie en particular se ha usado el conocimiento de expertos en la
materia y los datos obtenidos durante los dos últimos años de estudio de herpetofauna en el
Manu Learning Centre.
Para analizar la composición general de especies de la comunidad de anfibios, sus
características de diversidad, abundancia y riqueza se usaron diversos índices. Para cada
banda y unidad muestral se calcularon los índices de diversidad de Shannon (y el Alpha de
Fisher y el de Simpson que resultaron coincidentes con éste) con el programa PAST (Hammer
et al., 2001). Debido a la ausencia de cuerpos de agua de importancia, arroyos o zonas de
encharcamiento permanente o estacional, y dado que su ausencia puede ser un limitante a la
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presencia de muchas especies (Navas, 2002), también se calculó la diversidad en cada banda
para el subconjunto de especies vinculadas a cuerpos de agua durante su fase larvaria.
El análisis de similitud entre las comunidades de cada banda altitudinal se hizo calculando los
índices de similitud de Jaccard y el basado en la abundancia de Chao-Jaccard. Se usan dos
índices de similitud dado que el de Jaccard es muy usado y esto facilita las comparaciones,
mientras que el basado en abundancia de Chao-Jaccard resulta más informativo, completo y
adecuado a las características del estudio dado el número de especies raras y el relativamente
pequeño tamaño muestral; ambos fueron calculados con EstimateS 9.0.0. También se
realizaron gráficos de abundancia-diversidad, también llamados gráficos Whittaker, para cada
altitud usando el paquete vegan (Oksanen et al., 2013) en el programa R versión 3.0.2 (R
Core Team, 2013). Estos gráficos aportan más información sobre la diversidad y la
abundancia relativa de las especies en cada banda (Magurran, 2004). Además se calculó la
abundancia relativa de cada banda altitudinal que se ha indicado con el dato de número de
individuos encontrados por 400 m2. Se calcularon las mismas para cada categoría previamente
definida y también en los casos de las especies abundantes (n≥10). La significación de las
diferencias de abundancia entre bandas se calculó con un test de Kruskal-Wallis y fue
corregida con una corrección secuencial de Bonferroni (Rice, 1989). Se comprobó la hipótesis
del anidamiento de las comunidades de anfibios a lo largo del gradiente altitudinal con un
análisis con el programa Nestedness Temperature Calculator (Atmar & Patterson, 1993).
Relación con las variables ambientales
En un segundo nivel de análisis se determinaron las relaciones entre las variables ambientales
del hábitat y las características y la composición de la comunidad de anfibios basándose en
los datos a escala de unidad muestral mediante un análisis de la redundancia. Con los datos de
estructura forestal se realizó un primer análisis de correspondencias canónicas para determinar
que variables son explicativas para los anfibios detectados a nivel de transecto, y después se
hizo un nuevo análisis solo con las que resultaron serlo. Todo ello se realizó con el programa
CANOCO for Windows 4.56. Este análisis se complementó con una serie de modelos lineales
generales con el paquete stats de R (R Core Team, 2013) para relacionar las características del
hábitat con la riqueza y diversidad de la comunidad de anfibios. Estos modelos se realizaron
tanto con el factor banda incluido como sin él, para también poder valorar las diferencias
intrabanda.
12
Resultados
Estructura general de las comunidades de anfibios
Se capturaron 337 anfibios de 22 especies diferentes durante el muestreo en los transectos.
Además se registraron otra serie de especies bien por el canto o por encuentros accidentales,
sumando un total de 31 especies. El esfuerzo total de muestreo fue de 208,8 horas/persona.
De acuerdo con los análisis de rarefacción la cobertura del muestreo es alta para las bandas
superiores (~85%) y relativamente baja para las inferiores (~61-65%) a pesar del mayor
número de individuos encontrados en estas. La banda de 450 a 550 msnm alberga una mayor
riqueza y un mayor número de especies exclusivas que las demás (Tabla 1). Las estimaciones
de riqueza realizadas mediante curvas de rarefacción muestran a su vez una mayor riqueza en
las bandas inferiores, sobre todo de 450 a 550 m (Fig. 2).
Tabla 1. Resultados básicos del muestreo y del análisis de rarefacción por bandas altitudinales.
Donde: n: individuos registrados, entre paréntesis incluyendo los registros accidentales en primer
lugar, y los accidentales y los de canto en segundo lugar; Riqueza estimada: Valor medio de las
estimaciones Chao 1 y Jack 1, * significa que se usó la ecuación corregida para Chao 1; Cobertura:
cobertura del muestreo definida como riqueza observada/riqueza estimada*100; Especies exclusivas:
número de especies únicamente encontradas en esa banda; Completitud: porcentaje del total de
especies de todas las bandas registrado.
Banda altitudinal n
Riqueza
observada
Riqueza
estimada
Cobertura
(%)
Especies
exclusivas
Completitud
(%)
450-550 86 (105) 16 (17/21) 26,05 61,42 5 (4/5) 72,73
650-750 109 (140) 12 (14/16) 18,45 65,04 1 (1) 54,55
850-950 76 (94) 9 (15/17) 10,48 85,88 1 (1) 40,91
1050-1150 66 (119) 7 (12/13) 8,23* 85,05 1 (2) 31,82
Total 337 (458) 22 (31) 28,11 78,26 - -
Los resultados de los índices de diversidad de Shannon (Fig. 3) para el conjunto muestran que
la diversidad es mayor en las bandas inferiores, observándose una tendencia clara de
disminución de la misma con la altitud. En el caso de las especies que no necesitan de cuerpos
de agua permanentes o semipermanentes (todas, menos las familias Bufonidae, Dendrobatidae
e Hylidae casi al completo) para el desarrollo larvario, los valores de diversidad disminuyen
considerablemente para las bandas inferiores y la tendencia es mucho menos clara y
únicamente resulta significativa la diferencia entre las dos bandas inferiores con la superior.
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Figura 2. Curvas de rarefacción para cada banda altitudinal con los intervalos de confianza del 95%
en sombreado. El punto indica el comienzo de la extrapolación.
Figura 3. Índices de diversidad de Shannon con los intervalos de confianza del 95% para cada banda
altitudinal. A la izquierda incluyendo los valores con todas las especies, y a la derecha únicamente con
las especies que no necesitan de cuerpos de agua para su desarrollo larvario.
Las curvas de dominancia-diversidad muestran que la comunidad de anfibios entre los 450 y
los 550 metros es más equitativa y compleja, y que estas dos características se van reduciendo
con la altitud (Fig. 4). En especial, la banda superior muestra una comunidad muy
fuertemente dominada por dos especies, Pristimantis cf. danae (Duellman, 1978) (Pn) y
Pristimantis carvalhoi (Lutz, 1952) (Pc). Las dos bandas inferiores, además de tener una
comunidad más equitativa, tienen un número mayor de especies raras.
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Figura 4. Curvas de dominancia/diversidad (Whittaker) para cada banda altitudinal. Los códigos de
las especies se encuentran en el Apéndice 2.
Los valores de similitud en la composición de especies hablan de un cambio gradual en la
composición de las comunidades de anfibios con la altura y de una aparente separación entre
bandas superiores e inferiores, dada la mayor afinidad de la banda de 450-550 m con la de
650-750 m y de la banda de 850-950 m con 1050-1150 m (Tabla 2). Son en especial muy
grandes las diferencias entre las dos bandas superiores y la de 1050-1150 (0,08 y 0,27 de
similitud con el índice Chao-Jaccard). Con el índice de Jaccard se consiguen tendencias
parecidas, pero ni las diferencias entre bandas ni sus similitudes son tan acusadas, dado el
peso que tienen las especies raras. El análisis de anidamiento dio como resultado una
temperatura de la matriz de 32,13 ° y la simulación por Monte Carlo dio una temperatura
media de 34,77 y con una desviación estándar de 9,36. Por lo tanto no fue significativo y se
puede considerar que las comunidades de anfibios de este gradiente altitudinal no tienen una
estructura anidada.
Tabla 2. Similitud de la composición de especies entre las comunidades de anfibios de las bandas
altitudinales. En la hemimatriz inferior izquierda se muestra la cifra del índice de similitud de Jaccard
y en la hemimatriz superior derecha la cifra del índice de similitud basado en la abundancia de Chao-
Jaccard.
Banda 450-550 650-750 850-950 1050-1150
450-550
0,82 0,49 0,08
650-750 0,56
0,59 0,27
850-950 0,32 0,31
0,70
1050-1150 0,15 0,27 0,33
Los análisis de las abundancias relativas por grupo de anfibios reflejan (Tabla 3) que las
comunidades en las cuatro bandas altitudinales están dominadas por especies de la familia
Craugastoridae semiarbóreas, y su abundancia no varía significativamente entre bandas ni
para el grupo de semiarbóreos (p=0,206), ni para Craugastoridae (p=0,504). En todas las
bandas menos en la superior son mayoritariamente especies pequeñas. Es especialmente
notable la menor riqueza taxonómica de las bandas superiores con 3 familias comparada con
15
las inferiores que tienen 6. Hay que destacar la casi completa desaparición en las bandas
superiores de las especies vinculadas a cuerpos de agua durante su fase larvaria (p=< 0,001).
Tabla 3. Abundancias totales (n), relativas (AR) y riqueza (R) de cada grupo de anfibios definido por
banda altitudinal. El valor de p refleja el resultado obtenido en un test de la varianza de Kruskal-Wallis
analizando los valores de abundancia relativa en cada banda (el test solo se realizó para grupos con un
total de registros ≥10) y corregido por un método secuencial de Bonferroni para un α de 0,05.
Grupo de anfibios 450-550 650-750 850-950 1050-1150
Total Valor de
p n AR R n AR R n AR R n AR R
Por hábitat
Terrestre 18 0,21 6 17 0,16 4 2 0,03 1 6 0,09 3 43 0,041*
Semiarbóreo 65 0,76 7 90 0,83 7 73 0,96 7 60 0,91 3 288 0,206
Arbóreo 3 0,03 3 2 0,02 1 1 0,01 1 - - - 6
Por familia
Leptodactylidae 6 0,07 2 3 0,03 1 2 0,03 1 - - - 11 0,278
Craugastoridae 57 0,66 6 77 0,71 7 74 0,97 8 65 0,98 6 273 0,504
Bufonidae 3 0,03 2 1 0,01 - - - - 1 0,02 1 5
Hylidae 3 0,03 3 2 0,02 - - - - - - - 5
Dendrobatidae 9 0,10 2 12 0,11 - - - - - - - 21 0,001*
Plethodontidae 8 0,09 1 14 0,13 - - - - - - - 22 < 0,001*
Por máximo peso registrado
0,1-2g 54 0,63 7 80 0,73 6 60 0,79 7 25 0,38 3 220 < 0,001*
2-10g 26 0,30 4 26 0,24 4 16 0,21 2 40 0,61 3 108 0,022*
>10g 6 0,07 5 3 0,03 2 - - - 1 0,02 1 11 0,014*
Por desarrollo de las larvas
En cuerpos de agua 14 0,16 4 13 0,12 2 0 0 0 1 0,02 1 220 < 0,001*
Otros 72 0,84 10 96 0,88 10 76 1 9 65 0,98 6 108 0,197
Los análisis de las abundancias de las especies en cada banda altitudinal revelan grandes
cambios en la composición de especies entre bandas y diversas preferencias de rango
altitudinal (Tabla 4). La especie más abundante, Pristimantis carvalhoi, varía muy
significativamente entre bandas (p=< 0,001); tiene un papel menor en la banda inferior, y un
papel dominante o codominante en las otras tres. La especie dominante en la banda de 450 a
550 m, Pristimantis ockendeni (Boulenger, 1912), disminuye su abundancia gradualmente
con la altura hasta estar ausente de la banda superior. La composición en especies raras es
también muy notable y en su mayoría están restringidas a una o dos bandas. El género con
mayor diversidad y abundancia es Pristimantis, en el que se observa una vicarianza en altura
entre las especies Pristimantis cf. danae y Pristimantis reichlei, que son dos especies crípticas
únicamente diferenciables por canto y mínimas diferencias morfológicas y que en el área de
16
estudio alcanzan sus máximos de abundancia en la banda superior y en la inferior,
respectivamente, teniendo las bandas intermedias como zona de transición, y sin llegar a
ocurrir juntas.
Tabla 4. Abundancias totales (n) y relativas (AR) de cada especie de anfibio por banda altitudinal. El
valor de la abundancia relativa indica el número de individuos encontrado por 400 m2. El valor de p
refleja el resultado obtenido en un test de la varianza de Kruskal-Wallis analizando los valores de
abundancia relativa en cada banda (el test solo se realizó para especies con un total de registros ≥10) y
corregidos por un método secuencial de Bonferroni para un α de 0,05.
Especie 450-550 650-750 850-950 1050-1150
Total Valor de p n AR n AR n AR n AR
Adenomera andreae 5 0,10 3 0,06 2 0,04 - - 10 0,374
Ameerega macero 7 0,14 12 0,24 - - - - 19 0,002*
Ameerega spA 2 0,04 - - - - - - 2
Bolitoglossa altamazonica 8 0,16 14 0,28 - - - - 22 < 0,001*
Hypsiboas geographicus 1 0,02 - - - - - - 1
Lithodytes lineatus 1 0,02 - - - - - - 1
Noblella myrmecoides - - - - - - 3 0,06 3
Oreobates amarakaeri - - 1 0,02 - - 2 0,04 3
Osteocephalus castaneicola 1 0,02 2 0,04 - - - - 3
Phyllomedusa tomopterna 1 0,02 - - - - - - 1
Pristimantis altamazonicus 1 0,02 1 0,02 1 0,02 - - 3
Pristimantis carvalhoi 6 0,12 41 0,82 39 0,78 21 0,42 107 < 0,001*
Pristimantis cf. danae - - - - 7 0,14 35 0,70 42 < 0,001*
Pristimantis cf. diadematus 1 0,02 6 0,12 9 0,18 3 0,06 19 0,136
Pristimantis ockendeni 25 0,50 20 0,40 11 0,22 - - 56 < 0,001*
Pristimantis olivaceus - - - - 1 0,02 - - 1
Pristimantis reichlei 17 0,34 7 0,14 - - - - 24 < 0,001*
Pristimantis cf. salaputium - - - - 2 0,04 1 0,02 3
Pristimantis skydmainos - - 1 0,02 - - - - 1
Pristimantis spA 7 0,14 - - 4 0,08 - - 11 0,010*
Rhinella margaritifera 2 0,04 - - - - - - 2
Rhinella marina 1 0,02 1 0,02 - - 1 0,02 3
Total 86 1,72 109 2,18 76 1,52 66 1,32 337 0,08
Relaciones con las variables ambientales
Tanto la temperatura y la humedad disminuyeron gradualmente con la altitud (Tabla 5). La
amplitud térmica diaria disminuyó también con la altitud, siendo mínimas las diferencias
entre el día y la noche en las bandas superiores.
17
Tabla 5. Valores promedio de temperatura (T) y humedad relativa (H) durante el día (6-18) y la noche
(18-6) para cada una de las bandas altitudinales.
450-550 650-750 850-950 1050-1150
T (ºC) H (%) T (ºC) H (%) T (ºC) H (%) T (ºC) H (%)
Día 24,0 95,7 23,4 92,2 22,8 91,3 22,1 90,7
Noche 21,8 99,4 21,7 95,7 21,5 91,8 20,9 91,3
El área de estudio queda caracterizada como un bosque primario de pluvisilva con niveles de
cobertura arbórea muy altos, una densidad del sotobosque media y pocos árboles de gran
tamaño (Tabla 6). En los resultados se muestran diversos cambios ambientales a lo largo del
gradiente estudiado. La profundidad de la hojarasca, la presencia de epifitas y la cobertura de
helechos aumentan claramente con la altitud. La abundancia de necromasa de tamaño medio y
grande parece seguir una tendencia parecida, aunque no resulta tan clara. La altura del
comienzo del dosel arbóreo se incrementa suavemente hasta los 850-950 m, pero en 1050-
1150 se reduce fuertemente. Las otras variables medidas no muestran tendencias claras.
Tabla 6. Valores promedio por banda altitudinal de las variables ambientales registradas. En epifitas,
necromasa y helechos los valores están en una escala de dominancia/abundancia de Braun Blanquet.
En densidad del sotobosque están en una escala de 0 a 11.
Banda Altura
dosel (m)
Cobertura
dosel (%)
Prof.
hojarasca
(cm)
Densidad
sotobosque Epifitas
Nº árboles
>10cm
DAP
Necromasa Helechos Pendiente
(%)
450-550 22,35 82,81 3,82 6,72 3,24 2,43 3,30 2,58 18,50
650-750 22,98 77,63 4,04 7,18 3,03 1,98 3,53 2,52 38,09
850-950 23,48 78,53 4,23 6,50 4,35 1,98 4,07 3,73 48,39
1050-1150 20,63 78,60 5,95 6,36 4,50 3,17 3,90 3,68 54,46
Los modelos lineales generales muestran que la diversidad y la riqueza de anfibios varían
entre la mayoría de bandas altitudinales y están negativamente asociadas a la profundidad de
la hojarasca y a la altura del dosel arbóreo. ). En un análisis previo sin introducir el factor
banda altitudinal resultaba significativa además la abundancia de epífitas que se encuentra
positivamente asociada a la altitud (igual que la profundidad de la hojarasca), mientras que la
altura del dosel encuentra su máximo en 850-950 m con valores similares en las dos bandas
inferiores y mínimos en la banda de 1050 a 1150 m (Tabla 7). Sin embargo, la hojarasca y la
altura del dosel muestran un efecto en la riqueza y diversidad de la comunidad de anfibios a
escala intra-banda. Los estimadores asociados a las bandas altitudinales señalan una tendencia
a la disminución de la diversidad en las dos bandas superiores y de la riqueza para la banda de
1050 a 1150 m.
18
Tabla 7. Datos de los modelos lineales generales simplificados explicativos de los parámetros básicos
de las comunidades de anfibios a escala de transecto.
Variable
respuesta
Variable
explicativa
Grados de
libertad Estimador t p
Diversidad Hojarasca 34 -0,35 -2,22 0,033
Altura del dosel 34 -2,05 -3,01 0,005
650-750 34 -0,09 -0,58 0,568
850-950 34 -0,37 -2,36 0,024
1050-1150 34 -0,78 -4,42 < 0,001
Riqueza Hojarasca 34 -1,38 -2,27 0,029
Altura del dosel 34 -7,75 -2,94 0,006
650-750 34 0,19 0,31 0,756
850-950 34 -1,08 -1,77 0,086
1050-1150 34 -2,54 -3,74 < 0,001
Abundancia Hojarasca 34 -3,77 -2,08 0,045
Pendiente 34 6,31 2,92 0,006
650-750 34 -0,73 -0,35 0,726
850-950 34 -5,57 -2,30 0,027
1050-1150 34 -6,12 -2,27 0,029
Por otra parte, la abundancia de anfibios también se encuentra negativamente asociada con la
profundidad de la hojarasca y positivamente a la pendiente, además de disminuir con la altitud
(Tabla 6). En el análisis previo sin el factor banda altitudinal aparecían efectos también
negativos de la cobertura de epífitas y la altura del dosel arbóreo, que desaparecen en el
modelo final por su relación con la altitud. Igual que en los casos de la riqueza y diversidad,
los estimadores asociados a las bandas altitudinales reflejan la disminución de la abundancia
de anfibios con la altitud en las bandas superiores.
El primer análisis de la redundancia mostró la existencia de 4 variables ambientales
significativas: altura del dosel, pendiente, cobertura de helechos y el número de árboles de
diámetro mayor a 10 cm. Los dos primeros factores del análisis recogen el 27,2% de la
varianza total con altos coeficientes de correlación entre especies y variables ambientales
(R2=0,80 y 0,67 respectivamente). El factor 1 se asocia positivamente con la pendiente, la
cobertura de helechos y el número de árboles de diámetro mayor a 10 cm; y negativamente
con la altura del dosel. El factor 2 se asocia positivamente con la altura del dosel y la
pendiente y negativamente con el número de árboles de diámetro mayor a 10 cm. La
representación gráfica de los factores y los transectos (Fig. 5) separa los transectos de cada
banda en función de sus características ambientales. Las transectos de las dos bandas
inferiores y los de las dos superiores quedan divididos a través del factor 1, y luego el factor 2
19
separa las dos bandas inferiores y las dos bandas superiores entre si. Sobre todo quedan
netamente separados los de la banda superior respecto a los de la inferior; los transectos de las
bandas intermedias quedan algo más mezclados, aunque forman una transición en las
características ambientales.
Figura 5. Representación de los dos primeros factores del análisis de redundancia, de los valores para
estos factores de los transectos y de las especies. Las flechas indican la dirección de cada variable. □=
450-550, Δ= 650-750, +=850-950 y ○=1050-1150. Los códigos de las especies se encuentran en el
Apéndice 2.
El análisis de la redundancia también aportó valiosa información sobre la ecología de las
especies. Las tres especies más frecuentes (Pristimantis carvalhoi (Pc), P. danae (Pn) y P.
ockendeni (Po)) muestran preferencias ambientales muy diferentes. Se observa la separación
ecológica de dos especies crípticas como Pristimantis danae y P. reichlei (Padial & De la
Riva, 2009) (Pr), aunque la separación es a través del factor 1 que está sobre todo asociado a
la cobertura de helechos y a la pendiente, y ambas variables muestran una correlación con la
altura (Tabla 5). También se puede apreciar que varias especies del género Pristimantis (P.
altamazonicus (Barbour & Dunn, 1921) (Pm), P. carvalhoi, P. cf. diadematus (Jiménez de la
Espada, 1875) (Pd), P. olivaceus (Köhler, Morales, Lötters, Reichle, & Aparicio, 1998) (Pl) y
P. cf. salaputium (Duellman, 1978) (Ps) tienen preferencias ambientales muy similares lo que
podría indicar mecanismos más sutiles de separación ecológica.
20
Discusión
Estructura general de las comunidades de anfibios
Los resultados muestran que existe una tendencia clara a que el aumento en altitud reduce la
diversidad y la complejidad de la comunidad de anfibios. La abundancia no varió
significativamente para el conjunto de especies, si bien numerosas especies mostraron
afinidad por un rango altitudinal concreto. Estas conclusiones concuerdan con lo ya expuesto
por otros autores para anfibios en gradientes más amplios (Fauth et al., 1989; Navas, 2002;
Cortez-Fernández, 2006) y similares (Giaretta et al., 1999; Phochayavanich et al., 2010). La
ausencia de hábitats acuáticos adecuados para la puesta de los huevos y el desarrollo larvario
de muchas especies parece ser un factor clave a la hora de entender la disminución de la
riqueza y la diversidad con la altura. Aún así, esta disminución existe, y en especial la banda
superior presenta valores muy inferiores en diversidad, complejidad que el resto de bandas.
La comunidad de anfibios en todas las bandas altitudinales está dominada por especies
pequeñas y semiarbóreas de la familia Craugastoridae. En las zonas bajas de Madre de Dios
las comunidades no están tan dominadas por un único grupo, las especies arbóreas son mucho
más abundantes y están presentes grupos ausentes aquí como los microhílidos (von May et
al., 2010). En zonas de mayor altitud de Manu, las comunidades están dominadas por especies
terrestres (Catenazzi et al., 2011). Esto confirma la situación de la cordillera del Piñi-Piñi en
un espacio de transición ecológica, que además presenta numerosas características propias.
Dada la metodología usada, algunos de los resultados de los análisis por grupo deben ser
tomados con cautela; las especies de hábitos fuertemente arbóreos no son adecuadamente
muestreadas con los transectos lineales (Doan, 2003) y aparentemente las tienden a ascender
en el estrato arbóreo con la altitud (Scheffers et al., 2013) y por ello pueden estar
subrepresentadas en los resultados. Esta dominancia por parte de los mismos grupos
funcionales a lo largo de todo el gradiente altitudinal no se traslada al nivel de especie.
Los cambios en la composición de especies y en la complejidad de la comunidad a lo largo
del gradiente altitudinal son muy acusados. Como en otros estudios de herpetofauna tropical
(Fauth et al., 1989) las comunidades parecen estar dominadas por un pequeño número de
especies muy abundantes y con un gran número de especies raras o infrecuentes. La
comunidad de anfibios de la banda inferior tiene poco en común con la comunidad de la
banda superior, en especial cuando se tiene en consideración la abundancia de cada especie.
Se produce una sustitución de especies de parecido rol ecológico (género Pristimantis) y una
21
menor cantidad de especies raras en zonas altas. Esto se ve apoyado también por los
resultados del análisis de anidamiento, que indican que con la altitud se produce una
disminución en el número de especies con sustituciones de las mismas, no suponiendo las
bandas superiores subconjuntos de la inferior. Todo ello puedo suponer una serie de
adaptaciones de las especies a las condiciones generadas por la altitud. Las especies más
frecuentes, y presumiblemente generalistas, también se ven afectadas por la altitud, aunque de
menor manera, tendiendo a estar presentes en todas o casi todas las bandas, concordando más
con la relación mostrada por Fauth (1989) que con el aumento de la abundancia de las
especies generalistas visto por Scott (1976). Estos cambios en la comunidad tienen que ver en
parte con como diferentes grupos de anfibios responden a los cambios ambientales.
Relación con las variables ambientales
Las variables ambientales parecen determinar cambios claros en la composición y estructura
de las comunidades de anfibios. La temperatura y la humedad relativa disminuyeron de
manera gradual a lo largo del gradiente. En el caso de la temperatura era lo esperable, pero las
frecuentes nieblas en la parte superior hacían suponer mayores valores de humedad en las
bandas superiores. Las razones de esta disminución pueden ser la mayor capacidad de carga
de humedad en el aire de las bandas superiores al estar más frío, la abundante
evapotranspiración proveniente del río Alto Madre de Dios y el mayor encharcamiento de los
suelos en las bandas inferiores al tener una menor pendiente. La amplitud térmica diaria
disminuyó también con la altitud, indicando sobre todo un mayor calentamiento diurno en las
bandas inferiores. Las menores temperaturas pueden ser una de las causas detrás de la
disminución de la diversidad, ya que los anfibios son un grupo ectotermo y las condiciones
más frías son, para muchas especies de las tierras bajas amazónicas, exigentes y en algunos
casos pueden sobrepasar sus límites fisiológicos (Navas, 2002). En este sentido también se
aprecia en la última banda altitudinal un gran aumento en la abundancia de especies de
tamaño mediano a costa de especies pequeñas lo que podría ser un indicativo de un cierto
cumplimiento de la regla de Bergman como la tendencia vista por Ashton (2002) y
contradiciendo la tendencia opuesta hallada por Naniwadekar & Vasudevan (2006) y la
negación de que esta regla se cumpla de Adams & Church (2008). Estas variables climáticas
parecen influir claramente en la estructura forestal.
El gradiente estudiado se conforma como un mosaico de hábitats diferentes. El análisis de la
redundancia permitió separar ecológicamente las bandas altitudinales. Con la altitud se
producen variaciones sustanciales en la estructura del bosque, a pesar de estar toda el área de
22
estudio incluida una zona de bosque primario y por tanto retener muchas características
comunes. Los factores que segregan las bandas más significativamente con la abundancia de
helechos, la altura del dosel arbóreo, la pendiente y el número de árboles de diámetro a la
altura del pecho mayor a 10 cm. Es en especial mayor la diferencia entre la banda de 1050-
1150 m y las dos inferiores.
A nivel de transecto la profundidad de la hojarasca, la abundancia de epífitas y la altura del
dosel arbóreo se relacionan negativamente con la diversidad, la riqueza y la abundancia de
anfibios, y la pendiente lo hace de manera positiva con la abundancia. Al controlar el factor
banda altitudinal en los modelos, la abundancia de epífitas desaparece como variable
explicativa significativa para todos los casos, debido a su alta correlación con la altitud,
mientras que la altura del dosel lo hace para la abundancia de anfibios. El resto de variables se
mantienen en los modelos, mostrando que se trata de relaciones que ejercen su efecto a escala
de transecto más allá de su cambio entre bandas altitudinales. Estos resultados contradicen la
relación positiva hallada por Beirne et al., 2013 de la diversidad con la altura del dosel y la
abundancia de epifitas. También la mayor profundidad de la capa de hojarasca en las bandas
superiores y su relación negativa con la riqueza contradice relaciones vistas en otros
gradientes altitudinales tropicales (Fauth et al., 1989). Sería esperable que espesores de
hojarasca más gruesos provean de un mayor número de presas y de refugio a los anfibios,
pero quizás el hecho de que la mayoría de las especies sean semiarbóreas haga que no sea tan
determinante. En este sentido, una de las pocas especies pequeñas, puramente terrestres y que
se alimenta de artrópodos terrestres, Noblella myrmecoides (Lynch, 1976), sí que es
únicamente encontrada donde hay mayores espesores de hojarasca. Este resultado
contradictorio con lo hallado por otros autores lleva a pensar que el área de estudio pueda ser
un caso particular en su composición de anfibios terrestres y semiarbóreos, quizás poco
extrapolable o en el que se presentan unas dinámicas todavía a comprender. Para poder afinar
y clarificar estas relaciones se deberían hacer análisis de detalle con la posición de los anfibios
encontrados en el transecto y con las variables ambientales en esos puntos del transecto.
Estos cambios en las características del bosque se relacionan con las diferencias en
preferencias ecológicas de las especies. Las tres especies más abundantes en todo el área
(Pristimantis carvalhoi, P. danae y P. ockendeni) coexisten juntas únicamente en la banda de
850 a 950 m y muestran divergencias ecológicas que probablemente sean las que permitan su
coexistencia. Es especialmente interesante observar la coexistencia de numerosas especies
del género Pristimantis con aparentemente nichos ecológicos similares. Aunque en este
sentido este tipo de análisis son especialmente útiles, quizás sería necesario incorporar otros
23
factores tales como la altura de forrajeo o su tamaño para poder aclarar del todo que
mecanismos de separación ecológica existen entre estas especies tan aparentemente similares,
como ya se incluyó en otros estudios ecológicos (Guayasamín & Funk, 2009).
Implicaciones para la conservación
Los cambios en diversidad a lo largo del gradiente tienen consecuencias para las perspectivas
de conservación en escenarios similares. Como se ha mencionado con anterioridad, la
ausencia de hábitats acuáticos parece influir en la ausencia de varias familias (Bufonidae,
Dendrobatidae e Hylidae) de anfibios en las bandas altitudinales superiores. La ausencia de
hábitats acuáticos adecuados es acusada en esta cordillera, pero en general con la altitud se
produce una reducción de charcas por la pendiente y los arroyos son de menor anchura y
llevan menos caudal proveyendo a un menor número de especies de un hábitat adecuado para
la reproducción (Phochayavanich et al., 2010). Este hecho podría suponer que los escenarios
en los que habría un desplazamiento altitudinal de las especies para adaptarse al cambio
climático (Chen et al., 2009; Feely et al., 2013) podrían no cumplirse y muchas especies
podrían enfrentarse al riesgo de extinción al encontrarse con estos muros a la migración.
También hay que tener en cuenta otros factores ambientales para comprender la disminución
de la diversidad.
La cordillera del Piñi-Piñi alberga en su conjunto una diversa y compleja comunidad de
anfibios. Las zonas más bajas y cercanas a grandes ríos son por su facilidad de acceso las
áreas más susceptibles de ser deforestadas y cultivadas y al mismo tiempo son las más
diversas biológicamente, lo que supone un reto para los gestores y conservacionistas. A pesar
de albergar menores riqueza y diversidad que las zonas bajas, las zonas superiores de la
cordillera albergan un número importante de especies que no se encuentran en las inferiores,
conformando un conjunto de muy alto valor ecológico. Este alto número de especies
probablemente responda a la gran variación en las características del hábitat que se da en un
pequeño espacio. Entre las especies que habitan en esta ignota cordillera se encuentran
numerosas especies de distribución restringida al sureste de Perú, norte de Bolivia y estado de
Acre (Brasil), especies catalogadas en la lista roja de la UICN como con datos insuficientes
(Pristimantis olivaceus y P. salaputium) (UICN, 2014), especies recientemente descritas
(Oreobates amarakaeri (Padial, Chaparro, Castroviejo-Fisher, Guayasamín, Lehr, Delgado,
Vaira, Teixeira, Aguayo-Vedia, & De la Riva, 2012) y Pristimantis reichlei), así como
potenciales nuevas especies para la ciencia (Ameerega spA, Pristimantis spA, Pristimantis
spB y Rulyrana spA). Este estudio supone además el primer registro para el departamento de
24
Madre de Dios de Oreobates amarakaeri, Pristimantis pharangobates (Duellman, 1978) y
Pristimantis salaputium.
El piedemonte oriental de los Andes alberga una increíble y única diversidad de anfibios. A
pesar de ello los bosques montanos han sido poco explorados y muestreados y por ello su
estudio sigue descubriendo numerosas nuevas especies, grandes extensiones de distribución y
nuevos aspectos de la ecología de los anfibios (Duellman & Lehr, 2009). La dificultad de
acceso y de trabajo en ellos es un freno a estas investigaciones, pero siendo un área crítica
para la conservación de los anfibios y de otros taxones, un esfuerzo extra debe ser realizado
para completar las grandes lagunas de conocimiento sobre este ecosistema único.
25
Conclusiones
Se ha detectado una disminución de la diversidad y de la complejidad de las comunidades de
anfibios con la altitud observada, hecho que concuerda con los resultados obtenidos por otros
autores. De igual forma y de acuerdo con la hipótesis previa, las especies raras y
supuestamente especialistas reducen su número con la altitud. Por otra parte, los patrones de
cambio de la abundancia de anfibios con la altitud aunque parecen decrecer siguen sin estar
claros y puede que su estructura y razones últimas sean difíciles de desentrañar. Del conjunto
de cambios, resulta destacable que las especies más comunes del área no aumentaron en
abundancia con la altitud, teniendo cada especie un óptimo para este factor, y como resultado
las comunidades de anfibios de las bandas superiores no son un subconjunto de las bandas
inferiores si no que poseen sus propias estructuras y especies.
Los cambios en las variables ambientales son determinantes a la hora de comprender las
variaciones en composición de especies a lo largo del gradiente altitudinal y a nivel de
transecto. Muchas de las variables de estructura forestal se correlacionan con la temperatura y
la humedad y varían entre bandas altitudinales, pero el cambio en la estructura del hábitat a
nivel de transecto condiciona también la composición de especies de las comunidades de
anfibios. Las relaciones de las variables ambientales con la diversidad en el área de estudio no
concuerdan con lo descrito por otros autores, pudiendo haber otros factores no controlados
que resulten determinantes para estos resultados.
El enfoque de pequeña escala es especialmente interesante porque proporcionará un
entendimiento más profundo de las dimensiones de los efectos del cambio climático sobre las
especies, y puede ser fácilmente trasladable a otros grupos taxonómicos. En este sentido, se
necesitarán estudios y monitorización a largo plazo para evaluar el impacto del cambio
climático en un grupo taxonómico y en una región especialmente vulnerables.
Por último, destacar la importancia de realizar esfuerzos de conservación e investigación en
áreas como la cordillera del Piñi-Piñi: sin protección efectiva y sin haber sido objeto de
investigaciones previas, pero con un gran potencial de ser refugios de una diversidad
biológica todavía por descubrir.
26
Bibliografía
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62(2): 413-420.
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Apéndice 1. Especies registradas durante el estudio y método con el que se encontraron. Abreviatua:
MV=Muestreo por encuentro visual, AC=Encuentro accidental y AU=Registro de canto.
Especie 450-550 650-750 850-950 1050-1150 Familia
Rhinella margaritifera MV, AC - - - Bufonidae
Rhinella marina MV MV, AC, AU AC MV, AC Bufonidae
Rulyrana spA AU AU - - Centrolenidae
Noblella myrmecoides - - - MV Craugastoridae
Oreobates amarakaeri - MV, AC - MV Craugastoridae
Oreobates quixensis AU AC - - Craugastoridae
Pristimantis altamazonicus MV, AC MV, AC MV - Craugastoridae
Pristimantis carvalhoi MV MV, AC MV, AC MV, AC Craugastoridae
Pristimantis cf. danae - - MV, AC, AU MV, AC, AU Craugastoridae
Pristimantis cf. diadematus MV MV, AC MV MV, AC Craugastoridae
Pristimantis fenestratus AC - AC - Craugastoridae
Pristimantis ockendeni MV, AC, AU MV, AC, AU MV, AC - Craugastoridae
Pristimantis olivaceus - - MV - Craugastoridae
Pristimantis cf. pharangobates - - AC AC Craugastoridae
Pristimantis reichlei MV, AC, AU MV, AU - - Craugastoridae
Pristimantis cf. salaputium - - MV MV, AC Craugastoridae
Pristimantis skydmainos - MV - - Craugastoridae
Pristimantis spA MV, AC - MV - Craugastoridae
Pristimantis spB - - - AC Craugastoridae
Ameerega macero MV MV, AC AC - Dendrobatidae
Ameerega spA MV - AC - Dendrobatidae
Hypsiboas geographicus MV - - - Hylidae
Osteocephalus castaneicola MV, AC, AU MV - - Hylidae
Osteocephalus spA - - AU AU Hylidae
Phyllomedusa tomopterna MV - - - Hylidae
Trachycephalus cunauaru AU AU - - Hylidae
Adenomera andreae MV MV, AC MV AC Leptodactlylidae
Leptodactylus pentadactylus - AC AU AC, AU Leptodactlylidae
Leptodactylus rhodonotus AU - - - Leptodactlylidae
Lithodytes lineatus MV, AC - - - Leptodactlylidae
Bolitoglossa altamazonica MV, AC MV, AC AC AC Plethodontidae
Total 21 16 17 13
Apéndice 2. Especies registradas durante los muestreos por encuentro visual. Se indica la categoría a
la que pertenece cada una en los grupos analizados y el código que la representa en los gráficos de
dominancia/abundancia y de los análisis de correspondencias canónicas.
Especie Hábitat
Peso máximo
registrado
Desarrollo de
las larvas Familia Código
Rhinella margaritifera Terrestre >10 g En cuerpos de agua Bufonidae Rg
Rhinella marina Terrestre >10 g En cuerpos de agua Bufonidae Rm
Noblella myrmecoides Terrestre 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Nm
Oreobates amarakaeri Terrestre 2,5 - 10 g Otros Craugastoridae Oa
Pristimantis altamazonicus Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Pm
Pristimantis carvalhoi Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Pc
Pristimantis cf. danae Semiarbóreo 2,5 - 10 g Otros Craugastoridae Pn
Pristimantis cf. diadematus Semiarbóreo 2,5 - 10 g Otros Craugastoridae Pd
Pristimantis ockendeni Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Po
Pristimantis olivaceus Arbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Pl
Pristimantis reichlei Semiarbóreo 2,5 - 10 g Otros Craugastoridae Pr
Pristimantis cf. salaputium Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Ps
Pristimantis skydmainos Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Pk
Pristimantis spA Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Craugastoridae Pa
Ameerega macero Terrestre 2,5 - 10 g En cuerpos de agua Dendrobatidae Am
Ameerega spA Terrestre 0,1 - 2,5 g En cuerpos de agua Dendrobatidae Aa
Hypsiboas geographicus Arbóreo >10 g En cuerpos de agua Hylidae Hg
Osteocephalus castaneicola Arbóreo >10 g Otros Hylidae Oc
Phyllomedusa tomopterna Arbóreo 2,5 - 10 g Otros Hylidae Pt
Adenomera andreae Terrestre 0,1 - 2,5 g Otros Leptodactlylidae An
Lithodytes lineatus Terrestre >10 g Otros Leptodactlylidae Ll
Bolitoglossa altamazonica Semiarbóreo 0,1 - 2,5 g Otros Plethodontidae Ba
Apéndice 3. Coeficientes canónicos para las variables estandarizadas.
Eje 1 Eje 2 Eje 3 Eje4
Eigenvalor 0,19 0,08 0,03 0,01
Altura del dosel -0,01 0,18 0,11 0,05
Nº árboles DAP>10cm 0,14 -0,12 0,04 0,09
Helechos 0,23 -0,06 0,12 -0,06
Pendiente 0,24 0,20 -0,10 0,02
