Encuestas exhaustivas de diagnóstico realizadas en Ugandadurante los años 90 por el Programa Nacional de Investigaciónsobre banano de Uganda (Uganda National Banana ResearchProgramme, UNBRP), han mostrado que varias plagas y enfer-medades representan las principales limitaciones para la pro-ducción bananera. Entre ellas se encuentra el marchitamientopor Fusarium (F. oxysporum f.sp. cubense), que se observa confrecuencia en Uganda y es común en muchas otras partes deAfrica. En Uganda, el marchitamiento por Fusarium es comúnen los cultivares introducidos de banano que se utilizan princi-palmente como bananos de postre y para la preparación de cer-veza, por ejemplo, Kayinja. En 1993, se observaron1 síntomasalgo parecidos a los síntomas producidos por el marchitamien-to por Fusarium en los bananos locales y en los bananos de coc-ción de altiplanos (AAA-EA) predominantes en las tierras altasen el occidente de Uganda. Estos bananos tienen un alto conte-nido de almidón y se utilizan para la preparación diaria delmatooke2, alimento básico para la población de Uganda. Conuna producción anual de más de 9 millones de toneladas métri-cas y un consumo promedio mayor a 350 kg per cápita por año,los bananos de altiplanos representan la principal fuente deingresos. Por lo tanto, el problema se consideró como una ame-naza potencialmente seria para la futura producción de losbananos de altiplanos en Uganda y para el sustento de muchospequeños agricultores.

Inicialmente se consideró que los síntomas observados en losbananos de altiplanos se debían a una nueva epidemia del mar-chitamiento por Fusarium, y por lo tanto, se le llamó “marchi-tamiento del matooke” para distinguirlo del marchitamiento delos tipos de banano introducidos. Sin embargo, dado el cono-cimiento actual de su sintomatología y etiología, la llamaremosen este informe “el desorden”. Estudios recientes realizados porlos autores de esta hoja divulgativa, sugieren que este desordendifiere del marchitamiento por Fusarium, en términos de etio-logía y síntomas, y que las prácticas específicas de manejo defincas conducen a su desarrollo (Kangire et al. 2000). Porejemplo, la ocurrencia del desorden parece estar estrechamenteligada a las áreas de la finca donde se acumulan los deshechosde bananos y abonos verdes de la finca. Además, F. oxysporum

DESORDEN PARECIDO AL MARCHITAMIENTO EN LOS BANANOS DE UGANDA

Africano Kangire1 y Mike Rutherford2 (mayo de 2001)

Enfermedades de Musa: Hoja divulgativa No. 10

1Kawanda Agricultural Research Institute (KARI), PO Box 7065, Kampala, Uganda2CABI Bioscience, Bakeham Lane, Egham TW20 9TY, Surrey, Reino Unido

1Un desorden similar fue reportado en 1955 por Baldwin (sin publicar).2‘matooke’ es el término general local para designar los ‘cultivares debanano de altiplanos’ (Karamura y Karamura 1995, Karamura 1998) yun plato de banano cocido al vapor que se prepara de los bananos decocción de altiplanos.

Lámina 1.Un banano de cocción de altiplanos afectado

severamente por el desorden en Uganda Occidental.

Note el pseudotallo delgado y arqueado.

Lámina 2.Síntomas externos típicos

del marchitamiento por Fusarium en

el banano de postreintroducido (cv. Kayinja),

Bushenyi, Uganda Occidental.

puede no ser el responsable directo del desorden, si es que estáenvuelto en el mismo. También se descubrió que el desordenestá más propagado de lo que se sospechó inicialmente. En algunas aldeas en el occidente de Uganda más del 70% delas fincas están afectadas con hasta un 25% de plantas conmuestras de los síntomas. Además se descubrió que el desordentambién afecta tanto a los tipos de banano locales, como a losintroducidos.

Síntomas

Externos

Los síntomas externos del desorden (Láminas 1 y 3-8) difierenalgo de los síntomas causados por el marchitamiento porFusarium (Lámina 2) observado en los bananos introducidos. A distancia, el follaje de las plantas afectadas parece general-mente sano. Aunque en pocas ocasiones se ha observado lanecrosis de las márgenes de las hojas (Lámina 8), las hojas no setornan amarillas sino permanecen verdes y el marchitamientose observa sólo ligeramente en condiciones secas. Este mar-chitamiento usualmente es tem-poral, ya que la planta se recu-pera al retornar las condicionesde humedad. A menudo lashojas son más pequeñas que lasde las plantas no afectadas ytienden a envejecer temprano,provocando su remoción porlos agricultores (Láminas 3-5).Los pecíolos foliares no tiendena fundirse, ni el rajado de laparte baja del pseudotallo esaparente. En las plantas en laetapa antes de la floración lasvainas foliares exteriores usual-

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den ser encontradas plantas con los síntomas (Kangire 1998).Inversamente, los agricultores han reportado que las plantas debanano, que crecen en la vecindad con los corrales de animalesrecién establecidos, han desarrollado síntomas dentro de 2 a 3años solamente, y que el desorden también se ha desarrolladodespués de la reubicación de las fincas a las áreas menos fértilesque, como consecuencia, fueron amendadas con los deshechoscaseros o abono de procedencia animal.

Susceptibilidad de los cultivares

Mientras que el desarrollo del marchitamiento por Fusariumdepende de varios factores, incluyendo el cultivar, este desordenparece afectar indiscriminadamente a todos los cultivares deMusa que crecen en Uganda, incluyendo plátanos, Cavendish yBluggoe que no son afectados por el marchitamiento porFusarium (Kangire 1998). El desorden fue observado tanto en losbananos AAA-EA como en los tipos introducidos sembrados enMitooma en el occidente de Uganda, como parte del ProgramaInternacional de Evaluación de Musa de INIBAP (IMTP).

Efectos sobre el rendimiento

El desorden causa una marcada reducción del crecimiento de laplanta y el tamaño y pesototal de los racimos. Elpeso del racimo se redujohasta un 78% en las plan-tas afectadas severamente(Kangire 1998), debidoprincipalmente al pobredesarrollo de los dedos.

Lámina 3.Una finca bananera donde todaslas plantas fueron afectadas por el desorden. Note los pseudotallos delgadosy secos. Todas las plantas son clones de altiplanos.

Lámina 5. Un banano de cocción

de altiplanos afectado por el desorden, donde la secciónsuperior del pseudotallo se ha

secado y ha comenzado a romperse, y las hojas

comenzaron a caer. Las hojasmuertas prematuramente

ya han sido removidaspor el agricultor.

mente permanecen rígidasy parecen sanas aún cuan-do existe una decoloraciónsevera de los tejidos vascu-lares internos. Comúnmentese observa el secamiento delas vainas foliares en plan-tas maduras fructificadasque es muy pronunciadohacia el ápice del pseudo-tallo. Esto contradice almarchitamiento por Fusa-rium en Uganda, donde fre-cuentemente se observa la

fusión de los pecíolos acompañada por un secamiento rápido ymuerte de las vainas foliares enteras, iniciándose ambos sínto-mas generalmente antes de la floración. Mientras que las plan-tas afectadas por el marchitamiento por Fusarium usualmentetambién mueren al final, aquellas afectadas por el desordencontinúan produciendo nuevos retoños que maduran hasta lafloración y desarrollan racimos. Sin embargo, los racimos delas plantas afectadas no se desarrollan totalmente y, siendopequeños con dedos delgados y sin llenarse, no sirven para elconsumo ni para la venta. A menudo, las plantas afectadas sonincapaces de soportar el peso de los racimos, aún si estos noestán completamente desarrollados, lo que causa la inclinación(Lámina 4) o ruptura del pseudotallo (Láminas 1, 6a y 6b). Amenudo se observa una secreción blanca en la superficie de losretoños en desarrollo de las matas afectadas, húmeda al tactoaunque tiene apariencia de tiza (Láminas 7a y 7b).

Internos

Los síntomas internos del desorden son muy similares a los delmarchitamiento por Fusarium. La decoloración de los tejidosvasculares del cormo y pseudotallo es común, algunas veces enla superficie interior de las vainas foliares externas se ven angos-tas rayas longitudinales de color púrpura o negro. Una decolo-ración similar de estos tejidos es claramente visible dentro delpseudotallo (Lámina 9a) y cormo (Lámina 9b) al realizar cortestransversales o longitudinales. Dependiendo del grado de seve-ridad del desorden, la decoloración vascular puede extendersea través de todo el largo del pseudotallo hasta las axilas de lashojas emergentes.

Nota: algunos de los síntomas asociados con el desorden tambiénfueron observados en las plantas de banano afectadas por el FalsoMal de Panamá en Islas Canarias y Africa del Sur. Para una des-cripción de la sintomatología del Falso Mal de Panamá, referirse ala Hoja Divulgativa No. 9 “Enfermedad del Falso Mal de Panamáen banano”.

Distribución

Hasta la fecha, el desorden sólo ha sido observado en los alti-planos del occidente de Uganda a altitudes aproximadamentesuperiores a 1300 msnm, y comúnmente se encuentra en losbananos de altiplanos y no en los tipos introducidos. No hasido reportado en el centro y oriente de Uganda, áreas caracte-rizadas por temperaturas mínimas superiores. El desorden tien-de a restringirse a las áreas de deposición de deshechos (usual-mente adyacentes a las casas), a las áreas donde se acumulanlos deshechos de animales (por ejemplo, corrales de animales)

Lámina 4.Inclinación del pseudotallo en

una planta de banano de altiplanosen el período de fructificación

afectada por el desorden.

o donde estos sitios selocalizaban anteriormente.Las observaciones en lasfincas, ensayos y discu-siones con los agricultoresindican que el desordendeclina gradualmente cuan-do las casas o los corralesson abandonados o reubi-cados, o cuando cesa ladeposición de los deshe-chos caseros. Este es amenudo el caso donde lascasas y los corrales de ani-males son reubicados parapermitir a los agricultoressembrar en tierras ricas ennutrientes, o donde eltamaño de la finca se haaumentado gradualmentedebido a que los agricul-tores compran pequeñasparcelas de tierra a losinmigrantes. Sin embargo,30 años después aún pue-

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Varios cultivares de altiplanos, que son preferidos por los agri-cultores y los cuales se encuentran entre los más importantesdesde el punto de vista económico, han sido afectados seria-mente, incluyendo los cultivares Mbwazirume, Nakitembe,Enyeru y Nakabululu.

Factores causales

Hubo una antigua y ampliamente sostenida creencia enUganda de que este desorden es el marchitamiento porFusarium. Desdichadamente, se realizaron pocas investiga-ciones con respecto a este desorden en el país y, debido posi-blemente a las percepciones iniciales, esto no ayudó a confir-mar o refutar la creencia o, lo que es más importante, asistir ensu manejo. Investigaciones recientes, realizadas por el UNBRPen colaboración con CABI Bioscience y el InstitutoInternacional de Agricultura Tropical (International Institute ofTropical Agriculture), han aclarado algunos puntos sobre eldesorden, incluyendo las observaciones que sugieren que F. oxysporum puede no ser el responsable por su desarrollo:• Cepas mixtas de los tipos de altiplanos indígenas e introduci-dos se cultivan en Uganda a menudo y, mientras que el mar-chitamiento por Fusarium (a menudo severo) ha sido observadoen los tipos introducidos en estas siembras, los tipos de altipla-nos siempre han permanecido asintomáticos. Esto es verdade-ro tanto en las áreas de las tierras bajas, donde el desorden noha sido observado, como en las áreas de las tierras altas deloccidente de Uganda, donde el desorden es común.

Láminas 6a y 6b.Un banano de cocción de altiplanos afectado severamente por el desordenen Uganda, donde el pseudotallo debilitado

Láminas 7a y 7b. Producción de un exudado blanco (flecha) en los retoños de los bananos de altiplanos afectados por el desorden.

3Lukezik y Kaiser (1966) y Greene y Goos (1963) sugirieron que F. pallidoroseum es un saprofito o invasor secundario de los tejidosdañados o enfermos, aunque en el último caso otros organismos,incluyendo los hongos patogénicos, usualmente se encontraban pre-sentes y representaban la causa primaria de los síntomas. También sereportó que F. pallidoroseum es patogénico para ciertos cultivos comoel melón y algodón (McGovern 1994, Ciegler et al. 1981).

• Los agricultores de muchas áreas reportaron que habíanobservado los síntomas en los bananos de altiplanos antes deempezar a cultivar los tipos introducidos.• Aunque los niveles de producción de los tipos introducidosen el occidente de Uganda son bajos en comparación con lostipos de altiplanos, sólo aquellas plantas cultivadas en unaestrecha proximidad a los tipos de altiplanos afectados desar-rollaron los síntomas del desorden.• Los retoños removidos de las matas de banano, afectadas porel desorden en el occidente de Uganda y sembrados en las tier-ras bajas de Uganda central, no desarrollaron síntomas internoso externos del desorden, aunque crecieron hasta alcanzar lamadurez, como ocurría normalmente al replantarlos en lasáreas ya afectadas por este desorden en Uganda Occidental.• Los estudios de patogenicidad emprendidos en las áreas noafectadas de las tierras bajas de Uganda central (KawandaAgricultural Research Institute) y en las fincas de las tierras altasen el occidente donde el desorden es común han mostrado que,mientras que la inoculación con F. oxysporum dio como resul-tado el marchitamiento por Fusarium en los tipos introducidos(cv. Kayinja), en los bananos de altiplanos no se desarrollaronsíntomas ni del marchitamiento por Fusarium ni del desorden.• Los autores nunca han podido aislar F. oxysporum de los teji-dos de las plantas afectadas por el desorden, aunque esta espe-cie había sido recuperada anteriormente (Ploetz et al. 1994).Mientras que Fusarium pallidoroseum (sin. F. semitectum) hasido aislado con frecuencia de estos tejidos, las pruebas depatogenicidad han sugerido que el hongo no es patogénico3 nipara los tipos de altiplanos, ni para los bananos introducidos.Se desconoce porqué este hongo se encuentra comúnmente enlos bananos de los altiplanos afectados.

La investigación preliminar mostró que los suelos obtenidos enlas fincas afectadas generalmente han mostrado mayoresniveles de calcio, potasio y fósforo en la vecindad de las plan-tas sintomáticas, en comparación con las áreas donde el desor-den no fue aparente. También se descubrió que los niveles deestos nutrientes aumentan en los suelos contenidos donde seañaden los deshechos y el estiércol (Kangire 1998).

Manejo del desorden

Las investigaciones realizadas en Uganda hasta la fecha sugie-ren que el desorden puede ser aliviado alterando las prácticasde manejo de las fincas, como la remoción de las plantas afec-tadas, proporcionando drenaje adecuado y convirtiendo losdeshechos caseros en abono antes de aplicarlos al suelo.

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se ha doblado (flecha) bajo el peso del racimo en desarrollo.

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Investigación actual

Actualmente, la Organización Nacional de InvestigaciónAgrícola (National Agricultural Research Organization, NARO)en colaboración con CABI Bioscience realiza un proyecto enUganda, financiado por el Departamento para el DesarrolloInternacional, Programa de Fitoprotección (Department forInternational Development, CropProtection Programme, DFIDCPP) del Reino Unido, con el fin de investigar la etiología y elpapel de los factores que contribuyen al desarrollo del desorden,como medios para identificar los mecanismos de su manejo eficaz.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer a la Fundación Rockefeller, alDepartment for International Development Crop ProtectionProgramme (DFID CPP) del Reino Unido, al InternationalInstitute of Tropical Agriculture (IITA) y CABI Bioscience, RU,por apoyar la investigación de este desorden y del marchita-miento por Fusarium de los bananos en Uganda.

Bibliografía

Ciegler A., L. Lee, M. Klich, T. Jacks & T. Hensarling. 1981.Expression of Fusarium semitectum in cottonseed (abstract).Phytopathology 71:867.

Greene G.L. & R.D. Goos. 1963. Fungi associated with crown rot ofboxed bananas. Phytopathology 53:271-275.

Kangire A. 1998. Fusarium wilt (Panama disease) of exotic bananasand wilt of East African highland bananas (Musa, AAA-EA) inUganda. Thesis submitted for the degree of Doctor of Philosophy.Department of Agriculture, Reading University. 304 pp.

Lámina 8.Necrosis de las márgenes de las hojas en el banano de altiplanos (cv. Mbwarzirume) afectado por el desorden.

Kangire A., C. Gold, E.B. Karamura & M.A. Rutherford. 2000.Fusarium wilt of banana in Uganda, with special emphasis on wilt-like symptoms observed on East African highland cooking cultivars(Musa, AAA-EA). Proceedings of the First International Symposiumon Banana and Plantain for Africa. Acta Horticulturae 540:343-353.

Karamura D.A. 1998. Numerical taxonomic studies of the EastAfrican highland bananas (Musa AAA-East Africa) in Uganda. Thesissubmitted for the degree of Doctor of Philosophy. Department ofAgricultural Botany, Reading University.

Karamura E.B. & D.A. Karamura. 1995. Banana morphology - PartII: The aerial shoot. Pp. 190-205 in Bananas and plantains (S.R.Gowen, ed.). Chapman & Hall, London.

Lukezik F.L & W.J. Kaiser. 1966. Aerobiology of Fusarium roseum“Gibbosum” associated with crown rot of boxed bananas.Phytopathology 56:545-548.

McGovern R.J. 1994. First report of corky dry rot of cantaloupe cau-sed by Fusarium semitectum in Florida. Plant Disease 78:926.

Ploetz R.C., D.R. Jones, K. Sebasigari & W.K. Tushemereirwe. 1994.Panama disease on East African highland bananas. Fruits 49(4):253-260.

Láminas 9a y 9b.Secciones a través del pseudotallo (Lámina 9a)y del cormo (Lámina 9b) de un banano de altiplanosafectado por el desorden,revelando la decoloraciónde tejidos vasculares. En este caso, también sonvisibles los daños causadospor los picudos negros.

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