TECNOLOGÍA DE PRODUCCIÓN ^

E/emp/o en /a interacción pímiento- Phytophthora capsici causante

de /a 'tristeza'.

Control biológicopor microorganismosantagonistas

_ _ M. EZZIYYANI, A. SID AHMED, C.^ L- ^ ' PEREZ SANCHEZ, M.E. REQUENA,

M.E. CANDELA

Universidad de Fisiología Vegetal

Departnmento de Biología Uegetal, Facultadde Biologia, Uni^^ersidad de Murciu, Campusde Espinardo

Actualmente se entiende porbiocontrol la reducción de la in-tensidad o las actividades produc-toras de enfermedades de un pató-geno o parásito, lograda mediantela manipulación del ambiente, delhospedero o de los antagonistasdel patógeno o plaga que se quierecontrolar. En este último caso elbiocontrol consiste en la utiliza-ción de microorganismos natura-les o modificados, para reducir losefectos de organismos indesea-bles, favoreciendo al mismo tiem-po el desarrollo de los microorga-nismos beneficiosos para las plan-tas. Los microorganismos antago-nistas comprenden cualquier orga-nismo que interfieren en la super-vivencia o desarrollo de los pató-genos.

Para lograr el control bioló-gico se pueden seguir tres vías:Exploración en el propio mediode los agentes de biocontrol, in-troducción o liberación masiva deagentes de control y manipulacióndel ambiente para favorecer el de-sarrollo de los antagonistas natu-rales presentes en el mismo. Hacedécadas quedó establecido que lasinteraceiones microbio-microbio,son clave en el desarrollo y fun-ción de la rizosfera y que las po-blaciones de microorganismospueden interaccionar de manerasinérgica (o aditiva) o bien anta-gónica. Es obvio que aquellosmicroorganismos que ejercen al-gún tipo de antagonismo sobreotros microorganismos patógenosde la planta, benefician indirecta-

mente, el desarrollo de ésta, entérminos de la protección de suestado sanitario. Tal actividad mi-crobiana, que funciona por meca-nismos de competencia por nu-trientes o sitios de colonización,producción de sustancias antimi-crobianas, o enzimas extracelula-res, opera de forma natural desdeque existen las plantas. Sin em-bargo, puesto que esta actividadnatural no está controlada especí-ficamente, sus resultados son im-predecibles. Es más, la aplicaciónde pesticidas funguicidas y otrosagroquímicos puede incluso inter-ferir con dicho recurso natural.Surge entonces el concepto prác-tico de control biológico de enfer-medades, que implica el manejoracional y dirigido de organismosapropiados, componentes comu-nes de los agrosistemas, para pro-teger a la planta frente al ataquede patógenos diversos. Entre ellospodemos distinguir los microor-ganismos productores de enfer-medades como virus, bacterias,

n Se entiende por biocontrol la reducciónde la intensidad o las actividadesproductoras de enfermedades de unpatógeno o parásito, lograda mediante lamanipulación del ambiente, del hospederoo de los antagonistas del patógeno o plagaque se quiere controlar

hongos, nematodos, etc, y los or-ganismos productores de plagascomo los insectos.

EI control biológico de lospatógenos es generalmente muyespecífico y usa organismos queatacan o interfieren con patógenosespecíficos. En algunos casos esposible encontrar una única cepamicrobiana que sea eficaz en mu-chos ambientes, pero en la mayo-ría de los casos, se requieren ce-pas diferentes en localidades dife-rentes. En general, la aplicaciónde tales inoculantes, sigue deman-dando contraste y validez agronó-micos, aunque nunca ha perdidosu carácter de práctica "promete-dora". La necesidad de reducir eluso de fertilizantes químicos yproductos fitosanitarios de sínte-sis ha dado paso a la práctica de

la inoculación. En efecto, la de-manda impuesta por la sosteni-bilidad está conduciendo al uso deestrategias que mantenga una pro-tección del medio ambiente. Eneste contexto, el uso de inóculosmicrobianos, incluyendo algunosque han sido modificados genéti-

camente, esta cobrando nueva-mente interés. Los microorganis-mos mas usados pertenecen a losgéneros Rhi^obium, Pseudomonas,

Bacillus, Trichodenna, Strepto-

m^^ces, etc,. Aunque también loshongos micorrícicos, han sido ob-jeto de investigaciones orientadasa su aplicación práctica. El con-trol biológico es el mejor métodode optimizar, a propósito. las acti-vidades de las especies beneficio-

HORTICULTURA

sas y conseguir reducir las activi-dades dañinas de ciertas plagas yenfermedades, pero en cualquiercaso siempre hay que controlarlas alteraciones que la liberaciónde los antagonistas puede suponerpara el equilibrio de un ecosis-tema y tratar de minimizar losriesgos.

En la práctica, el control bio-lógico se puede enfocar de tresformas: En primer lugar está elcontrol biológico clásico. En estesistema los microorganismos an-tagonistas se obtienen en su me-dio natural y se utilizan en otro,donde ellos no existían antes. Eneste lugar la plaga o enfermedadse había establecido porque havencido a los microorganismosautóctonos que existían y ya notiene enemigos naturales. La in-troducción de los nuevos organis-mos de biocontrol conduce a unareducción a largo plazo de la po-blación de la plaga o enfermedaden los habitats elegidos. Típica-mente, el control biológico clási-co ha sido el de más éxito en elsistema agro-económico o e q loscultivos de árboles, viñedos, plan-tas ornamentales y bosques peren-nes. Aunque los éxitos de la intro-ducción del control biológico sonconstatables, el futuro es muy di-fícil de predecir. Casi solo el 30^70de las introducciones han perma-necido estables y la supresión conéxito de ciertas plagas y enferme-dades ha ocurrido menos frecuen-temente de lo esperado. La clavepara el éxito en casi todos losproyectos de control biológico esel descubrimiento y la importa-

ción de enemigos naturales queproduzcan altos niveles de parasi-tismo o depredación en los luga-res nativos de la plaga o enferme-dad.

Otros factores, tales como laadaptación de los enemigos natu-rales al clima del nuevo lugar,búsquedas adecuadas y habilida-des de utilización que permitadescubrir y controlar la plaga oenfermedad, cuando todavía esbaja la concentración del inóculodel patógeno, parece ser el puntocrítico. En segundo lugar tenemosel control biológico conservador.Este es el que menos se asemeja aun verdadero biocontrol, pero esla base real del manejo integradode plagas. Consiste fundamental-mente en favorecer la abundanciade los enemigos naturales de lospatógenos causantes de plagas, re-duciendo influencias dañinas y re-saltando las positivas. Se consiguepor medio de insecticidas de es-pectro reducido; cambiando eltiempo de aplicación del insectici-da para evitar daños a sus enemi-gos naturales con ciclos de vidadistintos; proporcionando habitasalternativos para que los enemi-gos naturales tengan alimenta-ción, un lugar para reproducirse oinvernar y provisión de néctar yasea por plantas que cubren el sue-lo o por selección de una variedadde plantas que tengan nectarioscomo alimento para enemigos na-turales. En tercer lugar tenemos elcontrol biológico aumentativo.Con este se pueden seguir dos tác-ticas: el control inoculativo y elcontrol inundativo.

Fig.1.Confrontacionesin vitro dondese aprecia variosmodos de acciónejercidos porantagonistascomo la bacteriaBurkholderiacepacia (B.c.)y el hongoTrichodermaharzianum (T.h.)sobre el patógenoPhytophthoracapsici (P.c.).[A]: "Antibiosisy competiciónpor los nutrientesy por el espacio".Ejemplode inhibicióndel crecimientovegetativode P. capsicien presenciade la bacteria 8.cepacia. [B]:"Micoparasitismoy lisis enzimática".Ejemplode inhibicióndel crecimientodel patógenopor el hongo T.harzianum cuyacolonia crecesobre P. capsici.

C SANIDAD VEGETAL

El control inoculativo con-siste en favorecer la Ilegada y eldesarrollo de los enemigos natu-rales que se quieren combatir,previamente al inicio o crecimien-to de la cosecha de las plantas aproteger, con el fin de proceder asu disminución y destrucción.Este método de control biológicoes la base para el control de pla-gas y enfermedades en muchossistemas de invernadero. Algunospatógenos de insectos tienen nu-merosas ventajas sobre los pesti-cidas químicos convencionales.Estos incluyen: especificidad paralos organismos objetivo o a unnúmero limitado de especies hués-ped, poco o ningún impacto direc-to sobre parásitos y depredadoresinvertebrados, no residuos tóxi-cos, compatibilidad con otrosagentes de biocontrol, no dañinosa vegetales y plantas, posibilidadde control a largo plazo, adapta-ble a la modificación genética dela biotecnología y fácil aplica-ción. El control inundativo es di-ferente de las estrategias clásicase inoculativas, por lo que la libe-ración de enemigos naturales -yno de sus descendientes- son losagentes activos de control. Típica-mente, liberaciones a gran escalade enemigos qaturales se realizanrepetidas veces durante el ciclo dela cosecha.

En el mundo biológico existeuna interacción continua entre lospatógenos potenciales y sus anta-gonistas, de forma tal que estosúltimos contribuyen a que en lamayoría de los casos no se desa-rrollen las enfermedades. En con-diciones naturales los microorga-nismos están en un equilibrio di-námico en la superficie de lasplantas. No es fácil determinarcon precisión los mecanismos queintervienen en las interaccionesentre los antagonistas y los pató-genos sobre la planta o en las he-ridas. En general los antagonistasno tienen un único modo de ac-ción y la multiplicidad de modosde acción es importante a tener encuenta para seleccionar a un anta-gonista. Si el antagonista poseevarios modos de acción reduce losriesgos de desarrollo de resisten-

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cia en el patógeno. Este riesgo deresistencia también se reduce me-

diante el uso de combinaciones deantagonistas con diferente modode acción. Se han descrito variosmecanismos mediante los cualeslos antagonistas ejercen su acciónpara controlar el desarrollo depatógenos. Entre ellos encontra-mos la inducción de resistencia,pero fundamentalmente el biocon-trol se basa en la antibiosis ycompetencia por el espacio o porlos nutrientes (Fig. 1) y e q lasinteracciones directas con el pató-geno: micoparasitismo y lisis en-zimática (Fig. 2). Un ejemplo decontrol biológico de una enferme-dad, utilizando microorganismosantagonista, es el caso de la "tris-teza" del pimiento causada por eloomiceto patógeno Ph^•tophthorcrcapsici.

EI pimiento es una hortícola,angiosperma de la Familia Soln-rrnceae, género Crrpsicurn, especienrrrruum. En la Región de Murcia.se cultiva pimiento tanto al airelibre como en invernadero y aun-que antiguamente la variedad mascultivada era la "bola" que se des-tinaba a ser transformada en pi-mentón, actualmente la mayor su-perficie de cultivo, aproximada-mente 1800 hectáreas se utilizapara variedades de carne gruesatipo "California" para consumo

Fig.2. Detalle del"Micoparasitismo"debido alenrollamientomasivo de lashifas de T.harzianumalrededor delas de P. capsici.Fotografía demicroscopíaelectrónicade la interacciónentre el hongoantagonistay el oomicetopatógeno.

en fresco (Fig. 3). La mayor partese localiza en el Campo de Carta-gena y acapara directa o indirec-tamente un gran número de manode obra. El cultivo de pimiento eninvernaderos cubiertos con plásti-co, está ampliamente extendidopara responder a las exigencias deeste cultivo fuera de la tempora-da. En los últimos años, se hanempezado a probar los cultivossin suelo y con sistemas de riegocerrados "cultivos hidropónicos"que tienen como objetivos la limi-tación de las infecciones fitopato-génicas del suelo y el reciclaje dela disolución nutritiva para el me-jor aprovechamiento de los nu-trientes. Porque efectivamente, eninvernadero la producción se pue-de extender a todo el año, pero

n Para lograr el control biológico se puedenseguir tres vías: Exploración en el propiomedio de los agentes de biocontrol,introducción o liberación masiva de agentesde control y manipulación del ambientepara favorecer el desarrollo de losantagonistas naturales presentesen el mismo

tiene el serio inconveniente de ne-cesitar esterilizar los suelos antesde la siguiente plantación, ya quese infectan por los numerosospatógenos que crecen en las cáli-das y húmedas condiciones am-bientales que se dan en el inverna-dero.

Una de las enfermedadesmás devastadoras que afectan a

los pimientos es la conocida por"tristeza" o "seca" causada porPh_vtophthora capsici. EI nombrede Phti^tophthora deriva del grie-go (ph^^ton: planta y phthnra: des-trucción). Ph^•tophthora cnpsici

(Fig. 4) es un hongo telúrico quetaxonómicamente pertenece a laclase Oom^^cetes y al orden de losPeronosporales. La mayoría delos Oom^^cetes son acuáticos. Suforma de supervivencia ante con-diciones adversas es por zoospo-ras, las cuales poseen dos flageloslaterales, uno liso y otro con bár-bulas. Ph^^tophthorn capsici tieneun poder de competición sapro-fítica muy bajo en el suelo. Sinembargo, el patógeno puede guar-dar su poder infectivo en el suelodurante algunos días en forma dezoosporas, algunas semanas enforma de esporocistos y variosaños en forma de clamidosporas yde oosporas. Se ubica predomi-nantemente en las capas mas su-perficiales del suelo, ya que al serun hongo telúrico esta fuertemen-te relacionado con el potencialhídrico del mismo.

La forma de diseminación enel caso de este tipo de hongos espor agua de riego, debido a su ca-rácter acuófilo y a la presencia dezoosporas móviles. Además por lasalpicadura de las gotas de aguaal chocar con el suelo se ha en-contrado una diseminación hori-zontal de hasta un metro. P.capsici inverna en forma de oos-poras, clamidosporas o micelio enel suelo o en las raíces que ha in-fectado. El hongo forma másmicelio y zoosporas durante lasestaciones húmedas y moderada-mente frías y puede transmitir laenfermedad a otras plantas. En laprimavera, las oosporas y clami-dosporas germinan en forma dezoosporas mientras que el micelio

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prosigue su desarrollo y/o pro-duce zoosporangios que libe-ran zoosporas. Estas últimasnadan en e] agua del suelo einfectan las raíces de la plan-ta. La evidencia reciente su-giere que las zoosporas de P.cnpsici, sobrevivan en suelopor lo menos cinco años ypueden seguir siendo conta-giosas por l0 años. Puesto quelas zoosporas se forman por elacoplamiento de diversas pa-redes, representan una combi-nación de las paredes de dosgenes (A 1 y A2), esto puedeayudar al patógeno a desarro-llar resistencia a los fungi-cidas. Los estudios etiológicoshan permitido determinar a lospatógenos Ph^•tophthora cap-sici Leon. Uerticillium clahlineKleb., así como la asfixia radi-cular, agentes responsables dealteraciones que pueden deno-minarse por su especial sin-tomatología dentro de lo quecomúnmente Ilamamos "triste-za". E1 viento no tiene in-fluencia en la diseminación deP. cnpsici.

La primera descripciónde Pf1t•tophthora capsici comocausante del marchitamientodel pimiento se debe a Leo-nian en 1922 en Norteamérica.La enfermedad se describe enEspaña por primera vez en196a y ha sido denominadatradicionalmente " tristeza" o"seca" (Fig. 5). Sus efectos

SANIDAD VEGETAL

Fig. 3. Plantas de pimientocultivadas en condicionescontroladas bajo plástico,que han sido inoculadas conel patógeno P. capsici ytratadas con microorganismosantagonistas agentes debiocontrol. Todas las plantassobreviven a la infecciónmenos una (control, sintratamiento) que muere.

son mortales, pues penetran-do por las raíces impide laabsorción de agua y nutrien-tes y cuando la planta presen-ta los primeros síntomas, yaestá invadida y no tiene cura.Los síntomas son: marchita-mientos totales o parciales ymenor desarrollo radicular dela planta, debido a la pérdidade turgencia de los tejidos.Los tallos sin embargo, per-manecen erectos con las hojasy frutos prendidos a la planta.En condiciones óptimas detemperatura (21-31°C), el pro-ceso de infección de P. capsi-ci consiste en la germinaciónde los esporangios (6-35min), penetración (I-4 horas)e incubación (3-6 días). Contemperaturas de 5°C el hongodetiene por completo su desa-rrollo y a 0°C muere; en loslímites superiores, a 38°C separaliza, pero no muere contemperaturas aún mayores. El

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HORTICULTURA 11

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exceso de nitrógeno y de calcioen el suelo incrementa la enfer-medad causada por P. capsici,mientras que el potasio la dismi-nuye. También el pH bajo influyeen la inhibición del hongo.

El ataque tiene lugar en lasraíces o el cuello de la planta y seextiende hacia arriba por la basedel tallo; se forma un chancro enel cuello y hay pudrición y enne-grecimiento de las raíces. Cuandolas condiciones ambientales sonfa^^orables, el hongo crece y atacala planta en sus distintos estadiosde desarrollo. En las plántulas, P.capsici infecta en pocos días losórganos emergidos de la semilla yantes de salir del suelo les causael ahogamiento y la muerte. Enlas plantas jóvenes, P. capsici ata-ca el tallo de la planta, a vecespor debajo de la superficie delsuelo o la raíz principal y antes deque aparezca la podredumbre porencima de la superficie del suelo,se ocasionan síntomas parecidos a

Fig. 4. Aspectomacroscópico

y microscópicodel patógenoPhytophthora

capsici.[A]: P. capsici

creciendo en mediolíquido con

formación decolonias esféricas

que liberanzoosporas.

[B]: Aspectomacroscópico de la

colonia micelianacreciendo en medio

sólido de patata-dextrosa-agar

(PDA).[C]: Detalle deun esporangio

productordezoosporas visto al

microscopioelectrónico de

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los producidos por la sequía en laparte aérea de la planta. En lasplantas adultas, el hongo infectaprimero a las raíces pequeñas yluego lentamente se extiende alresto de las raíces. Las partes aé-reas de la planta tanto hojas comofrutos, suelen dañarse cuando seles aplica material infectado conel patógeno.

Una de las formas de lucharcontra la enfermedad es desinfec-tar los suelos de cultivo antes ydespués de la plantación. Habi-tualmente se han utilizado pestici-das para ello, pero ya se sabe quela mayoría de estos productosquímicos no son específicos y suaplicación en los campos de culti-vo mata indiscriminadamente aun amplio rango de microorga-nismos e insectos, además de re-sultar tóxicos para los mamíferos,incluido el hombre.

Contra el patógeno P. cnp-sici, la desinfección del suelo decultivo sobre todo en invernade-

C

ros o cultivos protegidos suele ha-cerse con bromuro de metilo(BM). Así, los investigadores ytécnicos .,.. agricultura se estár.enfrentando a uno de los mayoresretos de los últimos años, el deencontrar alternativas al bromurode metilo para controlar plagas,malas hierbas y enfermedades delas plantas. La alternativa que seproponga debe tener eficacia si-milar al BM, y además de no con-

n El control biológico mediante el usode microorganismos antagonistas es unade las alternativas que más atención harecibido en los últimos años. La existenciade microorganismos telúricos, asociadosde forma natural con las plantas, los haceideales para escoger entre estos, aquellosque inhiben a los patógenos

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taminar el medio ambiente, fun-damentalmente debe ser económi-co y viable, características que nohar. sidc hasta ahora exigidas aningún otro pesticida. El BM es elbiocida que destaca por su amplioespectro de acción frente a lospatógenos de los vegetales, asícomo su alta efectividad en cuan-to a penetración y difusión en elsuelo, incluso en aquellos quepresentan contenidos de humedady temperatura altos. Sin embargo,el BM no se retiene en su totali-dad en el suelo, sino que del 50 al95% pasa en forma de emisionesgaseosas a la estratosfera. Allí seliberan átomos de bromo que re-accionan con el ozono y otras mo-léculas estables que contienencloro, dando lugar a una reacciónen cadena que contribuye a la dis-minución de la capa de ozono,incrementando la emisión de ra-yos ultravioletas con los consi-guientes riesgos para la salud y elmedio ambiente. La evidencia

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Fig. 5. Síntomas de la enfermedad "tristeza" o"seca" de la planta de pimiento cv. Californiawonder causada por Phytophthora capsici. Cronología del desarrollo a lo largo de 9 días.

científica de la destrucción de lacapa de ozono por el BM. dio lu-gar a la toma de decisiones quecontribuyesen a la retirada de esteproducto, apoyándose en accionesreguladoras. La l0a Reunión delProtocolo de Montreal estableció.para los países desarrollados, unprograma en el que se acordó lareducción, de forma gradual, delos usos agrícolas del BM, hastaIlegar a su eliminación total parael año 2005 y para países del Artí-culo 5° su eliminación en el año20]5.

La retirada de un productoquímico del mercado puede con-ducir, a corto plazo, al reemplazode éste por otro producto que noesté prohibido, lo cual puede re-solver el problema temporalmen-te, pero a medio y largo plazo, lassoluciones sostenibles no puedenbasarse en productos químicos,sino que deben ser principalmentemétodos físicos, biológicos o laintegración de ambos. Esta situa-

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ción que es real, se acompaña ac-tualmente por las exigencias me-dioambientales lideradas por laopinión pública sobre los produc-tos químicos, que obligan a optarpor estrategias más seguras yecológicas que permitan mantenerlos patógenos y/o la enfermedadpor debajo de un nivel aceptable.Por lo tanto, cualquier alternativaque permita el control de pató-genos puede ser especialmenteútil si al mismo tiempo ayuda areducir agresiones que los pro-ductos químicos causan al medioambiente.

EI control biológico median-te el uso de microorganismos an-tagonistas es una de las alternati-vas que mas atención ha recibidoen los últimos años. La existenciade microorganismos telúricos,asociados de forma natural conlas plantas, los hace ideales paraescoger entre estos, aquellos queinhiben a los patógenos. Así, elcontrol biológico mediante el uso

de microorganismos antagonistassurge como respuesra a la búcque-da de nuevas formas de control depatógenos en la producción agrí-cola, en las que prima la calidadde las cosechas y el respeto a losrecursos naturales y humanos. Elcontrol biológico es la respuesta ala creciente inquietud de la opi-nión pública en cuanto al uso abu-

n Una de las formas de luchar contrala enfermedad es desinfectar los suelosde cultivo antes y después de la plantación.Habitualmente se han utilizado pesticidaspara ello, pero ya se sabe que la mayoríade estos productos químicos no sonespecíficos y su aplicación en los camposde cultivo mata indiscriminadamente a unamplio rango de microorganismos e insectos

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sivo de productos químicos comolos fertilizanies, pesticidas insec-ticidas y herbicidas.

Las investigaciones realiza-das por el grupo de Investigación"Fitopatología" de la Universidadde Murcia, dirigidos por la Dra.Ma Emilia Candela han analiza-dos diferentes microorganismos debiocontrol para ser utilizados co-mo antagonistas, determinando mo-dos de acción complementarioscon los que reducir la enfermedad(Bibliografía). Actualmente ulti-man los análisis de dosis y formu-lación de un biopreparado de an-tagonistas, capaz de inhibir total-mente al patógeno e impedir laincidencia de la enfermedad aúnen cultivos de pimientos sobresuelos infectados por P. cnpsici.

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Bibliografía completa en:www.horticom.com?62425

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