Taquicardia QRS ancho Criterios electrocardiográficos Diego Fdez Redondo.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en ...
Transcript of Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en ...
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza Border Collie en
gran altitud
Piero Ardani Vargas Pinto
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia
Bogotá D.C., Colombia
2018
II
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza Border Collie en
gran altitud
Piero Ardani Vargas Pinto
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:
Doctor en Ciencias: Salud Animal
Director:
M.V., MSc, PhD Vladimir Galindo Zamora
Codirector:
M.V., MSc, PhD Pedro Vargas Pinto
Línea de Investigación:
Fisiopatología de grandes altitudes
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia
Bogotá D.C, Colombia
2018
Dedicado a todos aquellos que, con su
apoyo, consejos, paciencia, guía,
instrucciones e incluso con su amor hicieron
posible este trabajo. Esta dedicatoria incluye
a los perros de este estudio que, sin saberlo,
me permitieron aprender más de lo que más
me gusta aprender.
Agradecimientos
El autor de este trabajo quiere agradecer a Lina, motor de mi vida: gracias por tu
compañía, paciencia y amor. A mis padres que son los responsables de todo lo bonito
que me ha ocurrido hasta ahora, a mi hermano y profesor Pedro (¡simplemente gracias
por todo lo que me ha enseñado!), a mis hermanas Morella y Mayra que son gran parte
de la razón para querer seguir. Mis sobrinitos Santiago, Sebastián, Juan Alejandro,
Jacobo, Mariana, Daniel y Pablo y a Juanita, Mateo, Matea, Lorenzo, Nohelia, Ofelia,
Chiqui y Carmela mis compañeritos de vida. Al doctor Vladimir Galindo Zamora por sus
instrucciones, su paciencia y por creer en mi. A la doctora Fabiola Moscoso y al doctor
Ramiro Cardona y todas las personas involucradas con La Selección Colombia de Agility
que permitieron que sus perros fueran parte de este estudio. A los profesores Ricardo
Sánchez Pedraza, Nhora Martínez, Jorge Zambrano, Carlos Manrique y Jesús Cortés. Al
grupo de cardiólogos veterinarios de Goldfeder e Dos Santos y del grupo de Pet Care en
Sao Paulo, Brasil, especialmente al doctor Guilherme Goldfeder. Al doctor Marlos
Gonçalves Sousa por su orientación durante mi examen de candidatura. A la doctora
Adriana Pedraza por su colaboración en la revisión y sus aportes a este trabajo.
Agradecimientos adicionales a la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia de la
Universidad Nacional de Colombia por permitirme realizar mis estudios de
posgraduación.
.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza Border Collie en
gran altitud
Resumen
El objetivo de este estudio fue documentar y caracterizar el efecto en reposo, en algunas
variables ecocardiográficas y electrocardiográficas, así como detectar la presencia de
eventos arrítmicos mediante equipo Holter durante paso de pista, en perros Border
Collie, machos y hembras, entrenados y competidores, en la disciplina deportiva Agility
en gran altitud moderada (2600 msnm). Se evaluaron 21 perros (grupo atletas, 13
machos y 8 hembras) para el estudio ecocardiográfico, 23 perros (14 machos y 9
hembras) para el estudio electrocardiográfico y 18 perros de este último grupo para
evaluación electrocardiográfica durante paso de pista mediante equipo Holter. Todos los
animales pertenecían a diferentes equipos de Agility de la ciudad de Bogotá D.C.,
Colombia. Con el fin de contar con animales control para comparación, para el estudio
ecocardiográfico se estudiaron 21 perros (8 machos y 13 hembras, 3.1 ± 1 años de edad)
y para el grupo electrocardiográfico se estudiaron 24 perros (12 machos y 12 hembras y
de 3.18 ± 1.2 años de edad y peso 17,63 ± 2.30 kilos) habitantes de la misma ciudad, de
la misma raza y no practicantes de actividades deportivas.
La evaluación ecocardiográfica reveló valores significativamente diferentes (por género y
actividad física), explicadas a partir de su entrenamiento físico, en mediciones estándar
de la estructura atrial y ventricular izquierda, así como en mediciones Doppler temporales
y de flujos de ambos ventrículos. En la evaluación electrocardiográfica los resultados
obtenidos evidencian diferencias estadísticamente significativas en varios componentes
de la variabilidad de frecuencia cardíaca (VFC), reflejando posibles cambios en la
actividad del sistema nervioso autónomo, así como en algunas variables
electrocardiográficas temporales. No se evidenciaron eventos arrítmicos en el estudio
electrocardiográfico Holter asociado a paso de pista.
Palabras clave: (Electrocardiografía, ecocardiografía, gran altitud, fisiología
cardiovascular
X
Abstract
The aim of this study was to document and characterize the effects at rest, in some
echocardiographic and electrocardiographic variables, as well as to detect the presence
of arrhythmic events using Holter equipment during competition, in Border Collie dogs,
male and female, trained and competitors of the sport discipline Agility at moderate high
altitude (2600 meters above sea level). Twenty-one (21) dogs were evaluated, (athlete
group; 13 males and 8 females) for the echocardiographic analysis and 23 dogs (14
males, 9 females) for the electrocardiographic analysis. Furthermore, 18 dogs from the
previous group were included for Holter analysis while passing the competition track. All
the previous dogs were part of Agility teams from Bogotá D.C., Colombia. In order to be
able to have control animals for comparison, 24 dogs (12 males and 12 females) and 21
dogs (8 males and 13 females) not trained in regular or athletic activities (non-athlete
groups) were enrolled for the electrocardiographic and echocardiographic analyses,
respectively. These control dogs also lived at a moderate a high altitude (Bogotá, D.C.,
Colombia).
The echocardiographic evaluation revealed statistically-significant differences between
the athletes and the control groups (explained from their physical training) in standard
measurements of the atrial and left ventricular structure, as well as in temporal and flow
Doppler measurements of both ventricles. In the electrocardiographic evaluation, the
results obtained showed statistically-significant differences in several components of the
heart rate variability (HRV), evidencing possible changes in activity of the autonomic
nervous system, as well as in some temporary electrocardiographic variables. In the
Holter electrocardiographic study associated with track passage no arrhythmic events
were observed.
Keywords: Electrocardiography, echocardiography, high altitude, cardiovascular
physiology
Contenido
Pág.
Resumen ......................................................................................................................... IX Abstract………………………………………………………………………………………….. X
Lista de figuras ............................................................................................................. XV
Lista de tablas ........................................................................................................... XVIII
Lista de Símbolos y abreviaturas .............................................................................. XXX
Introducción .................................................................................................................... 1 Objetivos ………………………………………………………………………………………… 2
Objetivo general………………………………………………………………………………….2
Objetivos específicos………………………………………………………………...…………3
Tipo de estudio………………………………………………………………………………..…3
Bibliografía…………………………………………………………………………………..……4
1. Capítulo 1 ....................................................................... ¡Error! Marcador no definido. Marco teórico: corazón, ejercicio y altitud………………………………………………….6
1.1 “El corazón de atleta” .................................................................................. 10 1.2 Algunos aspectos del entrenamiento físico………………………….………….12
1.3 Hipoxia hipobárica y respuesta vascular pulmonar…………………………....14
1.4 Entrenamiento en altitud…………………………………………………………….17
1.5 Climatización…………………………………………………………………………..19
1.6 Bogotá D.C. Colombia, altitud y presión atmosférica……………………….…20
1.7 Entrenamiento en la altitud de Bogotá D.C. en la actividad deportiva
Agility……………………………………………………………………………………………..22
1.7.1 Grados de clasificación perros de Agility ............................................. 25
XII
1.7.2 Campeonato nacional Agility en Colombia………...…………………….26
1.8 Metodología diagnóstica: electrocardiografía…………………………………..26
1.8.1 Electrocardiografía en el deporte …………………………………………27
1.8.2 Frecuencia cardiaca (FC)………………………………………….………...30
1.8.3 Variabilidad de la frecuencia cardiaca……………………………………31
1.8.4 Intervalo QT……………………………………………………………………33
1.8.5 Variabilidad del intervalo QT ………………………………………………34
1.9 Evaluación ecocardiográfica………………………………………………………36
1.9.1 Ecocardiografía Doppler e imagen de flujo de color……………………37
1.9.2 Imagen de flujo de color o Doppler color…………………………………38
1.9.3 Doppler espectral……………………………………………………………...38
1.9.4 Ecocardiografía del ventrículo derecho…………………………………..39
1.9.5 Función ventricular izquierda……………………………………………….40
1.9.6 Valoración de la función diastólica ventricular izquierda……………..42
1.10 Justificación…………………………………………………………………………43
1.11 Examen ecocardiográfico…………………………………………………………46
1.11.1 Atrio izquierdo…………………………………………………………..……46
1.11.2 Ventrículo izquierdo…………………………………………………………46
1.11.3 Mediciones en modo M ventrículo izquierdo …………………………..47
1.11.4 Ventana paraesternal derecha…………………………………………….48
1.11.5 Índice de rendimiento miocárdico (IRM)…………………………...……49
1.11.6 Ventana paraesternal izquierda…………………………………………...50
1.12 Valoración por electrocardiografía………………..…………………………….52
1.12.1 Intervalo QT…………………………………………………………………...52
1.12.2 Intervalo QT corregido………………………………………………………52
1.12.3 Variabilidad de la frecuencia cardiaca (VFC) ………………………..…52
XIII
1.12.4 Electrocardiografía dinámica o Holter…………………………………...54
1.13 Observaciones………………………………………………………………………56
Bibliografía……………………………………………………………………………………....57
2. Capítulo 2 ................................................................................................................ 70 Análisis ecocardiográfico en perros Border Collie entrenados en Agility en la gran
altitud moderada………………………………………………………………………………..70
Resumen…………………………………………………………………………………………70
2.1 Introducción ...................................................................................................... 71 2.2 Materiales y métodos ....................................................................................... 73
2.2.1 Examen ecocardiográfico ...................................................................... 74 2.3 Análisis estadístico……………………………………………………………….….76
2.4 Resultados……………………………………………………………………………..76
2.5 Discusión……………………………………………………………………………….79
2.5.1 Estructura cardiaca izquierda……………………………………………….83
2.5.2 Función diastólica ventricular izquierda………………………………….87
2.5.3 Índice TEI ……………………………………………………………………….88
2.5.4 Eyección pulmonar …………………………………………………………..90
2.5.5 Ventrículo derecho……………………………………………………………94
2.6 Conclusiones………………………………………………………………………….99
2.7 Limitaciones del estudio…………………………………………………………….99
Bibliografía…………………………………………………………………………………..…100
3. Capítulo 3 ............................................................................................................... 111 Análisis electrocardiográfico de perros Border Collie entrenados en Agility en la
gran altitud moderada……………………………………………………………………..…111
Resumen…………………………………………………………………………………….….111
3.1 Introducción………………………………………………………………………….113
3.1.1 Variabilidad de la Frecuencia Cardiaca………………………………….114
3.1.2 Intervalo QT y QRS……………………………………………………….….116
3.2 Materiales y métodos…………………………………………………………….…117
3.2.1 Animales……………………………………………………………………….117
XIV
3.2.2 Electrocardiografía…………………………………………………………..118
3.2.3 Análisis de poder espectral………………………………………………..119
3.2.4 RR, NN, SDNN, rMSSD y VVTI……………………………………………..119
3.2.5 Intervalos PR, QT (QTc) y complejos QRS………………………………120
3.2.6 Estudio Holter en paso de pista…………………………………………..121
3.3 Análisis estadístico………………………………………………………………...122
3.4 Resultados…………………………………………………………………………...122
3.5 Discusión…………………………………………………………………………….132
3.5.1 Dominio de frecuencia………………………………………………………132
3.5.2 Dominio de tiempo…………………………………………………………..134
3.5.3 QRS y QT………………………………………………………………………135
3.5.4 Estudio Holter asociado a paso de pista………………………………..139
3.6 Conclusiones………………………………………………………………………..141
Bibliografía………………………………………………………………………………….….142
4. Conclusiones y recomendaciones ...................................................................... 153 4.1 Conclusiones .............................................................................................. 153 4.2 Recomendaciones ...................................................................................... 156
A. Anexo A: Encuesta a entrenadores de Agility de Bogotá D.C ........................... 157
B. Anexo B:Información a propietarios ................................................................... 160 C. Anexo C: Encuesta propietarios de caninos no entrenados……………………164
Bibliografía ................................................................................................................... 166
Lista de figuras
Pág.
Figura 1-1: Cuotas de participación relativa aerobia y anaerobia expresada en
porcentajes en distintos deportes. .................................................................................. 14
Figura 1-2 Componentes del entrenamiento típico de perros practicantes de Agility…...22
Figura 1-3 Patrón de flujo de la arteria pulmonar demostrando TA y TE…………………48
Figura1-4 Índice Tei. Método de determinación……………………………………..………49
Figura1-5 Determinación de estructuras en eje corto y largo, ventana paraesternal izquierda…………………………………………………….…………………………….………50
Figura1-6 Vista apical de 4 cámaras desde la ventana paraesternal izquierda…….…….51
Figura 1-7 Posicionamiento de electrodos para monitoreo Holter……………….………….55
Figura 2-1 Comparativo de los resultados en mm. de IVSd u.n. y LVWd u.n. (datos normalizados) entre perros atletas y no atletas……………………………………………….82
Figura 2-2 Ventana paraesternal derecha, eje corto del ventrículo izquierdo y modo M para medición de valores de tamaño y función cardiaca. Individuo atleta…………….……………..84
Figura 2-3 Comparativo de los resultados de LVIDd u.n. y AI u.n. (datos normalizados) entre perros atletas y no atletas………………………………………………..……………….85
Figura 2-4 Comparativa visual de los tiempos de aceleración (AT) y de eyección pulmonar (ET) en un individuo no atleta (izq) y un atleta (der)…………………………………….……91
Figura 2-5 Comparativo de los resultados del radio AT/ET (tiempo de aceleración / tiempo de eyección) pulmonar entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnn. (p=0.6397)…92
Figura 2-6 Comparativo de los resultados de tiempo de aceleración (AT) y tiempo total de eyección (ET) pulmonar entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnm……..……….93
XVI
Figura 2-7 Ventana paraesternal derecha, proyección apical de 4 cámaras para
obtención de
TAPSE……….………………………………………………………………………………..95
Figura 2-8 Comparativo de los resultados de Tapse entre perros atletas y no atletas en
los 2600
m.s.n.m……………………………………………………………………………………..96
Figura 3.1 Medición manual de QRS (1a) y QT (1b) mediante el programa
AcqKnowledge
3.9…………………………………………………………………...…………………………...121
Figura 3-2 Comparativo del análisis de poder espectral para baja frecuencia LF y alta
frecuencia HF entre perros atletas vs. no atletas, machos y hembras, a 2600
msnm……….………..………………………………………………………………………….………..123
Figura 3-3 Comparativo del comportamiento del balance
simpático/vagal………….……126
Figura 3-4 Comparativo del comportamiento estadístico de QT y QRS entre perros
machos y hembras atletas vs. no atletas a 2600 msnm.
………………………………………129
Figura 3.5: Comparativo de dispersión por gráfico Poincaré entre QT de un Border Collie
atleta y no atleta
…………………………………………………………………….………….130
Figura 3.6 Densidad espectral de potencia (PSD) de un perro Border Collie
atleta……..131
Figura 3.7 Densidad espectral de potencia (PSD) de un perro Border Collie no
atleta….131
Figura 3.8 Comparativo del comportamiento de STVQT entre los 4 grupos de perros
atletas y no
atletas…..………………………………………………………………………………….137
Figura 3.9 Gráfico de dispersión de la variabilidad en tiempo corto de QT (QTSTV) en un
perro macho Border Collie del grupo de
atletas……….……………………………………..138
Figura 3.10 Gráfico de dispersión de la variabilidad en tiempo corto de QT (QTSTV) en un
perro Border Collie del grupo de no
atletas…….…………………………………………….139
Figura 3.11 Canino Border Collie atleta en pista de obstáculos con arnés para monitoreo
Holter…………………………….………………………………………………………………140
XVII
Lista de tablas
Pág.
Tabla 1-1: Valores de pO2, pCO2, y pH arterial en caninos sanos en el nivel del mar y
caninos de Agility pre y post ejercicio en la altitud de Bogotá D.C. Colombia (2600
m.s.n.m.)…………………………………………………………………………………….……21
Tabla 1-2 Mediciones electrocardiográficas, unidades y número de mediciones………..53
Tabla 2-1 Comparativo por actividad y sexo de medidas en modo M, B y Doppler
representativas del estudio……………………………………………………………………..78
Tabla 2-2 Descriptivo de los resultados (en unidades normalizadas por peso corporal) de
las mediciones en modo 2D y M entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnm…..81
Tabla 2-3 Descriptivo de los resultados (en cm) de las mediciones en modo 2D sin
normalizar entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnm…………………………….89
Tabla 2-4 Descriptivo de los resultados en modo Doppler entre perros atletas y no atletas
en los 2600 msnm………………………...……………………………………………………..97
Tabla 3.1 Comparativo por actividad atlética y género de 12 variables
electrocardiográficas, entre perros Border Collie habitantes de los 2600 msnm (Bogotá,
Colombia)…………………………………………………………………………………………………124
Tabla 3.2 Descriptivo del análisis del poder espectral, NN, SDNN y VVTI en perros
Border Collie atletas (n=) y perros no atletas (n=) a 2600 msnm (Bogotá,
Colombia) ………………….……………………………………………………………………127
Tabla 3.3 Descriptivo del análisis de QT, QTcV, SDQT y QRS en perros Border Collie
atletas (n=15) y perros no atletas (n=16) a 2600 msnm (Bogotá, Colombia) …………….128
XIX
Lista de Símbolos y abreviaturas
Abreviaturas Abreviatura Término
Ao Aorta
AI/Ao Atrio izquierdo /Aorta
AI Atrio izquierdo
AFd Área final de diástole
AFs Área final de sístole
DVId Diámetro del ventrículo izquierdo en diástole (LVDd)
DVIs Diámetro del ventrículo izquierdo en sístole (LVDs)
E/A Radio entre ondas E y A
FA (SF) Fracción de acortamiento
FE (EF) Fracción de eyección
HF Alta frecuencia
LF Baja frecuencia
LF/HF Radio simpático/vagal
NSA Nodo sinoatrial
PLVId Pared libre del ventrículo izquierdo en diástole (LVPWd)
PLVIs Pared libre del ventrículo izquierdo en sístole (LVPWs)
QTc QT corregido
QTcv QT corregido mediante Van de Water
QTSTV Variabilidad en corto tiempo de QT
rMSSD Raíz cuadrada de la media de la suma de la diferencia entre los NN adyacentes
XXI
SDNN Desviación estándar de NN (DENN)
SIVd Septo interventricular en diástole (IVSd)
SIVs Septo interventricular en sístole (IVSs)
TA Tiempo de aceleración
TAPSE Tricuspid annular plane systolic excursion (PESAT)
TE Tiempo de eyección
TP Tiempo de preeyección
VDF Volumen diastólico final
Vel A Velocidad de onda A (atrial)
Vel E Velocidad de onda E (early)
VFC Variablidad de la frecuencia cardiaca
VLF Muy baja frecuencia
VS Volumen sistólico
VSF Volumen sistólico final
VVTI Índice del tono vasovagal (ITVV)
XXII
Introducción
La medicina deportiva canina ha crecido de forma considerable en las últimas dos
décadas, iniciando con veterinarios que se desempeñaron en la atención de perros
Greyhound de carreras y perros de trineo de diferentes razas. Ahora es común que los
médicos veterinarios trabajen en centenares de actividades deportivas y de trabajo
canina (Zink et al., 2013), en las que se incluye la disciplina deportiva Agility.
Como consecuencia de las prácticas deportivas, la adaptación cardiovascular en caninos
sometidos a entrenamiento físico regular genera cambios morfológicos y/o funcionales
(Lonsdale et al., 1998), mecánicos y/o eléctricos (Constable et al.,1994), como respuesta
a las necesidades metabólicas incrementadas del organismo (Stepien et al., 1998). Estos
cambios adaptativos pueden mejorar el rendimiento físico del atleta pero también pueden
asociarse a alteraciones funcionales que potencialmente llevan a disturbios eléctricos
(arritmias) o mecánicos (cardiopatía hipertrófica), siendo esta última la alteración más
común en atletas humanos jóvenes (Drezner y Khan 2008; Maron 2010; Pigozzi et al.,
2003). Así mismo, la permanencia en moderadas y grandes altitudes ha sido asociada a
aumentos en la presión arterial pulmonar en perros de diferentes razas. Este fenómeno,
sin embargo, no llevaría a cambios estructurales (sí hemodinámicos) cardiacos (Glaus et
al., 2003; Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2004; Glaus et al., 2004; Grover et al., 1988) sin
conocerse su efecto en caninos asociado a entrenamiento físico crónico.
La raza Border Collie ha despertado interés reciente en cuanto a sus características
estructurales cardiovasculares. Es así como, Jacobson y colaboradores realizaron un
estudio en 20 caninos Border Collie sanos, con edades entre los 2 y los 12 años, sin
entrenamiento físico. En estos caninos se encontraron, comparados con un grupo de
estudio retrospectivo de 69 perros de diferentes razas, dimensiones diastólicas (36.6
mm) y sistólicas más grandes (27.1 mm), menor grosor del tabique interventricular (SIVd
y SIVs 9.3 mm y 11.9 mm respectivamente) y baja fracción de acortamiento (25.1%)
(Jacobson et al., 2013). Estos hallazgos reportados permiten ver que la raza Border
Collie presenta diferencias en su estructura y funcionamiento cardiaco, en su
2
componente mecánico sin entrenamiento y en condiciones de presión atmosférica
cercanas a las encontradas en el nivel del mar. Por todo lo anterior, se hace necesario
estudiar la adaptación cardiovascular (morfológica, funcional y eléctrica) en perros
practicantes de la disciplina deportiva Agility en la gran altitud moderada y se propone
como sujeto de investigación al Border Collie entrenado en Agility en la altitud de Bogotá,
D.C., Colombia, Sur América, a los 2640 metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m.).
El presente estudio intenta mostrar un avance en el conocimiento de los fenómenos de
adaptación cardiovascular, con enfoques electrocardiográficos y ecocardiográficos, de
perros Border Collie: una raza con características físicas y fisiológicas que le permiten
desarrollar altas velocidades y resistencia física diferenciada de muchas razas y que, por
estas razones, es usada en trabajo de alta exigencia como el pastoreo y el Agility. Se
describen hallazgos en perros de esta raza, de la línea de trabajo, entrenados en dicha
actividad deportiva y se compara con perros sin entrenamiento físico regular y también
de la línea trabajo. Todos los perros de este estudio fueron habitantes de la gran altitud
moderada en los 2600 metros sobre el nivel del mar.
Objetivos.
Objetivo general
Establecer algunos de los parámetros ecocardiográficos de morfología y funcionalidad y
los valores electrocardiográficos en electrocardiografía convencional y Holter (este último
durante competencia) de caninos de la raza Border Collie entrenados en la actividad
deportiva Agility, en condiciones de gran altitud moderada (2600 m.s.n.m.).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 3
Objetivos específicos
• Determinar algunos parámetros ecocardiográficos de morfología y funcionalidad
del ventrículo izquierdo y del ventrículo derecho, así como estructuras atriales en
caninos de la raza Border Collie entrenados en la actividad deportiva Agility en
gran altitud moderada
• Establecer los valores de electrocardiográficos con énfasis en los valores de
variabilidad de la frecuencia cardiaca y tiempo de despolarización-repolarización
(QT) y sus variaciones (QTc, QTv) en caninos de la raza Border Collie entrenados
en la actividad deportiva Agility
• Identificar la presencia de eventos arrítmicos con monitoreo electrocardiográfico
Holter en el grupo de caninos de investigación durante actividad de paso de pista
y, en el caso de presentarse los eventos, determinar el grado de relación de estos
con características definidas de los individuos del grupo de investigación.
Tipo de estudio
Se planteó un estudio no experimental, descriptivo, transversal, multivariable (Hurtado de
Barrera, 1998) para las pruebas ecocardiográficas y electrocardiográficas. Para el estudio
de monitoreo electrocardiográfico Holter se plantea un estudio cuasi-experimental: los
posibles hallazgos de eventos arrítmicos patológicos (en caso de ser percibidos) se
enfrentarían con características propias del grupo de investigación y posibles hallazgos
de la investigación a partir de un modelo de regresión logística. Las características a
enfrentar serían la asociación con el tiempo de entrenamiento (número de años), grado
del canino en la ACCC, sexo y posible presencia de prolongación del intervalo QT.
4
Bibliografía
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J., & Hamlin, R. L. (1994). Athletic heart
syndrome in dogs competing in a long-distance sled race. Journal of Applied Physiology,
76(1), 433–438. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/76/1/433
Drezner, J. A., & Khan, K. (2008). Sudden cardiac death in young athletes. BMJ : British
Medical Journal, 337(7661), 61–62. https://doi.org/10.1136/bmj.a309
Glaus, T M, Hässig, M., Baumgartner, C., & Reusch, C. E. (2003). Pulmonary
hypertension induced in dogs by hypoxia at different high-altitude levels. Veterinary
Research Communications, 27(8), 661–670.
Glaus, T M, Hauser, K., Hässig, M., Lipp, B., & Reusch, C. E. (2003). Non-invasive
measurement of the cardiovascular effects of chronic hypoxaemia on dogs living at
moderately high altitude. The Veterinary Record, 152(26), 800–803.
Glaus, Tony M, Grenacher, B., Koch, D., Reiner, B., & Gassmann, M. (2004). High
altitude training of dogs results in elevated erythropoietin and endothelin-1 serum levels.
Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology,
138(3), 355–361. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2004.05.008
Glaus, Tony M, Tomsa, K., Hässig, M., & Reusch, C. (2004). Echocardiographic changes
induced by moderate to marked hypobaric hypoxia in dogs. Veterinary Radiology &
Ultrasound: The Official Journal of the American College of Veterinary Radiology and the
International Veterinary Radiology Association, 45(3), 233–237.
Grover, R. F., Johnson, R. L., Jr, McCullough, R. G., McCullough, R. E., Hofmeister, S.
E., Campbell, W. B., & Reynolds, R. C. (1988). Pulmonary hypertension and pulmonary
vascular reactivity in beagles at high altitude. Journal of Applied Physiology (Bethesda,
Md.: 1985), 65(6), 2632–2640.
Hurtado de Barrera, Jacqueline. (1998). Metodología de la Investigación Holística.
Fundación Sypal.
Jacobson, J. H., Boon, J. A., & Bright, J. M. (2013). An echocardiographic study of
healthy Border Collies with normal reference ranges for the breed. Journal of Veterinary
Cardiology: The Official Journal of the European Society of Veterinary Cardiology, 15(2),
123–130. https://doi.org/10.1016/j.jvc.2012.12.005
Lonsdale, R. A., Labuc, R. H., & Robertson, I. D. (1998). Echocardiographic Parameters
in Training Compared with Non-Training Greyhounds. Veterinary Radiology & Ultrasound,
39(4), 325–330. https://doi.org/10.1111/j.1740-8261.1998.tb01615.x
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 5
Maron, B. J. (2010). Contemporary Insights and Strategies for Risk Stratification and
Prevention of Sudden Death in Hypertrophic Cardiomyopathy. Circulation, 121(3), 445–
456. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.109.878579
Pigozzi, F., Spataro, A., Fagnani, F., & Maffulli, N. (2003). Preparticipation screening for
the detection of cardiovascular abnormalities that may cause sudden death in competitive
athletes. British Journal of Sports Medicine, 37(1), 4–5.
Stepien, R. L., Hinchcliff, K. W., Constable, P. D., & Olson, J. (1998). Effect of endurance
training on cardiac morphology in Alaskan sled dogs. Journal of Applied Physiology,
85(4), 1368–1375. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/85/4/1368
Zink, Christine, & Van Dyke, Janet. (2013). Canine Sports Medicine and Rehabilitation
(First). Wiley-Blackwell.
6
Marco teórico: corazón, ejercicio y gran
altitud
Durante el ejercicio, el sistema cardiovascular debe tener la capacidad para responder a
un gran número de exigencias, con el fin de acompañar los incrementos en la actividad
metabólica de los músculos contráctiles (Klabunde 2005). Este incremento en la actividad
metabólica es oxidativo de forma variable, por lo tanto, el sistema cardiovascular necesita
incrementar el flujo sanguíneo y la entrega de oxígeno a los músculos contráctiles
(Klabunde 2005) lo cual depende fundamentalmente del incremento del gasto cardiaco
(Ponce et al., 1998). Por lo tanto, el gasto cardiaco deberá lograr aumentar de manera
aproximadamente lineal con la carga de trabajo, a expensas del aumento de la
frecuencia cardiaca y volumen sistólico (Hautala 2004; West 2012) y ayudado por un
excelente llenado ventricular . En consecuencia, se observa como el gasto cardiaco
aumenta; en humanos, por ejemplo, de un valor en reposo de 5 l/min a 30 l/min durante
ejercicio máximo (Hautala 2004). Además de lo anterior, existe una activación
neurohormonal que mejora la eyección y es acompañada por la aceleración de la sístole,
llevando a la expansión del volumen sanguíneo y a la reducción de la resistencia
circulatoria (Gledhill et al., 1994; Hagberg et al., 1998; Krip et al., 1997; Stevenson et al.,
1994; Sun et al., 2000).
El gasto cardiaco es distribuido a lo largo de órganos y tejidos del cuerpo, generalmente
de acuerdo con sus demandas metabólicas (Klabunde 2005). En muchas condiciones, la
necesidad metabólica de oxígeno es el factor dominante que afecta la resistencia del flujo
de sangre a los tejidos. Cada gramo de tejido tiene la capacidad de controlar el flujo de
sangre a lo largo de su microcirculación alterando la resistencia de las arterias pequeñas
y arteriolas supliendo su red capilar (Young 2010). Una vez comienza el ejercicio se
activa una serie de ajustes con el fin de responder al requerimiento físico: el centro
cardiovascular del tronco cerebral empieza a recibir señales de entrada desde los centros
motores centrales que controlan los movimientos musculares, y esto provoca el aumento
de la actividad del sistema nervioso simpático hacia el corazón y el sistema vascular
(Young 2010). De este modo se conduce a algunos cambios musculares, vasculares y
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 7
hormonales en diferentes niveles; es durante este inicio de la actividad física que se
producirá la contracción de algunos grupos musculares grandes, así como de los
músculos de la pared abdominal que comprimen los vasos sanguíneos, que de esta
forma disminuyen la capacitancia sistémica e incrementan la presión sistémica media
(Klabunde 2005; Young 2010), lo que a su vez lleva a un aumento significativo del
gradiente de presión para el retorno venoso; de esta forma, el gasto cardiaco se eleva
inmediatamente después de iniciada la actividad física (Guyton et al. 1962).
Así mismo, la asociación previamente mencionada entre el ejercicio y el tronco cerebral
activa diferentes sistemas hormonales que afectan la función cardiovascular, muchos de
ellos asociados al sistema simpático que libera adrenalina y, en menor proporción,
noradrenalina. Una parte de la adrenalina liberada por los nervios de esta división del
sistema nervioso autónomo se difunde hacia los capilares sanguíneos hacia la circulación
sistémica; en altas concentraciones esta epinefrina se une, además de a los receptores
β2, a los receptores α1 y α2 en vasos sanguíneos llevando a vasoconstricción en
diferentes órganos diferentes al músculo cardiaco y los músculos esqueléticos activos
(Klabunde 2005). En los músculos activos, el metabolismo aumentado está altamente
relacionado con una disminución de la resistencia e incremento de flujo sanguíneo. Este
evento se ha relacionado con niveles tisulares bajos de oxígeno, bajo pH o
concentraciones elevadas de ácido láctico, potasio o de otros metabolitos (Young 2010).
Por otra parte, el aumento en la frecuencia cardiaca (FC) durante el ejercicio es debido al
aumento de la actividad del sistema nervioso simpático y el retiro del tono nervioso
parasimpático. La respuesta de la FC al ejercicio varía de acuerdo a diversos factores, en
los que se incluyen edad, tipo de ejercicio, posición corporal, volumen sanguíneo y
ambiente (Hautala 2004): desde el reposo al ejercicio dinámico fuerte, la FC en perros
se incrementa de 100 a 250 latidos por minuto (O’Leary et al., 1997). La FC en reposo en
perros está bajo un fuerte control parasimpático con poca o ninguna actividad simpática,
similar a lo que sucede en humanos entrenados aeróbicamente. Se cree que el
incremento inicial en la FC con la transición del reposo al ejercicio leve es debido a la
8
rápida inhibición del tono parasimpático tónico, así como al incremento en la carga de
trabajo. La actividad simpática también aumenta en el corazón y la vasculatura periférica
(O`Leary et al., 1997).
Es así como Rowell (1990) y Rowell y O`Leary (1990) sugirieron que la actividad
simpática no incrementa hasta que, o cerca de que, toda la restricción parasimpática
haya sido removida. Sin embargo, otras investigaciones realizadas por O`Leary y
colaboradores (1993) (1997) y por Sheriff y colaboradores (1994) indicaron que, en
perros, la actividad simpática a la periferia esta elevada a relativamente leves cargas de
trabajo en las que sustancialmente el tono parasimpático tónico en el corazón
probablemente aun exista (O’Leary et al., 1997).
En el nivel muscular involucrado en el ejercicio realizado se presentan también
modificaciones fisiológicas que permiten garantizar un suficiente volumen sanguíneo.
Esto se desprende de una respuesta que es mediada por la generación de subproductos
del metabolismo como ácido láctico, H+, adenosina, potasio entre otros que se acumulan
dentro del músculo y, a su vez, estimulan neuronas aferentes que evocan el
metaborreflejo muscular (MRM) (Sala-Mercado et al., 2007). Entonces el gasto cardiaco
incrementado, junto con la redistribución del flujo sanguíneo, resulta en un aumento en
la perfusión de los músculos cardiacos y los músculos esqueléticos usados durante el
ejercicio (Hautala 2004; Khadour 1999; Klabunde 2005).
A partir de todas estas modificaciones hemodinámicas mencionadas y como
consecuencia del entrenamiento físico crónico el corazón se ve sometido a cambios en
su estructura (Stepien et al., 1998). Se reporta que en cerca del 50% de los atletas
entrenados induce alguna evidencia de remodelación cardiaca que consiste en
alteraciones en las dimensiones de la cámara ventricular, como moderados incrementos
en el grosor de la pared ventricular izquierda y el tamaño de la cámara ventricular
(Rawlins et al., 2009), asociado a función sistólica y diastólica normal (Maron y Pelliccia
2006).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 9
El tipo de disciplina deportiva influencia en el tipo de hipertrofia, así como factores
genéticos, género, factores ambientales, factores endocrinos e hipertensión arterial
(Leischik et al., 2014; Rawlins et al., 2009). En los que practican deportes de resistencia
se aprecia que tanto la hipertrofia de las paredes como la dilatación de la cavidad
ventricular izquierda mantienen la proporción entre el diámetro de la cavidad y el grosor
de la pared que se observa en sujetos normales no deportistas. En cambio, en los
deportistas de fuerza, como los levantadores de pesas, esa relación se modifica pues en
ellos la hipertrofia parietal es muy superior a la dilatación de la cavidad ventricular
izquierda (Pelliccia et al., 1991).
En los deportistas de fuerza y remo se trata de una hipertrofia concéntrica del ventrículo
izquierdo en contraposición a la hipertrofia de los deportistas de resistencia que es de
tipo excéntrica y a la de tipo mixta observada y reportada en 1993 (Missault et al., 1993)
en ciclistas de ruta profesionales. El agrandamiento de la cámara del ventrículo izquierdo
es atribuido al incremento en el volumen sanguíneo secundario al incremento
demandado por el músculo esquelético en trabajo (Pellicia et al., 1991) y recientemente
se ha asociado la hipertrofia cardiaca en atletas con el fenómeno de hipertensión arterial
inducida por ejercicio (Leischik et al., 2014). Fagard ha planteado que esta clasificación
de la hipertrofia del ventrículo izquierdo en los deportistas tiene que ser considerada
como un concepto relativo, pues los regímenes de entrenamiento no suelen ser
exclusivamente de un tipo dinámico o estático sino que ambos tipos pueden tener una
magnitud variable según el deporte (Fagard 2003), lo cual es más común en humanos
que en perros, ya que los primeros se pueden entrenar en diferentes actividades
deportivas asociadas o no al deporte que practican.
Si se quisiera probar la hipótesis de que el volumen de ejercicio y las cargas de presión
están asociados con diferentes adaptaciones cardiacas, idealmente, se deberían tener
atletas comprometidos en deportes puramente estáticos o dinámicos a disposición.
10
Además, la carga en el corazón debe ser de suficiente duración e intensidad. Esto debido
a que muchos deportes son categorizados como predominantemente estáticos o, de
manera general por un alto manejo de potencia, aunque el régimen de entrenamiento de
estos atletas no es uniforme (Fagard 2003).
De forma similar, en la especie canina se han observado diferencias en el tipo de
hipertrofia miocárdica que se presentan en perros de trineo de Alaska (Stepien et al.,
1998), los cuales se caracterizan por llevar a cabo actividades físicas de fondo, y en
perros de la raza Greyhound, los cuales realizan actividades deportivas de alta velocidad
en distancias cortas (della Torre et al., 2000): un grupo de perros de trineo de Alaska fue
sometido a cinco meses de entrenamiento intensivo (20 km/día), aerobio de resistencia, y
en ellos se encontraron modestos pero significantes incrementos en las medidas
diametrales del ventrículo izquierdo, pared del ventrículo izquierdo y grosor del septo
interventricular y un incremento el cálculo de la masa del ventrículo izquierdo (MVI); así
mismo, se reportó una disminución de la frecuencia cardiaca en reposo pero sin cambios
en medidas ecocardiográficas derivadas de la función del ventrículo izquierdo (Stepien et
al., 1998). De manera similar, Lonsdale y colaboradores (1998) reportaron que en la raza
Greyhound, raza usada en actividades deportivas de carácter explosivo, máxima
velocidad con predominio anaerobio, ciertos valores ecocardiográficos del ventrículo
izquierdo, principalmente el septo interventricular en sístole (SIVs) y la pared libre del
ventrículo izquierdo en sístole (PLVIs), fueron mayores en perros entrenados que en los
no entrenados (Lonsdale et al., 1998).
No se reportan aun estudios ecocardiográficos en perros de la raza Border Collie
entrenados en Agility, por lo tanto, la remodelación cardiaca que esta población pueda
desarrollar no es conocida y resulta necesario determinar cómo un deporte con
entrenamiento anaerobio-aerobio y competencia aerobia modifica la estructura cardiaca y
la hemodinámica de estos caninos.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 11
1.1 “El corazón de atleta”
El término “corazón de atleta” es usado para describir los cambios morfológicos y
funcionales que ocurren en atletas humanos como consecuencia de ejercicio repetitivo
agotante (Stepien et al., 1998) y se refiere a alteraciones cardiacas tanto de la estructura
como de la función del sistema nervioso autónomo para aumentar el gasto cardiaco y
suplir las demandas metabólicas que ocurren mientras se realiza ejercicio de alta
exigencia (Fragakis et al., 2013) y que, como fue referenciado en el apartado anterior,
ocurre en caninos entrenados en actividades físicas regulares.
El agrandamiento cardiaco en atletas fue reconocido a fines del siglo 19 a través de
percusión del tórax en esquiadores fondistas y fue luego confirmado por el uso de
radiografías y evidencia en necropsias. La llegada de la ecocardiografía permitió a los
investigadores ganar una mejor penetración dentro de los corazones de los atletas, y
esos hallazgos fueron en general confirmados por otras técnicas como la imagen por
resonancia magnética (Fagard 2003).
El incremento en el peso total cardiaco y específicamente en el peso ventricular es
comúnmente usado en animales para confirmar la eficacia del régimen de entrenamiento
(Khadour 1999). Varios estudios longitudinales y transversales de la estructura y función
cardiaca han hallado variaciones en cambios ecocardiográficos inducidos por
entrenamiento en humanos y caninos (Fagard 2003; Fagard et al., 1984; Hickson et al.,
1985; Pellicia 1991; Stepien et al., 1998).
En general, el entrenamiento de resistencia ha sido asociado en humanos con el
incremento del volumen diastólico final (VDF), incremento del volumen sistólico (VS)
(Fagard 2003) y el desarrollo de bradicardia en el reposo y en el ejercicio submáximo, la
cual parece deberse a una aumentada actividad autonómica eferente llevando a un
incremento del control vagal en la frecuencia cardiaca (Hottenrott et al., 2006) aunque
12
también se presume que este cambio sea debido a alteraciones intrínsecas del nodo
sinusal (Catai et al., 2002) .
Los cambios morfológicos, asociados a entrenamiento físico, incluyen el diámetro
ventricular izquierdo (VI) y la pared del ventrículo izquierdo (PVI) incrementados y
engrosamiento del tabique interventricular (TIV), produciendo un aumento en la masa
ventricular izquierda (Fagard et al., 1984; Fagard 2003; Stepien et al., 1998). Así mismo,
el entrenamiento de resistencia, se asocia con enfermedades cardiacas. Visto en casos
individuales, y aunque es aceptado que optimiza la salud del individuo involucrado, el
entrenamiento de larga duración puede llevar a arritmias, fibrilación atrial o fibrosis
miocárdica y muerte súbita temprana de origen cardiaco (Leischik et al., 2014).
El gasto cardiaco máximo aumentado después del entrenamiento aeróbico es el
resultado de mejorar el gasto cardiaco sin cambios o con una leve disminución de la FC
máxima. Mientras el tamaño del corazón esta correlacionado al cuerpo total y a factores
genéticos, el gasto cardiaco aumentado causado por entrenamiento aeróbico es atribuido
a agrandamiento de las cámaras cardiacas y a expansión del volumen sanguíneo total
durante el reposo y ejercicio (Pelliccia et al., 1991). Sin embargo, la hipertrofia cardiaca
es dependiente del tipo de ejercicio: los sujetos entrenados aeróbicamente tienen un
incremento del volumen cardiaco y del diámetro de las cámaras con un incremento
proporcional en el grosor de la pared muscular (Fagard et al., 1984; Fagard 2003). En
algunos atletas de resistencia el ecocardiograma de descanso puede ser confundido con
algunos tipos de enfermedades miocárdicas (Stepien et al., 1998). Este agrandamiento,
se restaura en el desentrenamiento (Hautala 2004; Young 2010).
1.2 Algunos aspectos del entrenamiento físico
A partir de los componentes metabólicos dominantes se caracteriza la actividad física. A
su vez, en el entrenamiento tenemos diferentes modalidades y estos son los principios
para un adecuado entrenamiento (Barbany 2002):
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 13
a) De sobrecarga: estimula mecanismos de adaptación con intensidad suficiente de
la potencia de trabajo
b) De resistencia progresiva: la carga de trabajo aumenta gradualmente hasta lograr
la intensidad requerida
c) De ordenamiento de los ejercicios: logrando que participen todos los sistemas y
grupos musculares implicados
d) De especificidad: debe ser selectivo para los músculos que se entrenan, tipo de
movimiento, velocidad de ejecución
Los efectos del entrenamiento sobre la respuesta cardiovascular y sanguínea son muy
variables. En humanos, en entrenamiento aerobio se modifican el gasto cardiaco, la
frecuencia cardiaca y el volumen sistólico aumentando la volemia. En el entrenamiento
anaerobio hay una menor incidencia sobre parámetros funcionales generales y en
ejercicios explosivos como carrera corta, saltos o lanzamientos, la estructura cardiaca
prácticamente no se modifica (Barbany 2002). En el entrenamiento de potencia se
reportan cambios de la contractilidad cardiaca gracias a modificaciones estructurales de
las fibras y del retículo sarcoplásmico que van de la mano a aumentos del flujo coronario,
aumento de la disponibilidad de Ca ++ y la actividad de las enzimas de contracción entre
otras (Barbany 2002). La figura 1 muestra las cuotas de participación porcentual de
aerobiosis/anaerobiosis en diferentes actividades deportivas.
14
Figura 1.1: Cuotas de participación relativa aerobia y anaerobia expresada en
porcentajes en distintos deportes
Modificado de Barbany 2002
Ya que este proyecto se centra en el entrenamiento físico en grandes altitudes, en este
caso, los 2600 metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m.) o gran altitud moderada, se hace
una revisión de algunos de los aspectos relevantes sobre hipoxia hipobárica y
climatización.
1.3 Hipoxia hipobárica y respuesta vascular pulmonar
La hipoxia es un potente estresante que estimula diferentes y complejas compensaciones
en respiración, hemodinámica y regulaciones autonómicas cardiovasculares. Aunque hay
un incremento consistente en la ventilación pulmonar en respuesta a una disminuida PO2
100 mts planos-200 mts planos-Baloncesto- Baseball
Boxeo
Patinaje 1500 mts
Carrera 2 millas- 3
millas-
10 mil mts planos
20 mil mts marcha
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 15
inspirada, los cambios autonómicos cardiovasculares pueden variar dependiendo de
algunos parámetros, como son el tipo y la severidad de exposición hipóxica, especie e
hipercapnia asociada, entre otros (Yasuma y Hayano, 2000).
El control del tono vascular pulmonar por las células endoteliales en los niveles celular y
molecular es extraordinariamente complejo y es, aun, entendido de forma incompleta
(Yuan et al., 2011) conociéndose que la vasoconstricción pulmonar en respuesta a la
hipoxia alveolar es un importante mecanismo de hipertensión arterial pulmonar
(Papamatheakis et al., 2011) en diversas especies y con respuestas diferentes.
La reducción en la PAO2 por debajo de ciertos niveles induce constricción de las arterias
pulmonares como un medio para ajustar la perfusión capilar pulmonar. Este efecto
parece ser atribuido a sustancias endoteliales como endotelina-1, péptido intestinal
vasoactivo (PIV), leucotrienos (Yuan et al., 2011) y serotonina, y a la inhibición de
canales de potasio voltaje dependientes (vasoconstricción dependiente de Calcio) (Yuan
et al., 2011), resultando en incrementadas concentraciones del ion calcio en el
citoplasma como consecuencia de la inhibición de los canales rectificadores tardíos de K+
“redox-mediada” induciendo contracción del músculo liso (Bixby et al., 2007;
Papamatheakis et al., 2011; Toga et al., 1992; Yuan et al., 2011).
El desarrollo de hipertensión pulmonar debida a hipoxia prolongada es multifactorial, con
varios elementos neurohumorales liberados desde el endotelio, plaquetas y células de
Mast y dependiente de forma crítica del funcionamiento endotelial (Yuan et al., 2011).
Algunas de las moléculas más importantes son serotonina (5-hidroxitriptamina; 5-HT),
factor de crecimiento derivado de plaquetas, endotelina-1 (ET-1), prostaglandinas y factor
de crecimiento endotelial vascular (Bixby et al., 2007; Papamatheakis et al., 2011; Toga
et al., 1992). Entre estos, 5-HT es el más potente de todos los vasoconstrictores de la
vasculatura pulmonar (Papamatheakis et al., 2011). Estos factores van a afectar y ayudar
a determinar el grado de constricción y relajación del músculo liso en las arterias
16
pulmonares pequeñas y capilares pulmonares: la resistencia vascular pulmonar (Vargas-
Pinto 2010).
En el nivel celular, la oxigenación tisular reducida lleva a la mayor expresión de
elementos de respuesta a hipoxia presentes en una gran variedad de genes regulados
por oxígeno incluyendo Eritropoyetina (EPO), Endotelina-1 (ET-1) y Factor de
Crecimiento Endotelial Vascular (VEFG) permitiendo así un incremento en la
transcripción de esos factores y, a su vez, llevando a la adaptación al reducido oxígeno
ambiental. Esta cascada de activación de genes resulta, entre otros, en una
incrementada producción de (EPO) en los riñones, promoviendo eritropoyesis y de esta
forma incrementando la capacidad de transporte de O2 (Glaus et al., 2004). En las células
endoteliales la hipoxia lleva a una incrementada producción de VEFG y ET-1 (Höpfl et al.
2004). Incluso leves reducciones en las concentraciones de oxígeno normal (hipoxia)
pueden causar la inducción de genes específicos involucrados en la homeostasis de
oxígeno en mamíferos como eritropoyetina y VEFG (Wenger, 2000), este último es una
importante citokina angiogénica (Dvorak, 2002) y es uno de los más estudiados genes
objetivo, debido a su responsabilidad en una variedad de patologías humanas
involucrando estados hipóxicos y cáncer (Höpfl et al. 2004).
Algunas de estas sustancias vasoactivas, producidas desde células endoteliales
(prostanoides, óxido nítrico o endotelina), y otros mediadores como lo es 5-
hidroxitriptamina han sido catalogados como posibles moduladores, más que
mediadores, de la respuesta hipóxica de vasoconstricción. Además de lo anterior, ciertas
hipótesis indican que los niveles de oxígeno (O2) per se pueden regular la actividad de
canales de iones (Dumas et al., 1999).
En estudios no experimentales descriptivos se encontraron niveles elevados de Gran-
Endotelina (Big-ET) en perros a los 2300 m.s.n.m, comparado con los perros control,
pero no elevaciones de ET-1. En la síntesis de ET-1, Big-ET es el polipetido primario y
ET-1 es generada en el citoplasma por la enzima convertidora de endotelina. El resultado
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 17
de este estudio fue explicado por la presencia de estos perros de forma crónica en los
2300 m.s.n.m. lo que genera un estado de equilibrio de la condición hipóxica. Los niveles
normales de ET-1 a 2300 m.s.n.m. encontrados en dicho estudio no explican por qué los
perros desarrollan hipertensión pulmonar leve a esta altitud, y a su vez, las elevaciones
de ET-1 no parecen ser la causa de hipertensión pulmonar (Glauss et al., 2004). Ya en
1993 había sido publicada evidencia directa de que la sustancia vasoconstrictora liberada
por hipoxia del endotelio vascular canino no es un isopéptido relacionado con endotelina
(Douglas et al., 1993).
El grado de vasoconstricción pulmonar en respuesta a la hipoxia varía entre y dentro de
las especies; en perros, la hipoxia generalmente resulta en vasoconstricción pulmonar
leve. Sin embargo, se ha sugerido que la hipoxia hipobárica en combinación con otros
mecanismos puede ser un contribuidor relevante en la hipertensión pulmonar (Glaus et
al., 2003 y 2004), así como lo es en humanos (Glaus 2004). Además, la exposición
aguda y crónica a grandes altitudes está asociada con parámetros alterados de función
ventricular izquierda sistólica y diastólica (Glaus 2004). Es así como , en caninos, se han
reportado hallazgos de hipertensión pulmonar moderada en los 3500 metros sobre el
nivel del mar (m.s.n.m.) con gradientes pico de regurgitación de la tricúspide de 40.7 ±7.4
mmHg y de hipertensión pulmonar leve a los 2300 m.s.n.m. con gradientes pico de 29.5
±10.4 mmHg, comparado con perros control en los que se encontró 17.4 ±3.9 mmHg en
los gradientes de regurgitación (Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2004).
1.4 Entrenamiento en altitud
El concepto de entrenamiento en altitud o hipóxico es una práctica común para mejorar la
capacidad aeróbica y el rendimiento atlético (Czuba et al., 2013; Pinilla, 2014). La
exposición crónica a las altitudes moderadas (2000 a 3000 m.s.n.m.) mejora la capacidad
de transporte de oxígeno aumentando la secreción de eritropoyetina e incrementando la
masa de hemoglobina total en humanos (Bunn y Poyton 1996) pero no demostrado en
caninos. Esto trae como consecuencia un mejor consumo máximo de oxígeno (VO2max) y
18
mayor rendimiento en ejercicio. Estas adaptaciones son evidentes a las 2 a 3 semanas
de exposición a grandes altitudes (Czuba et al., 2013).
Visto por otros autores, la reducción de PO2 inspirado como consecuencia de una presión
barométrica baja no solamente reduce el rendimiento físico, sino que además aumenta el
riesgo de enfermedad por altitud (West et al., 2012). Para escaladores y excursionistas
en altitudes superiores a los 2500 m.s.n.m. la falta de oxígeno puede ser causa de
enfermad que potencialmente compromete la vida (edema pulmonar p ej.) y la disfunción
ventricular derecha transitoria se ha descrito como consecuencia de ejercicio agotador en
grandes altitudes (Rich 2012).
El principal cambio ambiental asociado con vivir por encima del nivel del mar es una baja
presión de oxígeno (PO2). La PB disminuye progresivamente a la mitad por cada 5500 m
por encima del nivel del mar (Taylor 1989) y la VO2 max comienza a disminuir
significativamente por encima de 1600 m de altitud: por cada 1000 m por encima de esta
altura, dicho VO2 max cae aproximadamente 8-11% (San 2013). El correspondiente PO2
alveolar (PAO2) y arterial (PaO2) dependen de la respuesta ventilatoria hipóxica y la
alcalosis respiratoria alcanzada (Rich 2012).
El rendimiento en ejercicio y el intercambio gaseoso en la altitud son mejores en nativos
de alta montaña que en los de baja montaña climatizados: en un ser humano nativo de
gran altitud, la capacidad vital, la capacidad funcional residual y la capacidad pulmonar
total están todas incrementadas. La ventilación alveolar en descanso es
aproximadamente un 20% mayor que en un no nativo de gran altitud climatizado. Esta
ventilación incrementada está causada por un incrementado volumen tidal, sin un
significante aumento de la frecuencia respiratoria. Otro aspecto de la adaptación crónica
a la altitud es una capacidad incrementada de difusión pulmonar de aproximadamente
30%, que es debido a una incrementada área de superficie para intercambio gaseoso
asociado con el incremento del volumen pulmonar (Taylor 1989).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 19
Parece que una moderada gran altitud acentúa un crecimiento activo pulmonar durante la
maduración, pero es insuficiente por sí mismo para reiniciar el crecimiento pulmonar en
ausencia de un estímulo del desarrollo en el animal adulto. La intensidad o duración de la
exposición a gran altitud requerida para la inducción de la mejora funcional es
desconocida, aunque los datos provenientes de estudios en animales apoyan la
residencia a moderada gran altitud como estímulo de desarrollo alveolar posnatal (Hsia
2007).
1.5 Climatización
La palabra climatización describe los cambios fisiológicos, en el sistema cardiovascular,
endocrino, nervioso y respiratorio (Pinilla 2014), que ayudan a mantener la entrega de
oxígeno a los tejidos y el rendimiento humano (o animal) en presencia de hipoxemia
hipobárica. Estos cambios incluyen un marcado incremento en la ventilación alveolar,
concentración y afinidad aumentad de la hemoglobina y una más efectiva extracción de
oxígeno hacia los tejidos (Palmer 2010). Descrito en otros términos, es el proceso por el
cual un individuo gradualmente se ajusta a la hipoxia por altura.
El proceso de climatización un proceso fisiológico en camino de investigación que
envuelve una serie de ajustes que ocurren en un periodo de horas a meses y que suelen
ir acompañados de hiperventilación, que comienza por los 1500 m.s.n.m., y un aumento
en la excreción de bicarbonato en la orina para intentar restaurar el pH de la sangre
arterial.
La alcalosis respiratoria que comúnmente se presenta se asocia con una mayor afinidad
de la hemoglobina por el oxígeno (West 2006). La frecuencia cardiaca aumenta durante
el ascenso pero vuelve a valores normales durante la climatización (algo que no ocurre
20
en la extrema altitud) (Pollard y Murdoch 2003). Todos estos cambios tienen como fin el
favorecer la entrega de oxígeno a las células y aumentar la eficiencia en el uso del
mismo. En contraste, el término “adaptación a las alturas” describe cambios fisiológicos
que ocurren durante décadas y generaciones, y confieren ventajas para vivir en la altitud
(Pollard y Murdoch 2003; West 2006). Con base en estas definiciones se deduce que los
perros participantes de este estudio se encuentran en un proceso de climatización
constante y de adaptación de sus sistemas cardio-respiratorio día a día mientras
conviven con las condiciones físicas/meteorológicas que derivan de la gran altitud
moderada y del entrenamiento físico al que son expuestos. A continuación, se describe
cuáles son las condiciones atmosféricas en la ciudad de Bogotá D.C., Colombia.
1.6 Bogotá D.C. Colombia, altitud y presión atmosférica
Bogotá D.C. es la capital de la República de Colombia y se ubica dentro de las siguientes
coordenadas: 4º 35’ 56” de latitud norte y 74º 04’ 51” de latitud oeste de Greenwich y con
una temperatura promedio de 14ºC y una altitud de 2640 metros sobre el nivel del mar
(m.s.n.m). Debe tenerse en cuenta que ya en los 2500 m.s.n.m. se considera que se está
en una de las más extremas condiciones para vivir en todo el planeta (Wang et al., 2014).
La disminución de la presión del oxígeno inspirado a la altura de Bogotá (presión
atmosférica: 560mmHg y presión de O2 de 117.6 mm Hg) impone una adaptación
fisiológica para disminuir la hipoxemia. En personas sanas se ha observado que el
aumento de la ventilación alveolar es el mecanismo de adaptación más importante a esta
altura, lo que implica una modificación del patrón respiratorio observado a nivel del mar.
Por esta adaptación ventilatoria, los humanos sanos en reposo presentan una presión
arterial de CO2 (PaCO2) de 30 ± 2 mm Hg (González-García et al., 2004) en Bogotá D.C.,
similar a la hallada en el 2007 (Hurtado et al., 2007) de 27.35 mm de Hg. La presión de
O2 en humanos sanos en reposo va desde la reportada por González-García y
colaboradores (63,1 ± 3,6 mm Hg) a la reportada por Hurtado y colaboradores (75 mm
Hg como media).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 21
En el estudio del 2006 (López et al., 2006) se reportaron, entre otros, cambios en los
valores de presión de O2, CO2 y pH arterial en caninos practicantes de Agility, en
comparación con los valores de referencia en caninos al nivel del mar. Un resumen de
estos resultados puede ser observado en la tabla 1.1.
Tabla 1.1: Valores de pO2, pCO2, y pH arterial en caninos sanos en el nivel del mar y
caninos de Agility pre y post ejercicio en la altitud de Bogotá D.C. Colombia (2600
m.s.n.m.)
Variable
Medida
Valores referencia* (media)
Perros Agility pre ejercicio**
Perros Agility post
ejercicio**
pCO2 mmHg
40.2
29.07 ± 5.31
23,04 ± 4.65
pO2 mmHg
99.5
61.4 ± 5.65
66 ± 5.59
pH sangre arterial
7.38
7.40 ± 0.03
7.44 ± 0.04
Modificado de: *Haskins 2005 et al., y **López et al., 2006
Como es posible observarse en la tabla 1, en estos individuos hay un predominio de
hipoxemia arterial, que condiciona las respuestas vasculares pulmonares tanto en
inactividad con en las actividades rutinarias y el ejercicio y que estarían modulando las
22
respuestas cardiovasculares de los animales de este estudio, especialmente los
entrenados físicamente de forma regular.
A continuación, un resumen de la forma y el método de entrenamiento del canino Border
Collie en Agility en Bogotá D.C.
1.7 Entrenamiento en la altitud de Bogotá D.C. en la
actividad deportiva Agility
Los caninos Border Collie que se entrenan y compiten en Agility en Bogotá D.C. son
originarios de zonas bajas e intermedias en el Reino Unido y las primeras camadas
importadas a Colombia se obtuvieron en Brasil y en Los Estados Unidos. El contacto y
climatización a grandes altitudes ha ocurrido en su residencia en los 2600 m.s.n.m. en
Bogotá D.C. La primera vez que se trajeron a Colombia perros Border Collie para Agility
fue en el año 2000, con un total de 3. Posteriormente en 2001 se trajeron tres más de
Brasil. Entre el año 2002 y el 2005 fueron traídos, en gran número perros Border Collie,
de Brasil principalmente. Este año (2005), se registran las primeras camadas de Border
Collie colombianas y se detiene la importación desde Brasil (Doctora Fabiola Moscoso,
Selección Colombia de Agility, comunicación personal).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 23
Figura 1.2: Dos de los componentes del entrenamiento típico de perros practicantes de Agility:
potencia y velocidad
El entrenamiento de los caninos practicantes de Agility en Bogotá D.C. ha venido
ganando homogeneidad entre los entrenadores calificados en cuanto a tiempos de
calentamiento, tiempos de entrenamiento en velocidad y resistencia, así como saltos y
contactos y tiempos de enfriamiento con lo que se asemeja al de resistencia progresiva.
Este consenso no es aún general, pero se está trabajando en generar una línea común
de entrenamiento para estos caninos (comunicación personal, Germán Moreno, director
de la Selección Colombia de Agility).
El entrenamiento (promedio) de los caninos de Agility en Bogotá D.C. corresponde a:
Inicio a los 2 a 4 meses de edad en la mayoría de los perros competidores con
actividades cortas de obediencia y fácil recordación a partir de la repetición constante.
24
Días de entrenamiento semanal promedio en perros que realizan actividades físicas
complejas con componentes aerobios y anaerobios: 3
Tiempo promedio/día de entrenamiento: 112 m para grado 2 y 106 m para grado 3. Estas
diferencias son principalmente en actividades de obediencia.
El calentamiento (preparación para el entrenamiento activo) varía entre 10 a 20 minutos
de trote dirigido y tiempo de juego libre. El canino reconoce el área de trabajo junto a su
guía.
Los protocolos de entrenamiento individuales van entre 15 a 20 minutos en los que se
combina el ejercicio en velocidades altas, con saltos (obstáculos) y contactos. Se
intercala el ejercicio de velocidad y obstáculos con 15 a 20 minutos de trote libre y se
realiza entre 3 a 4 veces por sesión (protocolo de intervalos).
Posterior al entrenamiento el canino recibe un tiempo de enfriamiento en el que sus
frecuencias cardiaca y respiratoria y sus presiones retomarán valores basales: varía de 5
a 10 minutos de trote suave y actividad libre.
Debido a que el calendario de competencias tiene una frecuencia de una competencia
cada 15 días aproximadamente:
• Los caninos son entrenados durante todo el año, aunque en diciembre la
frecuencia entrenamiento es más baja que el resto del año para algunos
de ellos.
• Se prefiere entrenar cerca de 3 días por semana
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 25
• Dos días antes de cada competencia en el entrenamiento se disminuye la
intensidad del trabajo. No se realiza trabajo intenso. Sólo trote y juego.
• Algunos caninos no son entrenados en este último lapso señalado.
En competencia internacional (Américas y Caribe en el primer semestre y Mundial en el
segundo semestre) la frecuencia de entrenamiento varía para los participantes ya que
aumenta previo al evento, pero una vez que se llega al sitio de competencia el trabajo es
de muy baja intensidad dos a tres días antes.
Después de cada competencia se le dan al canino de uno a dos días de descanso antes
de retomar el entrenamiento. Los datos de entrenamiento se obtuvieron mediante
entrevista y comunicación personal de 20 entrenadores de Agility de la ciudad de Bogotá
D.C.
1.7.1 Grados de clasificación perros de Agility
Los competidores se clasifican en siete (7) grados diferentes dependiendo de la edad y
logros obtenidos según la Asociación Club Canino Colombiano (ACCC).
Cada grado ofrece un nivel de dificultad diferente, a mayor grado mayor la dificultad
(Asociación Club Canino Colombiano, 2013).
• Grado Cachorros: Ejemplares que tengan entre 6 meses cumplidos y menos de
12 meses de edad.
• Grado Jóvenes: Ejemplares que tengan entre 12 meses cumplidos y menos de 15
meses de edad.
• Grado 0 ó Novatos: Ejemplares que tengan 15 meses de edad o más.
26
Las pruebas que deben afrontar los grados cachorros, jóvenes y novatos sólo estarán
compuestas por Jumping, sin slalom, llanta, salto largo y túnel colapsado.
• Grado 1: Ejemplares que tengan más de 18 meses de edad y que sortean todos
los obstáculos. Reservada a perros que todavía no han obtenido su Certificado de
Agility. Las competencias que deben afrontar en este grado están compuestas por
dos pruebas de Agility.
• Grado 2: Ejemplares que han obtenido su Certificado de Agility.
• Grado 3: Ejemplares que hayan obtenido el título de Campeones Colombianos de
Agility.
• Grado Veteranos: Ejemplares con más de 7 años y competirán en las pistas de
grado 2 (Asociación Club Canino Colombiano, 2013).
1.7.2 Campeonato nacional Agility en Colombia
El Campeonato Nacional de Agility está compuesto por las diferentes fechas que se
establecen cada año por la ACCC. Se realizan aproximadamente 46 competencias a lo
largo del año.
Las longitudes de pista y las velocidades alcanzadas por los perros en competencia para
los grados 2 y 3 son en promedio:
Grado 2: 168 a 185 mts con velocidades de 3.50 mts/s
Grado 3: 178 a 190 mts con velocidades de 3.90 a 4.27 mts/s
Este trazado incluye, al menos, 7 vallas que van desde los 30 a los 55 centímetros de
altura según la categoría del perro, contactos como el balancín o la pasarela y otros en
los que se incluyen túnel, slalom o mesa.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 27
A partir de acá, el marco teórico revisa la metodología diagnóstica que se implementó en
el proyecto para determinar los cambios morfológicos, hemodinámicos y eléctricos que
se presenten el corazón de la población objetivo.
1.8 Metodología diagnóstica: electrocardiografía
La tecnología y los usos clínicos del electrocardiograma (ECG) han avanzado
continuamente en los 2 últimos siglos y con esto su importancia se ha extendido.
El electrocardiograma es el punto final de una serie de complejos procesos fisiológicos y
tecnológicos (Bonow et al., 2012). Se trata de un voltímetro diseñado para detectar,
amplificar y registrar voltajes desde el cuerpo (Hamlin 2005) que van desde corrientes
iónicas transmembrana, pasando por una activación y recuperación eléctrica cardiaca
sincronizada generando un campo eléctrico alrededor del corazón que se desplaza por
tejidos y órganos hasta la piel donde es detectado por electrodos ubicados en zonas
específicas del cuerpo en las que se han configurado las derivaciones. Las corrientes de
salida de esas derivaciones son amplificadas, filtradas y dispuestas para producir un
registro electrocardiográfico (Bonow et al., 2012). En condiciones ideales, el
electrocardiógrafo puede registrar voltajes que van desde los 0.05 Hz a los 5 mV y
frecuencias desde los 0.01 Hz –como las encontradas en ondas T- hasta los 60 Hz para
perros y simios, que son las que se pueden encontrar en el complejo QRS (Hamlin 2005).
1.8.1 Electrocardiografía en el deporte
La muerte súbita en atletas entrenados, más común en hombres que en mujeres (Maron
y Pelliccia, 2006), ha generado un debate de salud pública con respecto a la más eficaz
estrategia de proyección para la detección de enfermedades cardiovasculares (Maron,
2010; Steinvil et al., 2011) y se reconoce hoy día que evaluar los desórdenes del ritmo
28
cardiaco es un punto crítico para el análisis de un atleta y su elegibilidad para competir
(Fragakis 2013).
La adición rutinaria de electrocardiografía de 12 derivaciones a la historia y el examen
clínico ha sido propuesta por la Sociedad de Cardiología de Europa (ESC) con base en el
programa obligatorio de larga duración para la supervisión sistemática de los programas
de deporte competitivo, en particular para detectar la presencia de cardiomiopatía
hipertrófica, la más común causa de muerte súbita en atletas jóvenes (Drezner y Khan
2008; Maron 2010; Pigozzi et al., 2003).
Un estudio realizado en personas atletas (1995) comparó los patrones de
electrocardiografía con la morfología cardiaca y la función (por ecocardiografía) que
incluyó 1005 sujetos entrenados, comprometidos en diferentes disciplinas deportivas. Un
60 % de los atletas tenían electrocardiogramas (ECGs) que fueron absolutamente
normales o mostraron solo cambios menores considerados típicos de los corazones
atletas (como un bloqueo de rama derecha incompleto, repolarización temprana y un
ligero incremento de los voltajes de las ondas R o S). Sin embargo el 40 % de los atletas
mostraron ECGs anormales con sospecha clínica alta de enfermedad estructural
cardiaca, incluyendo cerca de 15% con patrones claramente anormales (Pelliccia y
Maron 1995).
Turagam y colaboradores (2011) en su revisión bibliográfica reportan a la fibrilación atrial
como la arritmia más común entre atletas con entrenamiento intenso, la cual puede ser
de aparición paroxística (Turagam et al., 2012). La incidencia de esta arritmia tiene un
amplio rango de valores reportados en esta revisión que van desde 0.2% en un estudio
con 5000 atletas, hasta el 63% en un estudio realizado con deportistas en el que se
asoció esta arritmia con una media de edad de 44 años (Mont et al., 2002), siendo
reportada esta arritmia como de importante aparición en atletas de edad adulta
intermedia, lo cual puede sugerir que son necesarios varios años de entrenamiento para
que este disturbio del ritmo cardiaco se presente (Fragakis et al., 2013).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 29
El entrenamiento de resistencia induce adaptaciones cardiovasculares que se
manifiestan como soplos cardiacos auscultables, bradiarritmias, un incremento en la
amplitud de la onda R en algunas derivaciones electrocardiográficas, incremento en la
duración del QRS y el intervalo QT y evidencia ecocardiográfica de agrandamiento de
cámaras (Corrado et al., 2010; Pelliccia et al., 2000; Zehender et al., 1990) y aunque
algunos estudios han mostrado que el agrandamiento cardiaco en atletas de alto
rendimiento se lleva a cabo de forma simultánea entre el ventrículo izquierdo y derecho
sin alteraciones funcionales (Scharhag et al., 2002) un estudio más recientes muestran la
importancia de las alteraciones en el ventrículo derecho en atletas humanos en los
cuales se encontró una disminuida fracción de eyección (FE) ventricular derecha
facilitando una tendencia a la inestabilidad eléctrica y fenómenos proarrítmicos desde el
mismo ventrículo en los individuos incluidos en el estudio (Ector et al., 2007). Esos
cambios se cree que reflejan las adaptaciones funcionales y morfológicas de un atleta en
respuesta a ejercicio de resistencia sostenido más allá de la evidencia de enfermedad
cardiovascular. Es de gran interés saber si la medición de esos cambios funcionales y
morfológicos provee un método adecuado para predecir el rendimiento en una actividad
de resistencia (Constable et al., 2000).
En caninos, en las carreras de alta velocidad (sprint) del galgo Greyhound se han
reportado anormalidades electrocardiográficas posteriores a competición en el proceso
de recuperación precoz, es decir: entre los 90 y los 150 segundos después de la
competencia. La incidencia de arritmias encontrada presentó un incremento de hasta
150% siendo la alternancia eléctrica, extrasístoles ventriculares, taquicardia sinusal, y
taquicardia ventricular las arritmias más encontradas (Ponce Vázquez et al., 1998).
Constable y colaboradores (1998) reportaron que en lobos grises en libertad (Canis
lupus), se encontró un aumento marcado en la longitud del QRS y del intervalo QT con
respecto a los lobos cautivos (Constable et al., 1998). El incremento en la duración del
30
QRS concomitante con entrenamiento y actividad de resistencia es de particular interés
debido a que la duración del QRS ha sido correlacionada con el peso del corazón en 155
Greyhounds (Steel et al., 1976). El análisis de estos hallazgos, junto con otros reportados
en corazones humanos, sugiere que la duración del QRS puede estar correlacionada con
rendimiento de resistencia, debido a que el tamaño cardiaco está a su vez relacionado
con máximo gasto cardiaco y, por lo tanto, consumo máximo de oxígeno y rendimiento en
ejercicio (Rost 1992). A su vez, el QRS es dependiente del tamaño ventricular (Bonow et
al., 2012) (y por lo tanto, de la edad y el peso corporal), secuencia de activación
ventricular, frecuencia cardiaca, tono autonómico, estatus electrolítico y efectos de
fármacos cardioactivos o cambios cardiacos patológicos (Constable et al., 1994; Nielsen
y Vibe-Petersen 1980).
En el estudio realizado por Constable y colaboradores (1994) se encontró que la duración
del QRS (66.1 +/- 7.4ms) y el intervalo QT (236 +/- 20ms) fueron significativamente
(P<0.05) más largos en perros de trineo fuertemente entrenados que en perros mestizos
(QRS, 60.6 +/- 4.6; QT, 219 +/- 11 ms) (Constable et al., 1994). En 8 perros (16.7%) del
grupo de los fuertemente entrenados se encontró un intervalo QT largo (>250 ms) pero
no en otro grupo. Una significativa desviación del eje eléctrico medio de la
despolarización ventricular en el plano frontal fue también observada en los perros
fuertemente entrenados (Constable et al., 1994).
1.8.2 Frecuencia cardiaca (FC)
La regulación (cronotrópica) de la frecuencia cardiaca es controlada por componentes del
sistema nervioso central y periférico a través de retroalimentación positiva y negativa. El
sistema nervioso autónomo (SNA) es la parte del sistema nervioso periférico que
mantiene la homeostasis, mediante el control de las funciones cardiovasculares y
respiratorias (Hautala 2004). Los componentes simpáticos y parasimpáticos del SNA
continuamente modulan las propiedades rítmicas inherentes del corazón. La
despolarización espontanea del nodo sinoatrial del corazón (SA) está continuamente
influenciada por influjos neurales simpáticos y parasimpáticos (vagal) y, por lo tanto, la
frecuencia cardiaca puede ser regulada latido a latido (Lewis y Short 2010).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 31
Aunque la FC sola puede ser una herramienta poderosa en la evaluación del tono
autonómico (Lahiri et al., 2008), especialmente durante y después del ejercicio (Jouven et
al., 2005), esta no provee información sobre patrones específicos de cambio en el control
autonómico (Lewis y Short 2010) pero si ha demostrado ser un fuerte predictor de
mortalidad cuando se encuentran retardos en la recuperación de la frecuencia cardiaca
en individuos post ejercicio y, al mismo tiempo, gran relación entre un entrenamiento de
resistencia adecuado con un corazón que expone óptimas respuestas autónomas y una
acelerada recuperación de la frecuencia cardiaca post ejercicio (Borresen y Lambert,
2008).
La FC es uno de las pocas variables objetivas que pueden ser determinadas con el
examen clínico. Un número de estados fisiológicos y sicológicos pueden afectar la FC en
perros sanos, incluyendo la temperatura, el régimen de ejercicio, la aptitud física, edad,
raza, puntaje de condición corporal, estado del ciclo estral, sueño, actividad, medicación
y dolor (Bodey y Michell, 1996).
La respuesta cardiaca ha sido el primer parámetro funcional empleado en el control del
entrenamiento. Su valor absoluto, expresado en número de latidos por minuto o
frecuencia cardiaca (FC), ha sido la variable que, más habitualmente, fue utilizada para el
estudio y control de la capacidad funcional del deportista y su respuesta a las cargas de
entrenamiento. Esto ha hecho que sean muchos los trabajos que han utilizado esta
variable con el objetivo de desarrollar una técnica fiable y no cruenta de valoración del
deportista. La frecuencia cardiaca basal, la frecuencia de esfuerzo, la frecuencia máxima,
la dinámica temporal de FC y la reserva cardiaca han sido los aspectos utilizados
inicialmente para el estudio de la respuesta cardiaca en el deporte (Hamlin et al., 1967).
1.8.3 Variabilidad de la frecuencia cardiaca (VFC)
32
La variabilidad de la frecuencia cardiaca (VFC) es el cambio en duración del ciclo
cardiaco que es observado en la base de latido a latido (Hautala 2004). El patrón
(variabilidad y complejidad estructural) de la VFC refleja las respuestas fisiológicas del
nodo sino atrial (NSA), y ha sido interpretada como marcador del balance entre la
influencia vagal y la simpática en éste (Bonow et al., 2012). En el individuo sano joven, la
VFC es normalmente alta, indicando integridad de los mecanismos de control fisiológico
(Lewis y Short 2010). En individuos que realizan ejercicio aeróbico de forma regular se
generan mejorías significativas generales, e incluso instantáneas, de la VFC (Hottenrott
et al., 2006).
Como regla general, un valor alto de VFC está asociado con un mecanismo de control
autonómico cardiaco más eficiente y funcional. Con el avance de la edad o enfermedad,
el intervalo del ciclo cardiaco se vuelve más regular con una marcada pérdida de la
variabilidad y complejidad (Lewis y Short 2010). El análisis de la VFC provee un método
versátil y no invasivo para la evaluación del sistema de control cardiaco en una variedad
de estados de enfermedad (Akselrod et al., 1981; Billman y Kukielka 2006).
La relación entre el sistema nervioso autónomo (SNA) y la mortalidad cardiaca ha sido
ampliamente investigada y la evidencia experimental ha mostrado una relación entre la
susceptibilidad a arritmias letales y signos de actividad simpática incrementada y
actividad vagal reducida (Electrophysiology, 1996), con la VFC admitida como una de los
más sensibles marcadores usados para determinar esta relación y la estratificación del
riesgo de muerte súbita de origen cardiaco (Hottenrott et al., 2006).
Datos clínicos basados en algunos estudios desde finales de los 80s han considerado la
disminución global de la VFC, asociado a una reducción del tono vagal cardiaco (Almeida
y Araújo 2003), como fuerte predictor de disfunción autonómica y del incremento de
mortalidad por cualquier causa cardiaca-arrítmica (Billman y Kukielka 2005; Lewis y Short
2010).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 33
La evaluación autonómica durante el ejercicio y recuperación puede ser importante en
pronóstico, debido a que estos son los periodos de alto riesgo de muerte súbita, y los
cambios autonómicos que ocurren con ejercicio podrían modular el alto riesgo. Estos
marcadores proporcionan información relacionada con los diferentes aspectos del efecto
autonómico del nodo sinusal (Lahiri et al., 2008). El perfil de la frecuencia cardiaca
durante el ejercicio y la recuperación es un predictor de muerte súbita (Jouven et al.,
2005). La recuperación tardía de la FC después de ejercicio máximo o submáximo,
altamente asociado con el control autonómico, es un poderoso predictor de mortalidad
(Kannankeril y Goldberger, 2002).
Un riesgo incrementado de muerte se asocia con la inhabilidad para incrementar la
frecuencia cardiaca apropiadamente durante el ejercicio, un fenómeno llamado
incompetencia cronotrópica (Lauer et al., 1996; Lauer et al., 1999). Algunas personas,
aunque sin incompetencia cronotrópica, no son capaces de incrementar su frecuencia
cardiaca en el pico del ejercicio a niveles que son normales para otras personas, un
hallazgo que indica una incapacidad en la habilidad para incrementar la actividad
simpática a su máxima extensión y también se ha asociado con muerte súbita (Jouven et
al., 2005).
Algunos estudios experimentales han comprobado que grandes aumentos de la
frecuencia cardiaca el inicio del ejercicio, en caninos mestizos, se presentaron
principalmente en los individuos propensos a sufrir fibrilación ventricular debido a que en
estos se presenta una mayor activación simpática durante este proceso (Billman 2006).
El entrenamiento físico puede alterar el balance autonómico neural por incrementar la
actividad cardiaca parasimpática y disminuir la actividad simpática (Billman 2002). Tanto
en humanos como animales la frecuencia cardiaca a cargas de trabajo submáximas es
reducida en individuos entrenados comparados con controles sedentarios (Billman 2002).
En humanos, post infarto de miocardio, el entrenamiento físico puede modificar
favorablemente la supervivencia a largo término, algo que se ha asociado con un claro
34
desplazamiento del equilibrio autonómico hacia un incremento en la actividad vagal e
incrementar la VFC (Rovere et al., 2002).
1.8.4 Intervalo QT
El intervalo QT se mide desde el inicio de la onda Q hasta el final de la onda T. Se
constituye en la suma de la despolarización y repolarización ventriculares y representa la
sístole eléctrica (Larsson et al., 2003). Esta medida se ha convertido en un importante
sustituto para la valoración de la responsabilidad de algunos fármacos, y del riesgo
asociado al síndrome de QT prolongado congénito, en la arritmia ventricular torsades de
pointes (TdP) (Fossa y Zhou 2010; Lilly 2011), aunque no es la única medición para
determinar el riesgo de ésta (Opie y Gersh 2013).
El intervalo QT varía inversamente con la frecuencia cardiaca. Sin embargo, no ocurre
variación con la arritmia sinusal respiratoria, probablemente porque las fluctuaciones en
la frecuencia cardiaca de los perros ocurren muy lentamente para permitir el cambio de
actividad de los canales iónicos específicos (Larsson et al., 2003).
En humanos el intervalo QT resulta de la suma del potencial de acción de cada célula del
miocardio ventricular. La prolongación de la repolarización de los ventrículos (QTc > 440
ms) está considerada como un predictor de muerte súbita en pacientes pos infarto
(Schwartz y Wolf, 1978). Un intervalo QT prolongado puede corresponder a un potencial
de acción anormalmente largo en todas las células, y también a una situación de
dispersión de los potenciales de acción, largo en unas células y normal en otras
(Vázquez 2001).
La prolongación de QT es causada por el retraso en la repolarización ventricular y
usualmente lleva a un incremento en el grado de dispersión temporal del periodo de
refractariedad. Esta dispersión incrementada resulta en la prolongación del periodo
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 35
vulnerable y puede, por lo tanto, aumentar la susceptibilidad a taquiarritmias ventriculares
(Schwartz y Wolf 1978). El síndrome de QT prolongado (SQTP) con repolarización
retardada se reconoce clínicamente por un QT o un QTc incrementado (Opie y Gersh
2013).
El QT puede incrementarse por otras causas como hipertrofia ventricular izquierda
(Bonow et al., 2011), defectos de conducción o medicamentos (Opie y Gersh 2013).
1.8.5 Variabilidad del intervalo QT (QTV)
La variabilidad del intervalo QT (QTV) es la cuantificación de los ligeros cambios en el QT
latido a latido. A diferencia de la VFC, sobre la QTV se ha escrito relativamente poco.
Esto quizá se deba a la incertidumbre en la determinación del final de la onda T. Los
estudios sobre QTV son bastante recientes (década de los 90) y en la actualidad su
empleo se limita a la investigación clínica (Palma Gámiz et al., 2000).
Un corazón normal deberá ser eléctricamente homogéneo, es decir, el frente de
despolarización (y la correspondiente repolarización) avanzará uniformemente por el
miocardio, sin demoras ni bloqueos. En estas condiciones deben darse para que las
probabilidades de desarrollarse una fibrilación ventricular sean bajas. En un corazón
patológico, tras una oclusión coronaria (parcial o total), por ejemplo, las propiedades
electrofisiológicas de las células del tejido afectado cambiarán. Dentro de las zonas
isquémicas la conducción es lenta, la capacidad refractaria de los tejidos no es uniforme,
y pueden producirse bloqueos de conducción, situaciones necesarias para el desarrollo
de arritmias ventriculares (Adamec y Adamec 2008). Por ejemplo, la isquemia
miocárdica afecta a la actividad neural local al mismo tiempo que afecta a la transmisión
neural dentro de la misma zona isquémica (Vázquez 2001).
Por todo lo anteriormente señalado, cabe esperar que el tiempo de repolarización en el
miocardio dañado sea anormal con respecto al del tejido íntegro. Este retardo,
36
consecuencia de la heterogeneidad eléctrica, deberá verse reflejado en una mayor
variabilidad en el QT. El intervalo QT decrece cuando la FC incrementa (Jurcut et al.,
2010; Lilly 2011) por lo tanto, el rango normal para el intervalo QT es dependiente de la
frecuencia. Numerosas fórmulas han sido propuestas para corregir el intervalo QT
medido por el efecto de la frecuencia cardiaca en él. Una de ellas fue desarrollada por
Bazett (1920). El resultado es un intervalo QT corregido, o QTc, definido por la siguiente
ecuación:
𝑄𝑇𝑐 =𝑄𝑇
√𝑅𝑅
Donde los intervalos QT y RR son medidos en segundos (Bonow et al., 2011). Otra
ecuación ampliamente usada es la de Van de Water: 𝑄𝑇𝑐 = 𝑄𝑇 − 0.087(𝑅𝑅 − 1000)
(Van de Water et al., 1989) ampliamente usada en investigación farmacológica y clínica y
es la ecuación usada en este estudio para la corrección de QT.
A continuación, se describe la evaluación ecocardiográfica base usada en este estudio
1.9 Evaluación ecocardiográfica
La ecocardiografía es aceptada como la más valiosa herramienta diagnóstica en la
evaluación de la función y la anatomía cardiaca, así como en el análisis de las
enfermedades cardiovasculares en pequeños animales. Además de la estimación
cualitativa, las mediciones de las dimensiones cardiacas y el cálculo de los parámetros
funcionales cardiacos son insustituibles para determinar el rendimiento del corazón en
individuos sanos y para diagnosticar patologías en individuos enfermos (Vörös et al.,
2009).
Aún con los avances en otras modalidades de imágenes cardiovasculares como la
resonancia magnética cardiaca (RMC) y la tomografía computarizada (TC), la
ecocardiografía permanece como la prueba de imágenes más frecuentemente usada y,
generalmente, es el test inicial para evaluar todas las enfermedades cardiovasculares
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 37
relacionadas con las anormalidades en estructura, función o hemodinámica del corazón o
los grandes vasos (Bonow et al., 2012).
Algunos valores ecocardiográficos de referencia en perros sanos ya han sido publicados
(Bavegems et al., 2007; Cornell et al., 2004), sin embargo, la gran variación en el tamaño
de los perros y en su conformación somatotópica hacen que los valores de referencia
sean muy amplios, lo que limita su uso clínico (Bavegems et al., 2007; Della Torre et al.,
2000). Esto ha hecho necesario definir los valores de referencia ecocardiográficos para
algunas razas. Por ejemplo, algunas razas lebrel tienen un alto radio de peso
cardiaco/peso corporal comparados con otras razas debido a dilatación ventricular
izquierda y engrosamiento miocardial (Schoning et al., 1995). Algunos estudios pudieron
demostrar correlación lineal con superficie corporal y peso en perros sanos Pastor
Alemán (Kayar et al., 2006). Se ha reportado que los whippets tienen un gran tamaño de
radio cardiovertebral comparados con otras razas (Bavegems et al., 2007). Estos son
solo algunos ejemplos en la especie que demuestran la necesidad de definir valores para
cada una de las pruebas en diferentes razas.
1.9.1 Ecocardiografía Doppler e imagen de flujo de color:
ecocardiografía Doppler
El Doppler ha incrementado de forma muy importante las capacidades diagnósticas del
ultrasonido cardiaco (Boon 2011). Este sistema mide las velocidades de flujo sanguíneo
con base en el efecto Doppler, que fue descrito por Christian Doppler en 1842 y revela el
patrón de flujo sanguíneo dentro de las cámaras y grandes vasos cardiacos (Oyama
2004).
Cuando un haz de ultrasonido es trasmitido al corazón, este es reflejado por los
eritrocitos (o el miocardio (Boon 2011)). La frecuencia de las ondas reflejadas (fr)
incrementa cuando las células se mueven hacia la fuente del ultrasonido y decrece
cuando las células se mueven alejándose del transductor (Bonow et al., 2012). La
38
diferencia en la frecuencia entre el sonido transmitido y el sonido reflejado -el cambio o
desplazamiento Doppler- se describe así:
∆𝑓 = 𝑓𝑟 − 𝑓𝑜 (Conolly 2012).
El cambio o desplazamiento Doppler está muy influenciado por la frecuencia del
transductor. Cuanto más alta la frecuencia del transductor (p. ej. 7.5 MHz vs 2.5 MHz)
más baja la velocidad del flujo sanguíneo que puede ser medido (Fox et al., 1999).
Cuando la fuente y la superficie reflectante están quietas, lo transmitido (incidente) y lo
reflejado es igual. Cuando la estructura reflejante se mueve hacia la fuente resulta en un
aumento en el número de ondas (frecuencia) que se está reflejando hacia esta fuente y la
frecuencia recibida es mayor que la transmitida. Esto es conocido como un cambio
positivo de frecuencia. Las células alejándose de la fuente reflejan pocas ondas de
sonido y la frecuencia recibida es menor que la transmitida: esto es un cambio negativo
de frecuencia (Boon 2011).
1.9.2 Imagen de flujo de color o Doppler color
Se refiere a una forma de Doppler de onda pulsada que muestra el flujo sanguíneo o las
velocidades miocardiales en varios colores (generalmente rojo, azul y verde) o sus
combinaciones dependiendo de la velocidad, dirección y turbulencia (Bonow et al., 2012).
El flujo dirigiéndose o alejándose del transductor es dispuesto en el monitor como rojo o
azul respectivamente. Los flujos turbulentos son presentados en azul claro, amarillo o
verde según lo seleccionado por el operador (Oyama 2004).
Casi todas las anormalidades estructurales y hemodinámicas del corazón producen
disturbios en el flujo sanguíneo y, por lo tanto, anormalidades en las imágenes de flujo de
color (conolly 2012). El estudio de flujo de color es también usado para identificar áreas
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 39
de flujo sanguíneo anormal que luego podrán ser examinadas con la modalidad de
Doppler espectral (Oyama 2004).
1.9.3 Doppler espectral
Este sistema Doppler usa planos de imagen que alinean los trayectos de sonido tan
paralelos como le sea posible con la dirección de flujo (Boon 2011). Él muestra la
velocidad y la dirección del flujo en un formato de gráficas que están separados de los
formatos en modo M y 2D (Oyama 2004). El sistema Doppler usa el mismo sistema de
transductor para alternar entre el envío y la recepción de ondas de sonido (Fox et al.,
1999).
Las vistas apicales son las más apropiadas para obtener la información de los flujos de la
válvula mitral y aórtica. Los planos de eje largo paraesternal se usan cuando se examina
la arteria pulmonar y, a veces, la válvula, tricúspide (Boon 2011).
1.9.4 Ecocardiografía del ventrículo derecho
Por décadas, el ventrículo derecho (VD) ha sido considerado “prescindible” para la
función cardiaca y consecuentemente ignorado. Sólo en la segunda mitad del siglo
pasado, después de reconocer su papel clave en varias condiciones fisiológicas y
patológicas, el VD volvió a ganar atención (Jurcut et al., 2010).
La función ventricular derecha óptima permite al atrio derecho mantener una baja presión
para un adecuado retorno y provee baja presión de perfusión a la vasculatura pulmonar.
La sístole tiene tres fases: contracción de los músculos papilares, movimiento de la pared
40
libre hacia el septo, y el “escurrimiento” del VD secundario a la contracción del VI (Boon
2011).
Por muchos años, la evaluación cuantitativa de la función del VD se ha dificultado debido
a su compleja anatomía y por esto no hay una vista única o plano de imagen que provea
suficiente información para evaluar adecuadamente la estructura y función del VD
(Horton et al., 2009). Identificar un confiable y exacto parámetro ecocardiográfico para la
evaluación funcional del VD aún es un reto. Los métodos comúnmente usados para
calcular diámetros, áreas y volúmenes del ventrículo Izquierdo VI son difíciles de
implementar en el VD y generalmente no son realizadas (Horton et al., 2009).
La evaluación de la morfología y función del VD es de invaluable importancia en
enfermedades adquiridas. El ventrículo derecho tiene un gran impacto en el pronóstico
de los pacientes con hipertensión pulmonar, infarto de miocardio involucrando el VD y la
disfunción del ventrículo izquierdo (VI) (Teshima et al., 2006) así como en la enfermedad
congénita cardiaca y en la enfermedad valvular (Horton et al., 2009).
La ecocardiografía, no invasiva y ampliamente disponible, relativamente no costosa y sin
efectos colaterales, es la modalidad de escogencia para la evaluación de la morfología y
la función del VD en clínica (Jurcut 2010) pero su aplicación para este ventrículo es un
reto (Ling y Marwick 2012).
La forma de “media luna” de la cámara ventricular derecha, triangular cuando es vista de
frente y creciente cuando es vista en una sección transversa del corazón (Jurcut et al.,
2010) es difícil de ver completamente en planos de imagen ecocardiográfica. Mucho de
la evaluación de la función del ventrículo derecho es cualitativo en humanos y animales.
Los estimados de volumen y fracción de eyección en el ventrículo derecho son inexactos.
La función ventricular derecha ha sido evaluada calculando el cambio porcentual del área
fraccional (inglés FAC) en humanos. Esta es obtenida de las vistas apicales de 4
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 41
cámaras (Horton et al., 2009) y se correlacionan bien con la presión sistólica del
ventrículo derecho.
La presión arterial pulmonar puede ser medida invasivamente por cateterización o
estimada no invasivamente por ecocardiografía Doppler utilizando el método modificado
de Bernoulli (Glausnet al., 2003; Pyxaras et al., 2011) y el método de análisis de tiempo
de aceleración (TA) y del radio TA:TE puede ser predictivo de hipertensión pulmonar y
tiene gran valor especialmente en ausencia de regurgitación tricuspidea (Schober y
Baade 2006). El estándar de oro para obtener la presión de la arteria pulmonar es la
cateterización cardiaca. La anestesia profunda es necesaria para dicho procedimiento lo
que puede influenciar las presiones (Glaus et al., 2003).
1.9.5 Función ventricular izquierda
Una adecuada cantidad de sangre debe ser bombeada fuera del corazón con cada latido
con el fin de perfundir los tejidos periféricos y cumplir las demandas metabólicas del
cuerpo. La habilidad de bombeo o función sistólica del corazón es dependiente de varios
factores incluyendo precarga, poscarga, contractilidad, distensibilidad, contracción
coordinada y frecuencia cardiaca (Boon 2011).
La cuantificación del tamaño de las cámaras cardiacas incluyendo los volúmenes
ventriculares izquierdos y el tamaño del atrio izquierdo, así como la valoración de la
función sistólica del ventrículo izquierdo son partes esenciales del examen
ecocardiográfico (Henjes et al., 2012).
Previamente, los métodos de modo M y 2D han sido utilizados para una evaluación
cuantitativa de una función sistólica global. Más recientemente la modalidad de 3
dimensiones (3D) ha sido desarrollada y se estima que puede ser superior a los dos
métodos antes mencionados en la medición de volúmenes ventriculares izquierdos y
fracción de eyección (FE) (Lang et al., 2006). En un estudio en el 2010 la ecocardiografía
42
3D en tiempo real (Sigla en inglés: RT3D) y la ecocardiografía en 2D mostraron similitud
en los resultados (51 perros con enfermedad cardiaca adquirida y 34 controles sanos) de
las mediciones de los volúmenes ventriculares izquierdos aunque los valores de VDF y
VSF fueron más grandes con RT3D que con 2D (Tidholm et al., 2010). En el 2012 se
encontró que el uso de Tomografía Computarizada Multi-Detector para la evaluación del
volumen y la función ventricular izquierda mostró resultados similares a los encontrados
en el examen ecocardiográfico de 10 perros Beagles sanos (Henjes et al., 2012).
El acortamiento fraccional (FA) ventricular izquierdo es probablemente la más común
medida ecocardiográfica de la función ventricular izquierda. Es calculada por la
substracción de la dimensión sistólica ventricular izquierda de la dimensión diastólica y
dividiendo por la dimensión diastólica con el fin de obtener el cambio porcentual en el
tamaño ventricular entre el llenado y el vaciamiento (Boon 2011). Existen muchas
ecuaciones y formas para medir el volumen ventricular y el gasto cardiaco siendo la
ecocardiografía la herramienta más segura y confiable para llegar a este fin (Uehara et
al., 1995).
La ecocardiografía de dos dimensiones es recomendada debido a la limitada visibilidad
del corazón en la vista de modo-M. Hay varios estudios que han mostrado una gran
correlación entre los volúmenes derivados del modo-M y el gasto cardiaco cuando se usa
el método Teicholz en perros sanos (Kronik et al., 1979). Esta ecuación se usa para
calcular la fracción de eyección (FE) y volumen sistólico (VS) y está basada en la
asunción de que el ventrículo izquierdo en una elipse (Boon 2011) y se realiza de esta
forma:
𝐿𝑉𝑉𝑑 =(7 × (𝐿𝑉𝑑)3 )
(2.4+𝐿𝑉𝑑) 𝐿𝑉𝑉𝑠 =
(7×(𝐿𝑉𝑠)3)
(2.4+𝐿𝑉𝑠)
𝑉𝑆 = 𝐿𝑉𝑉𝑑 − 𝐿𝑉𝑉𝑠 𝐹𝐸 =𝐿𝑉𝑉𝑑−𝐿𝑉𝑉𝑠
𝐿𝑉𝑉𝑑× 100
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 43
LVVd= volumen diastólico del ventrículo izquierdo
LVVs= volumen sistólico del ventrículo izquierdo
Además de lo anterior, es posible medir los intervalos de tiempo sistólico, entre los que
están el tiempo de eyección ventricular izquierdo (TEVI), periodo de pre-eyección
ventricular izquierdo (PPVI), la velocidad del acortamiento circunferencial (VAC) y el radio
entre el tiempo de eyección ventricular izquierdo y el periodo de pre eyección
(TEVI/PPVI) (Boon 2011).
1.9.6 Valoración de la función diastólica ventricular
La valoración diastólica ventricular debe tener en cuenta las dos distintas fases de
llenado: la fase temprana que provee cerca del 80 % del llenado y la fase de contracción
del miocardio atrial que permite llevar al ventrículo el restante 20% del volumen
diastólico. Además de los tiempos de relajación isovolumétrico (IVRT), diástasis y tiempo
de contracción isovolumétrico (IVCT). El balance entre los tiempos de llenado (E y A)
depende de la frecuencia de relajación activa del miocardio y el gradiente de presión
atrioventricular (Buda et al., 1991; Oh et al., 1997; Oyama 2004).
Existen varios métodos de evaluación de la función diastólica ventricular entre las que se
encuentran la velocidad de influjo de la vena pulmonar y la válvula mitral y, más
recientemente, la imagen Doppler del anillo de la válvula mitral y flujo de color de la
imagen en modo M del influjo de la válvula mitral (Oyama 2004). En este estudio fueron
usados los flujos transmitrales capturados mediante onda pulsada en ventana
paraesternal derecha, vista apical de 4 cámaras.
44
1.10 Justificación
La investigación sobre las respuestas al ejercicio ha sido objeto de numerosos estudios
en las especies humana y equina. En la especie canina, sin embargo, se han realizado
una menor cantidad de estudios comparativamente y se han referido principalmente a la
práctica de dos deportes concretos: las competiciones de trineo y las carreras de galgos
(Cardete et al., 2005; Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2004; Lonsdale
et al., 1998; Ponce et al., 1998; Stepien et al., 1998).
En las competiciones de trineo, los estudios se refieren a las necesidades energéticas
especiales que estos animales requieren durante las largas distancias que recorren. En
las carreras de galgos, los trabajos de investigación se han dirigido a la caracterización
de las alteraciones electrocardiográficas que presentan estos perros, capaces de
alcanzar velocidades de 70 Km/h cuando recorren distancias aproximadas a los 300
metros en pista (Cardete et al., 2005). Otros estudios se han enfocado en determinar
valores ecocardiográficos (Lonsdale et al., 1998) y cambios valores hematológicos por
competencia (Snow et al., 1988). En cuanto a los perros de trineo, Glaus y colaboradores
(2003) han reportado valores ecocardiográficos y de respuesta humoral en perros
Greenland a diferentes altitudes sometidos a actividades físicas de fondo (Glaus et al.,
2003; Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2004).
En la medicina del deporte en humanos ya se han podido identificar los perfiles de
modulación de la frecuencia cardiaca antes, durante y después de ejercicio y su fuerte
asociación (en los perfiles anormales) con eventos de muerte súbita en atletas (Jouven et
al., 2005). Así mismo se ha descrito la hipertrofia ventricular izquierda como
consecuencia de elevaciones de la presión arterial en el umbral aeróbico o anaeróbico en
atletas de resistencia. Esto ha dado cabida a la sugerencia de intervenciones
terapéuticas en estos atletas para prevenir los fenómenos de fatiga cardiaca inducida por
ejercicio (Leischik et al., 2014). En algunas actividades deportivas regulares en caninos,
como en el Agility, no se han realizado estudios de adaptación cardiovascular,
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 45
remodelación muscular, hemodinámica y eléctrica como consecuencia de entrenamiento
regular en la gran altitud.
El Agility es un deporte internacional de habilidad y destreza con un predominio de
ejercicio explosivo y anaeróbico, en la que los perros, conducidos por sus guías, son
capaces de superar diversos obstáculos (15 a 20) a gran velocidad, similar a las
competencias ecuestres (Rovira et al., 2007). Este deporte fue diseñado para demostrar
obediencia y desempeño físico (Rovira et al., 2007) y se presume que genera cambios
estructurales y eléctricos cardiovasculares entre quienes lo practican.
A diferencia de otros deportes caninos, el Agility se considera como una disciplina joven,
aunque de gran popularidad, que ha crecido en las últimas décadas, donde apenas hay
estudios concluyentes sobre las adaptaciones que este ejercicio supone para el perro
(Rovira et al., 2007).
Debe tenerse en cuenta que sólo la Asociación de Los Estados Unidos de Perros de
Agilidad (inglés USDAA), registra alrededor de 25000 competidores y organiza cerca de
400 días de competición de Agility cada año en Los Estados Unidos, Puerto Rico,
Canadá, México, Bermuda y Japón (Baltzer et al., 2012). Esta práctica deportiva requiere
que el perro disponga de habilidad, destreza, inteligencia, obediencia, concentración,
sociabilidad y agilidad para ejecutar con rapidez las órdenes de su guía. Además, ha de
disponer de una buena forma física obtenida con un entrenamiento bien planificado. Este
entrenamiento conlleva la adaptación física cardiovascular, hematológica y muscular
(Cardete et al., 2005).
La adaptación cardiovascular en caninos practicantes de la actividad deportiva Agility,
que se caracteriza por ser de ejercicio submáximo y su entrenamiento anaerobio-aerobio
(primando el ejercicio anaerobio) sumado a la hipoxia hipobárica, es un vacío del
conocimiento en la medicina veterinaria de pequeños animales. Este proyecto de estudio
46
pretende dar conocer algunos de los cambios cardiacos estructurales, funcionales y
eléctricos en dicha población, enfocándose en la raza Border Collie que representa cerca
del 80% de la población de perros que practican de forma oficial Agility en Bogotá D.C.
en los 2600 metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m.).
En resumen, se expone la necesidad de determinar los cambios estructurales,
hemodinámicos y eléctricos (incluyendo la propensión a eventos arrítmicos) de la
población de caninos Border Collie que practican una disciplina deportiva de forma
regular en la gran altitud moderada: Agility en los 2600 m.s.n.m. de Bogotá D.C.,
Colombia.
A continuación, se hace un resumen de los métodos de obtención de datos
electrocardiográficos y ecocardiográficos usados en este estudio, los cuales son
ampliados en los capítulos 2 y 3 de este documento.
1.11 Examen ecocardiográfico
Con el aval del Comité de Bioética de la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia
de la Universidad Nacional de Colombia en el Acta 10 del 1º de octubre de 2014, los
individuos a estudiar fueron sometidos a examen ecocardiográfico.
1.11.1 Atrio izquierdo
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 47
A partir de la ventana paraesternal derecha se determina el eje longitudinal y el eje corto
cardiacos. Se obtuvo el diámetro aórtico (Ao), y diámetro atrio izquierdo (AI) en el eje
corto craneal de la ventana paraesternal derecha (ambos en diástole) y de éstos se
calculó el radio entre el atrio izquierdo y la aorta Ai/Ao.
1.11.2 Ventrículo izquierdo
Las imágenes del ventrículo izquierdo son obtenidas ubicando el cursor perpendicular al
septo interventricular y la pared del ventrículo izquierdo a la altura de las cuerdas
tendinosas entre las puntas de las valvas de la válvula mitral y los músculos papilares
ventriculares izquierdos (Boon 2011; Oyama 2004).
En la imagen transversa, en el eje corto, el cursor se ubicó sobre el septo y la pared libre
del ventrículo izquierdo dividiendo la imagen en 2 perfectas mitades izquierda y derecha,
como aparece en la figura 1.4 (Boon 2011).
Del registro en modo M se derivan de las imágenes tomográficas de dos dimensiones y
gráficamente representan el movimiento de la estructura cardiaca. Las medidas de las
dimensiones cardiacas por ecocardiografía en modo M han sido estandarizadas. Para
esas medidas se usa un cursor de modo M que es “dibujado” como una línea recta desde
la posición del transductor en cualquier dirección en el sector en el que necesitamos
registrar el movimiento de la estructura cardiaca (Bonow et al., 2011). En la vista del
tracto de salida paraesternal derecha en eje largo el cursor debe estar posicionado
perpendicular al septo y sobre las puntas de las valvas de la válvula mitral (Boon 2011).
La posición del cursor sobre valvas de la mitral en el modo M produce una imagen con
forma de M. En la vista paraesternal derecha transversa de la válvula mitral el cursor
debe ser puesto perpendicular a las valvas y dividirá la imagen en 2 mitades iguales.
48
1.11.3 Mediciones en modo M ventrículo izquierdo
(ventana paraesternal derecha)
Los siguientes parámetros fueron obtenidos para cada individuo del estudio mediante
ecocardiografía de modo M:
• Diámetro del septo interventricular en sístole y diástole (SIVs y SIVd)
• Pared libre del ventrículo izquierdo en sístole y diástole (PLVIs y PLVId)
• Diámetro del ventrículo izquierdo en sístole y en diástole (vista en eje
paraesternal derecho)
• Volumen sistólico final del ventrículo izquierdo (VSF ml)
• Volumen diastólico final (VDF)
• Volumen sistólico (VS ml)
• Se calcula la fracción de eyección (FE) mediante: [(VDF – VSF) x 100] ÷ VDF
(calculada automáticamente por el ecógrafo una vez las dimensiones son
adquiridas).
• La fracción de acortamiento (% FA) se calcula mediante: [(DVId – DVIs) x 100] ÷
DVId] (Stepien et al., 1998) (calculada automáticamente por el ecógrafo una vez
las dimensiones son adquiridas).
1.11.4 Ventana paraesternal derecha. Tracto de salida del
ventrículo derecho
De acuerdo a lo propuesto en 2006 (figura 1.2) por Schober y Baade se determina el
patrón de flujo de la arteria pulmonar mediante las siguientes variables:
• Velocidad de eyección de la A. Pulmonar:
a) Tiempo de preeyección
b) Tiempo de aceleración (TA)
c) Tiempo de eyección (TE)
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 49
d) Radio TA:TE
Estas variables se obtienen mediante el sistema Doppler de onda pulsada, en tres latidos
sucesivos, con morfología adecuada de flujo de eyección pulmonar, dentro de un ritmo
sinusal.
Figura 1.3: Patrón de flujo de la arteria pulmonar demostrando TA y TE.
Tomado de Schober y Baade, 2006.
1.11.5 Índice de rendimiento miocárdico (IRM)
Se trata de un índice de función miocárdica global que incluye los tiempos de intervalo
sistólico y diastólico. Es también conocido como índice Tei. La medición incluye los
tiempos de eyección (TEVI) ventricular y los periodos isovolumétricos. Los tiempos de
relajación isovolumétrica (TRIV) y contracción isovolumétrica (TCIV) son sumados y
divididos por el tiempo de eyección, como aparece en la figura 1.3. Estos tiempos son
tomados usando la onda pulsada Doppler (Boon 2011). Se obtienen a partir de la vista
apical de 4 y 5 cámaras con los eventos de tiempo llenado ventricular izquierdo y tiempo
de eyección como marco para realizar el cálculo, como se muestra en la figura 1.3.
50
Figura 1.4: Índice Tei. Método de determinación.
Tomado de Boon 2011
Para determinar los momentos exactos de medición de sístole y diástole se utiliza el
comienzo de la onda Q (inicio de contracción isovolumétrica) y área mínima (modo B) o
punto de mayor contracción teniendo como punto de referencia el punto de máxima
contracción del septo interventricular (modo M).
Figura 1.5: Determinación de estructuras en eje corto y largo, ventana paraesternal izquierda
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 51
Tomado de Boon 2011.
1.11.6 Ventana paraesternal izquierda
❖ Velocidad de flujo de entrada por la válvula mitral
Mediante la ventana paraesternal izquierda en examen de 4 cámaras y con el uso de
Doppler pulsado se miden: velocidades de ondas E (Early o temprano) y A (Atrial) de
llenado ventricular. Se usaron los mejores perfiles de flujo con las más altas velocidades
y con las mejores definiciones de los picos de onda E y onda A (Boon 2011) con la
prueba ubicada en el VI inmediatamente por encima de la valvas de la válvula mitral,
dirección del flujo (figura 1.5). En los perros normales se presenta una mayor velocidad
de E comparada con la velocidad de A, y un radio de velocidad E/A mayor a 1 (Oyama
2004).
❖ Ventrículo derecho
• Desde la ventana paraesternal izquierda se realiza el examen ecocardiográfico de
4 y 5 cámaras para obtener:
• Área al final de la sístole y final de la diástole de ventrículo derecho (modo B).
• Excursión de la tricúspide (con el uso de modo M).
Mediante el sistema Doppler se visualizará:
• Presencia o no de regurgitación de la tricúspide (Doppler color). De estar presente
y mediante el sistema de Doppler de onda pulsada o continua se determina la
velocidad de regurgitación en la válvula tricúspide.
Figura 1.6: Vista apical de 4 cámaras desde la ventana paraesternal izquierda
52
Tomado de Boon 2011
Las vistas estándar paraesternales apical derechas de 4 y 5 cámaras usualmente no
alinean el flujo paralelo al haz del sonido Doppler. Esto se rectifica moviendo el
transductor craneal y dorsal en el tórax hasta que la válvula tricúspide sea vista
moviéndose en dirección ascendente.
1.12 Valoración por electrocardiografía
1.12.1 Intervalo QT
En derivación II desde el inicio del QRS (inicio de la deflexión de Q) hasta el punto de
finalización la onda T (Bonow et al., 2011) se determinará el tiempo en milisegundos de
QT (Levine 2013) e incluye el tiempo total de duración de la activación ventricular y la
recuperación -despolarización y repolarización- (Palma Gámiz et al., 2000) y corresponde
en líneas generales a la duración del potencial de acción ventricular (Bonow et al., 2012).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 53
Aunque la estimación exacta del intervalo QT (RR y QTv también) puede ser obtenida en
un (1) solo ciclo cardiaco (Hamlin, 2004), esto ha sido demostrado en un observador muy
bien entrenado. Para este estudio serán tomados 100 ciclos y se determinará el
promedio de QT, QTv y RR a partir de estos 100 datos para cada uno.
1.12.2 Intervalo QT corregido
El intervalo QT corregido (QTc) toma en cuenta la frecuencia cardiaca sabiendo que QT
es inversamente proporcional a la frecuencia cardiaca (Bonow et al., 2011; Levine 2013).
La fórmula de determinación, desarrollada por Van de Water y colaboradores en 1989, de
QTc que se propone usar será:
Van de Water: QTc=QT-0.087(RR-1000) (Van de Water et al., 1989)
1.12.3 Variabilidad de la frecuencia cardiaca (VFC)
Se trata de un método establecido, no invasivo que puede ser utilizado para estudiar el
control autonómico de la frecuencia cardiaca (Akselrod et al., 1981) VFC es el cambio en
duración del ciclo cardiaco que es observado en la base de latido a latido. El patrón
(variabilidad y complejidad estructural) de la VFC refleja las respuestas fisiológicas del
nodo sino atrial (NSA), y ha sido interpretada como marcador del balance entre la
influencia vagal y la simpática en éste (Miller y Zipes 2012).
Existen varios métodos para la determinación de la VFC y el análisis puede hacerse en
segmentos cortos de electrocardiografía (0.5 a 5 minutos), con buena reproducibilidad de
los parámetros de VFC, o en monitoreo de Holter-24 horas (Hautala 2004). En el trazado
de ECG se detectan los complejos QRS y los intervalos normales (conocidos como
normal a normal (NN): es decir, todos los intervalos entre complejos QRS adyacentes
54
provenientes del nodo sinusal) y se detecta la frecuencia cardiaca. Se determinó la media
de los intervalos NN y la diferencia entre los NN más largos y más cortos.
Aunque no hay consenso sobre el método universal para la edición de los datos de los
intervalos R-R, si hay consenso en que los artefactos, los complejos prematuros y los
episodios de taquicardia no sinusal, no deben ser tenidos en cuenta para el análisis
(Electrophysiology 1996). Las mediciones electrocardiográficas básicas que se proponen
para este estudio están registradas en la tabla 1.2. Variaciones de estas medidas se
desarrollan en el capítulo 3.
Tabla 1.2: Mediciones electrocardiográficas, unidades y número de mediciones
Medición electrocardiográfica Derivación Unidades Número de mediciones (QRS)
QT II ms 100
QTc II ms
QTv II SD QT
VFC II SD RR 5-10 m
PQ II ms 100
QRS II ms 100
RR II ms 100
QTc: QT corregido; QTv: Variabilidad de QT; VFC: variabilidad de la frecuencia cardiaca;
SD: desviación estándar; ms: milisegundos
1.12.4 Electrocardiografía dinámica o Holter
Los registros electrocardiográficos continuos representan el tradicional monitoreo Holter
que normalmente graban 2 o 3 canales electrocardiográficos en 24 horas. Para el estudio
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 55
se realizará monitoreo electrocardiográfico dinámico 5 minutos previo al paso de pista,
durante el paso de pista de competencia de Agility y en los 5 minutos después de
terminar el paso.
En sesión independiente a las de ecocardiografía y electrocardiografía y en pista abierta
de Agility se llevó a cabo el monitoreo electrocardiográfico Holter. Fue utilizado el equipo
Smart Holter BI6800 Series de Biomedical Instruments® (BI) y los electrodos fueron
sujetados al individuo de estudio en región torácica mediante arnés. Los electrodos
usados fueron los de monitorización con soporte de espuma 2228 de 3M®. Se llevó a
cabo la lectura posterior del trazado electrocardiográfico.
56
Figura 1.7: Posicionamiento de electrodos para monitoreo Holter
El monitoreo se realizó asociado al paso de pista de Agility o área similar .Se determinó
el ritmo cardiaco y se capturó el trazado electrocardiográfico en tiempo inmediatamente
anterior (3 minutos) y posterior a competencia, en el proceso de recuperación precoz, es
decir: entre los 90 y los 150 segundos después de la competencia (Ponce Vázquez et al.,
1998) y durante máxima velocidad en competencia, que son aproximadamente 180
segundos por perro. Se estableció la presencia o no de anormalidades del ritmo durante
este tiempo para los perros del estudio. Sólo se realizó esta prueba en perros entrenados
de la raza Border Collie durante paso de pista de obstáculos ya que los perros no
entrenados no están en capacidad de pasar una pista de Agility de forma similar y que
sirva como control del estudio.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 57
1.13 Observaciones
Durante el proceso de obtención de datos y análisis se decidió incluir/modificar algunas
variables electrocardiográficas y ecocardiográficas debido a la intención de aprovechar
mejor la información capturada o adaptar el análisis a las dificultades y situaciones que
se presentaron en la fase de toma de datos. Estas adaptaciones están visibles en los
capítulos 2 y 3 de este trabajo. Este estudio no pretendió incluir todas las posibles
mediciones ecocardiográficas y electrocardiográficas que se realizan en perros, pero sí
incluir un amplio número de ellas para obtener una información amplia que genere
conocimiento sobre esta raza asociada a la hipoxia hipobárica y, además, servir como
punto de partida para el estudio de otras variables ecocardiográficas y
electrocardiográficas en perros atletas en la gran altitud moderada.
58
Bibliografía
Adamec, J., & Adamec, R. (2008). ECG holter guide to electrocardiographic
interpretation. New York; London: Springer. Retrieved from
http://www.myilibrary.com?id=195424
Akselrod, S., Gordon, D., Ubel, F. A., Shannon, D. C., Berger, A. C., & Cohen, R. J.
(1981). Power spectrum analysis of heart rate fluctuation: a quantitative probe of beat-to-
beat cardiovascular control. Science (New York, N.Y.), 213(4504), 220–222.
Almeida, M. B., & Araújo, C. G. S. (2003). Effects of aerobic training on heart rate.
Revista Brasileira de Medicina Do Esporte, 9(2), 113–120. https://doi.org/10.1590/S1517-
86922003000200006
Asociación Club Canino Colombiano. (2013). REGLAMENTO NACIONAL DE AGILITY.
Baltzer, W. I., Firshman, A. M., Stang, B., Warnock, J. J., Gorman, E., & McKenzie, E. C.
(2012). The effect of agility exercise on eicosanoid excretion, oxidant status, and plasma
lactate in dogs. BMC Veterinary Research, 8, 249. https://doi.org/10.1186/1746-6148-8-
249
Barbany, J. R. (2002). FISIOLOGÍA DEL EJERCICIO FÍSICO Y DEL ENTRENAMIENTO.
Editorial Paidotribo.
Bavegems, V., Duchateau, L., Sys, S. U., & De Rick, A. (2007). Echocardiographic
reference values in whippets. Veterinary Radiology & Ultrasound: The Official Journal of
the American College of Veterinary Radiology and the International Veterinary Radiology
Association, 48(3), 230–238.
Billman, G. E. (2002). Aerobic exercise conditioning: a nonpharmacological antiarrhythmic
intervention. Journal of Applied Physiology, 92(2), 446–454.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00874.2001
Billman, G. E. (2006). Heart rate response to onset of exercise: evidence for enhanced
cardiac sympathetic activity in animals susceptible to ventricular fibrillation. American
Journal of Physiology - Heart and Circulatory Physiology, 291(1), H429–H435.
https://doi.org/10.1152/ajpheart.00020.2006
Billman, G. E., & Kukielka, M. (2006). Effects of endurance exercise training on heart rate
variability and susceptibility to sudden cardiac death: protection is not due to enhanced
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 59
cardiac vagal regulation. Journal of Applied Physiology, 100(3), 896–906.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01328.2005
Bixby, C. E., Ibe, B. O., Abdallah, M. F., Zhou, W., Hislop, A. A., Longo, L. D., & Raj, J. U.
(2007). Role of platelet-activating factor in pulmonary vascular remodeling associated with
chronic high altitude hypoxia in ovine fetal lambs. American Journal of Physiology - Lung
Cellular and Molecular Physiology, 293(6), L1475–L1482.
https://doi.org/10.1152/ajplung.00089.2007
Bodey, A. R., & Michell, A. R. (1996). Epidemiological study of blood pressure in domestic
dogs. The Journal of Small Animal Practice, 37(3), 116–125.
Bonow, R. O., Mann, D. L., Zipes, D. P., & Libby, P. (2011). Braunwald’s Heart Disease:
A Textbook of Cardiovascular Medicine. Elsevier Health Sciences.
Boon, J. A. (2011). Veterinary Echocardiography. John Wiley & Sons.
Borresen, J., & Lambert, M. I. (2008). Autonomic control of heart rate during and after
exercise : measurements and implications for monitoring training status. Sports Medicine
(Auckland, N.Z.), 38(8), 633–646.
Buda, A. J., Li, Y., Brant, D., Krause, L. C., & Julius, S. (1991). Changes in left ventricular
diastolic filling during the development of left ventricular hypertrophy: observations using
Doppler echocardiography in a unique canine model. American Heart Journal, 121(6 Pt
1), 1759–1767.
Bunn, H. F., & Poyton, R. O. (1996). Oxygen sensing and molecular adaptation to
hypoxia. Physiological Reviews, 76(3), 839–885. Retrieved from
http://physrev.physiology.org/content/76/3/839
Cardete, S. R., Juzado, A. M., & Hernández, M. B. (2005). Adaptaciones
cardiovasculares derivadas de la práctica de “agility” en la especie canina. Canis et Felis,
(77), 53–66. Retrieved from http://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=1416546
Catai, A. M., Chacon-Mikahil, M. P. T., Martinelli, F. S., Forti, V. a. M., Silva, E., Golfetti,
R., … Gallo-Junior, L. (2002). Effects of aerobic exercise training on heart rate variability
during wakefulness and sleep and cardiorespiratory responses of young and middle-aged
healthy men. Brazilian Journal of Medical and Biological Research = Revista Brasileira De
Pesquisas Médicas E Biológicas / Sociedade Brasileira De Biofísica ... [et Al.], 35(6),
741–752.
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J., & Hamlin, R. L. (1994). Athletic heart
syndrome in dogs competing in a long-distance sled race. Journal of Applied Physiology,
76(1), 433–438. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/76/1/433
60
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J. L., & Stepien, R. L. (2000). Effects of
endurance training on standard and signal-averaged electrocardiograms of sled dogs.
American Journal of Veterinary Research, 61(5), 582–588.
Constable, P., Hinchcliff, K., Demma, N., Callahan, M., Dale, B., Fox, K., … Kramer, L.
(1998). Electrocardiographic consequences of a peripatetic lifestyle in gray wolves (Canis
lupus). Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular & Integrative
Physiology, 120(3), 557–563.
Cornell, C. C., Kittleson, M. D., Della Torre, P., Häggström, J., Lombard, C. W., Pedersen,
H. D., … Wey, A. (2004). Allometric scaling of M-mode cardiac measurements in normal
adult dogs. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary
Internal Medicine, 18(3), 311–321.
Corrado, D., Pelliccia, A., Heidbuchel, H., Sharma, S., Link, M., Basso, C., … McKenna,
W. J. (2010). Recommendations for interpretation of 12-lead electrocardiogram in the
athlete. European Heart Journal, 31(2), 243–259.
https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehp473
Czuba, M., Zajac, A., Maszczyk, A., Roczniok, R., Poprzecki, S., Garbaciak, W., & Zajac,
T. (2013). The Effects of High Intensity Interval Training in Normobaric Hypoxia on
Aerobic Capacity in Basketball Players. Journal of Human Kinetics, 39, 103–114.
https://doi.org/10.2478/hukin-2013-0073
della Torre, P. K., Kirby, A. C., Church, D. B., & Malik, R. (2000). Echocardiographic
measurements in greyhounds, whippets and Italian greyhounds--dogs with a similar
conformation but different size. Australian Veterinary Journal, 78(1), 49–55.
Douglas, S. A., Vickery-Clark, L. M., & Ohlstein, E. H. (1993). Endothelin-1 does not
mediate hypoxic vasoconstriction in canine isolated blood vessels: effect of BQ-123.
British Journal of Pharmacology, 108(2), 418–421. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1907978/
Drezner, J. A., & Khan, K. (2008). Sudden cardiac death in young athletes. BMJ : British
Medical Journal, 337(7661), 61–62. https://doi.org/10.1136/bmj.a309
Dumas, J. P., Bardou, M., Goirand, F., & Dumas, M. (1999). Hypoxic pulmonary
vasoconstriction. General Pharmacology: The Vascular System, 33(4), 289–297.
https://doi.org/10.1016/S0306-3623(99)00026-9
Dvorak, H. F. (2002). Vascular Permeability Factor/Vascular Endothelial Growth Factor: A
Critical Cytokine in Tumor Angiogenesis and a Potential Target for Diagnosis and
Therapy. Journal of Clinical Oncology, 20(21), 4368–4380.
https://doi.org/10.1200/JCO.2002.10.088
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 61
Ector, J., Ganame, J., van der Merwe, N., Adriaenssens, B., Pison, L., Willems, R., …
Heidbüchel, H. (2007). Reduced right ventricular ejection fraction in endurance athletes
presenting with ventricular arrhythmias: a quantitative angiographic assessment.
European Heart Journal, 28(3), 345–353. https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehl468
Fagard, R. (2003). Athlete’s heart. Heart, 89(12), 1455–1461. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1767992/
Fossa, A. A., & Zhou, M. (2010). Assessing QT prolongation and electrocardiography
restitution using a beat-to-beat method. Cardiology Journal, 17(3), 230–243.
Fox, P. R., Sisson, D., & Moïse, N. S. (1999). Textbook of Canine and Feline Cardiology:
Principles and Clinical Practice. W.B. Saunders Company.
Fragakis, N., Pagourelias, E. D., Koskinas, K. C., & Vassilikos, V. (2013). Arrhythmias in
Athletes: Evidence-Based Strategies and Challenges for Diagnosis, Management, and
Sports Eligibility. Cardiology in Review, 21(5), 229–238.
https://doi.org/10.1097/CRD.0b013e31827fd9ab
Glaus, T M, Hässig, M., Baumgartner, C., & Reusch, C. E. (2003). Pulmonary
hypertension induced in dogs by hypoxia at different high-altitude levels. Veterinary
Research Communications, 27(8), 661–670.
Glaus, T M, Hauser, K., Hässig, M., Lipp, B., & Reusch, C. E. (2003). Non-invasive
measurement of the cardiovascular effects of chronic hypoxaemia on dogs living at
moderately high altitude. The Veterinary Record, 152(26), 800–803.
Glaus, Tony M, Grenacher, B., Koch, D., Reiner, B., & Gassmann, M. (2004). High
altitude training of dogs results in elevated erythropoietin and endothelin-1 serum levels.
Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology,
138(3), 355–361. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2004.05.008
Glaus, Tony M, Tomsa, K., Hässig, M., & Reusch, C. (2004). Echocardiographic changes
induced by moderate to marked hypobaric hypoxia in dogs. Veterinary Radiology &
Ultrasound: The Official Journal of the American College of Veterinary Radiology and the
International Veterinary Radiology Association, 45(3), 233–237.
Gledhill, N., Cox, D., & Jamnik, R. (1994). Endurance athletes’ stroke volume does not
plateau: major advantage is diastolic function. Medicine and Science in Sports and
Exercise, 26(9), 1116–1121.
González-García, M., Barrero, M., & Maldonado, D. (2004). Exercise Limitation in
Patients With Chronic Obstructive Pulmonary Disease at the Altitude of Bogota (2640 m):
Breathing Pattern and Arterial Gases at Rest and Peak Exercise. Archivos de
62
Bronconeumología ((English Edition)), 40(2), 54–61. https://doi.org/10.1016/S1579-
2129(06)60195-X
Guyton, A. C., Douglas, B. H., Langston, J. B., Richardson, T. Q., & Abernathy, B. (1962).
Instantaneous Increase in Mean Circulatory Pressure and Cardiac Output at Onset of
Muscular Activity. Circulation Research, 11(3), 431–441.
https://doi.org/10.1161/01.RES.11.3.431
Hagberg, J. M., Goldberg, A. P., Lakatta, L., O’Connor, F. C., Becker, L. C., Lakatta, E.
G., & Fleg, J. L. (1998). Expanded blood volumes contribute to the increased
cardiovascular performance of endurance-trained older men. Journal of Applied
Physiology, 85(2), 484–489. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/85/2/484
Hamlin, R L, Olsen, I., Smith, C. R., & Boggs, S. (1967). Clinical relevancy of heart rate in
the dog. Journal of the American Veterinary Medical Association, 151(1), 60–63.
Hamlin, Robert L. (2005). Non-drug-related electrocardiographic features in animal
models in safety pharmacology. Journal of Pharmacological and Toxicological Methods,
52(1), 60–76. https://doi.org/10.1016/j.vascn.2005.04.019
Hamlin, Robert L., Kijtawornrat, A., & Keene, B. W. (2004). How many cardiac cycles
must be measured to permit accurate RR, QT, and QTc estimates in conscious dogs?
Journal of Pharmacological and Toxicological Methods, 50(2), 103–108.
https://doi.org/10.1016/j.vascn.2004.03.013
Hautala, A. (2004). Effect of physical exercise on autonomic regulation of heart rate.
Henjes, C. R., Hungerbühler, S., Bojarski, I. B., Nolte, I., & Wefstaedt, P. (2012).
Comparison of multi-detector row computed tomography with echocardiography for
assessment of left ventricular function in healthy dogs. American Journal of Veterinary
Research, 73(3), 393–403. https://doi.org/10.2460/ajvr.73.3.393
Höpfl, G., Ogunshola, O., & Gassmann, M. (2004). HIFs and tumors—causes and
consequences. American Journal of Physiology - Regulatory, Integrative and
Comparative Physiology, 286(4), R608–R623. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00538.2003
Horton, K. D., Meece, R. W., & Hill, J. C. (2009). Assessment of the Right Ventricle by
Echocardiography: A Primer for Cardiac Sonographers. Journal of the American Society
of Echocardiography, 22(7), 776–792. https://doi.org/10.1016/j.echo.2009.04.027
Hottenrott, K., Hoos, O., & Esperer, H. D. (2006). [Heart rate variability and physical
exercise. Current status]. Herz, 31(6), 544–552. https://doi.org/10.1007/s00059-006-2855-
1
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 63
Hurtado, J. C., Salazar, T., & Peña, M. de la. (2007). Valores Normales de Gases
Arteriales en Bogotá. Umbral Científico, (10), 94–102. Retrieved from
http://www.redalyc.org/resumen.oa?id=30401008
Jouven, X., Empana, J.-P., Schwartz, P. J., Desnos, M., Courbon, D., & Ducimetière, P.
(2005). Heart-Rate Profile during Exercise as a Predictor of Sudden Death. New England
Journal of Medicine, 352(19), 1951–1958. https://doi.org/10.1056/NEJMoa043012
Jurcut, R., Giusca, S., Gerche, A. L., Vasile, S., Ginghina, C., & Voigt, J.-U. (2010). The
echocardiographic assessment of the right ventricle: what to do in 2010? European
Journal of Echocardiography, 11(2), 81–96. https://doi.org/10.1093/ejechocard/jep234
Kannankeril, P. J., & Goldberger, J. J. (2002). Parasympathetic effects on cardiac
electrophysiology during exercise and recovery. American Journal of Physiology. Heart
and Circulatory Physiology, 282(6), H2091-2098.
https://doi.org/10.1152/ajpheart.00825.2001
Kayar, A., Gonul, R., Or, M. E., & Uysal, A. (2006). M-mode echocardiographic
parameters and indices in the normal German shepherd dog. Veterinary Radiology &
Ultrasound: The Official Journal of the American College of Veterinary Radiology and the
International Veterinary Radiology Association, 47(5), 482–486.
Khadour, F. H. (1999). Cardiovascular Nitric Oxide Generation [microform] : Changes with
Exercise Training and Heart Failure. Thesis (Ph.D.)--University of Alberta.
Klabunde, R. E. (2005). Cardiovascular Physiology Concepts. Lippincott Williams &
Wilkins.
Krip, B., Gledhill, N., Jamnik, V., & Warburton, D. (1997). Effect of alterations in blood
volume on cardiac function during maximal exercise. Medicine and Science in Sports and
Exercise, 29(11), 1469–1476.
Kronik, G., Slany, J., & Mösslacher, H. (1979). Comparative value of eight M-mode
echocardiographic formulas for determining left ventricular stroke volume. A correlative
study with thermodilution and left ventricular single-plane cineangiography. Circulation,
60(6), 1308–1316.
Lahiri, M. K., Kannankeril, P. J., & Goldberger, J. J. (2008). Assessment of Autonomic
Function in Cardiovascular Disease: Physiological Basis and Prognostic Implications.
Journal of the American College of Cardiology, 51(18), 1725–1733.
https://doi.org/10.1016/j.jacc.2008.01.038
Lang, R. M., Mor-Avi, V., Sugeng, L., Nieman, P. S., & Sahn, D. J. (2006). Three-
dimensional echocardiography: the benefits of the additional dimension. Journal of the
64
American College of Cardiology, 48(10), 2053–2069.
https://doi.org/10.1016/j.jacc.2006.07.047
Larsson, M. H. M. A., Tako, A. V., Sarraf, A. P., Soares, E. C., Yamaki, F. L., Pereira, G.
G., … Yamato, R. J. (2003). Manual de eletrocardiografia de pequenos animais.
Lauer, M. S., Okin, P. M., Larson, M. G., Evans, J. C., & Levy, D. (1996). Impaired Heart
Rate Response to Graded Exercise Prognostic Implications of Chronotropic
Incompetence in the Framingham Heart Study. Circulation, 93(8), 1520–1526.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.8.1520
Lauer MS, Francis GS, Okin PM, Pashkow FJ, Snader CE, & Marwick TH. (1999).
IMpaired chronotropic response to exercise stress testing as a predictor of mortality.
JAMA, 281(6), 524–529. https://doi.org/10.1001/jama.281.6.524
Leischik, R., Spelsberg, N., Niggemann, H., Dworrak, B., & Tiroch, K. (2014). Exercise-
induced arterial hypertension - an independent factor for hypertrophy and a ticking clock
for cardiac fatigue or atrial fibrillation in athletes? F1000Research, 3, 105.
https://doi.org/10.12688/f1000research.4001.1
Levine, G. N. (2013). Cardiology Secrets. Elsevier Health Sciences.
Lewis, M. J., & Short, A. L. (2010). Exercise and cardiac regulation: what can
electrocardiographic time series tell us? Scandinavian Journal of Medicine & Science in
Sports, 20(6), 794–804. https://doi.org/10.1111/j.1600-0838.2010.01150.x
Lilly, L. S. (2011). Pathophysiology of Heart Disease: A Collaborative Project of Medical
Students and Faculty. Lippincott Williams & Wilkins.
Ling, L. F., & Marwick, T. H. (2012). Echocardiographic Assessment of Right Ventricular
Function: How to Account for Tricuspid Regurgitation and Pulmonary Hypertension.
JACC: Cardiovascular Imaging, 5(7), 747–753. https://doi.org/10.1016/j.jcmg.2011.08.026
Lonsdale, R. A., Labuc, R. H., & Robertson, I. D. (1998). Echocardiographic Parameters
in Training Compared with Non-Training Greyhounds. Veterinary Radiology & Ultrasound,
39(4), 325–330. https://doi.org/10.1111/j.1740-8261.1998.tb01615.x
López, J. H. F., Martínez, P. A. L., & Roncancio, B. O. C. (2006). Parámetros fisiológicos
en caninos pre y post competencia de Agility en Bogotá, Colombia. Revista de Medicina
Veterinaria, 0(12), 57–71. Retrieved from
http://revistas.lasalle.edu.co/index.php/mv/article/view/2053
Maron, B. J. (2010). Contemporary Insights and Strategies for Risk Stratification and
Prevention of Sudden Death in Hypertrophic Cardiomyopathy. Circulation, 121(3), 445–
456. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.109.878579
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 65
Maron, B. J., & Pelliccia, A. (2006). The Heart of Trained Athletes Cardiac Remodeling
and the Risks of Sports, Including Sudden Death. Circulation, 114(15), 1633–1644.
https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.106.613562
Missault, L., Duprez, D., Jordaens, L., de Buyzere, M., Bonny, K., Adang, L., & Clement,
D. (1993). Cardiac anatomy and diastolic filling in professional road cyclists. European
Journal of Applied Physiology and Occupational Physiology, 66(5), 405–408.
Mont, L., Sambola, A., Brugada, J., Vacca, M., Marrugat, J., Elosua, R., … Sanz, G.
(2002). Long-lasting sport practice and lone atrial fibrillation. European Heart Journal,
23(6), 477–482. https://doi.org/10.1053/euhj.2001.2802
Nielsen, K., & Vibe-Petersen, G. (1980). Relationship between QRS-duration (heart
score) and racing performance in trotters. Equine Veterinary Journal, 12(2), 81–84.
Oh, J. K., Appleton, C. P., Hatle, L. K., Nishimura, R. A., Seward, J. B., & Tajik, A. J.
(1997). The noninvasive assessment of left ventricular diastolic function with two-
dimensional and Doppler echocardiography. Journal of the American Society of
Echocardiography: Official Publication of the American Society of Echocardiography,
10(3), 246–270.
O’Leary, D. S., Rossi, N. F., & Churchill, P. C. (1997a). Substantial cardiac
parasympathetic activity exists during heavy dynamic exercise in dogs. American Journal
of Physiology - Heart and Circulatory Physiology, 273(5), H2135–H2140. Retrieved from
http://ajpheart.physiology.org/content/273/5/H2135
O’Leary, D. S., Rossi, N. F., & Churchill, P. C. (1997b). Substantial cardiac
parasympathetic activity exists during heavy dynamic exercise in dogs. The American
Journal of Physiology, 273(5 Pt 2), H2135-2140.
Opie, L. H., & Gersh, B. J. (2013). Drugs for the Heart: Expert Consult - Online and Print.
Elsevier Health Sciences.
Oyama, M. A. (2004). Advances in echocardiography. Veterinary Clinics of North
America: Small Animal Practice, 34(5), 1083–1104.
https://doi.org/10.1016/j.cvsm.2004.05.004
Palma Gámiz, J. L., Arribas Jiménez, A., González Juanatey, J. R., Marín Huerta, E., &
Martín-Ambrosio, E. S. (2000). [Spanish Society of Cardiology practice guidelines on
ambulatory monitoring of electrocardiogram and blood pressure]. Revista española de
cardiología, 53(1), 91–109.
Palmer, B. F. (2010). Physiology and Pathophysiology With Ascent to Altitude: The
American Journal of the Medical Sciences, 1.
https://doi.org/10.1097/MAJ.0b013e3181d3cdbe
66
Papamatheakis, D. G., Vemulakonda, S., Blood, Q., Goyal, R., Rubalcava, M., Vrancken,
K., … Wilson, S. M. (2011). Preservation of Serotonin-Mediated Contractility in Adult
Sheep Pulmonary Arteries Following Long-Term High-Altitude Hypoxia. High Altitude
Medicine & Biology, 12(3), 253–264. https://doi.org/10.1089/ham.2010.1076
Pelliccia, A., & Maron, B. J. (1995). Preparticipation cardiovascular evaluation of the
competitive athlete: Perspectives from the 30-year Italian experience. American Journal of
Cardiology, 75(12), 827–829. Retrieved from http://www.ajconline.org/article/S0002-
9149(99)80421-4/abstract
Pelliccia, A., Maron, B. J., Culasso, F., Paolo, F. M. D., Spataro, A., Biffi, A., … Piovano,
P. (2000). Clinical Significance of Abnormal Electrocardiographic Patterns in Trained
Athletes. Circulation, 102(3), 278–284. https://doi.org/10.1161/01.CIR.102.3.278
Pelliccia, A., Maron, B. J., Spataro, A., Proschan, M. A., & Spirito, P. (1991). The Upper
Limit of Physiologic Cardiac Hypertrophy in Highly Trained Elite Athletes. New England
Journal of Medicine, 324(5), 295–301. https://doi.org/10.1056/NEJM199101313240504
Pigozzi, F., Spataro, A., Fagnani, F., & Maffulli, N. (2003). Preparticipation screening for
the detection of cardiovascular abnormalities that may cause sudden death in competitive
athletes. British Journal of Sports Medicine, 37(1), 4–5.
Pinilla, V., & Cecilia, O. (2014). Exercise and Training at Altitudes: Physiological Effects
and Protocols. Revista Ciencias de La Salud, 12(1), 111–126. Retrieved from
http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S1692-
72732014000100008&lng=en&nrm=iso&tlng=en
Pollard, A. J., & Murdoch, D. R. (2003). The High Altitude Medicine Handbook. Radcliffe
Publishing.
Ponce, J., Alvarez, A., Pascual, F., & Rodríguez, L. P. (1998). Efectos del ejercicio
dinámico máximo sobre electrocardiograma. Motricidad: Revista de Ciencias de La
Actividad Física y Del Deporte, (4), 45–58. Retrieved from
http://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=2278155
Ponce Vázquez, J., Pascual Gómez, F., Alvarez Badillo, A., Dolz Luna, J. F., & Rodríguez
Rodríguez, L. P. (1998). [Cardiac arrhythmias induced by short-time maximal dynamic
exercise (sprint): a study in greyhounds]. Revista española de cardiología, 51(7), 559–
565.
Pyxaras, S. A., Pinamonti, B., Barbati, G., Santangelo, S., Valentincic, M., Cettolo, F., …
Sinagra, G. (2011). Echocardiographic evaluation of systolic and mean pulmonary artery
pressure in the follow-up of patients with pulmonary hypertension. European Journal of
Echocardiography, 12(9), 696–701. https://doi.org/10.1093/ejechocard/jer127
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 67
Rawlins, J., Bhan, A., & Sharma, S. (2009). Left ventricular hypertrophy in athletes.
European Journal of Echocardiography: The Journal of the Working Group on
Echocardiography of the European Society of Cardiology, 10(3), 350–356.
https://doi.org/10.1093/ejechocard/jep017
Rost, R. (1992). The athlete’s heart. Historical perspectives. Cardiology Clinics, 10(2),
197–207.
Rovere, M. T. L., Bersano, C., Gnemmi, M., Specchia, G., & Schwartz, P. J. (2002).
Exercise-Induced Increase in Baroreflex Sensitivity Predicts Improved Prognosis After
Myocardial Infarction. Circulation, 106(8), 945–949.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.0000027565.12764.E1
Rovira, S., Muñoz, A., & Benito, M. (2007). Hematologic and biochemical changes during
canine agility competitions. Veterinary Clinical Pathology, 36(1), 30–35.
https://doi.org/10.1111/j.1939-165X.2007.tb00178.x
Sala-Mercado, J. A., Hammond, R. L., Kim, J.-K., McDonald, P. J., Stephenson, L. W., &
O’Leary, D. S. (2007). Heart failure attenuates muscle metaboreflex control of ventricular
contractility during dynamic exercise. American Journal of Physiology - Heart and
Circulatory Physiology, 292(5), H2159–H2166.
https://doi.org/10.1152/ajpheart.01240.2006
Scharhag, J., Schneider, G., Urhausen, A., Rochette, V., Kramann, B., & Kindermann, W.
(2002). Athlete’s heart: Right and left ventricular mass and function in male endurance
athletes and untrained individuals determined by magnetic resonance imaging. Journal of
the American College of Cardiology, 40(10), 1856–1863. https://doi.org/10.1016/S0735-
1097(02)02478-6
Schober, K. E., & Baade, H. (2006). Doppler echocardiographic prediction of pulmonary
hypertension in West Highland white terriers with chronic pulmonary disease. Journal of
Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary Internal Medicine, 20(4),
912–920.
Schoning, P., Erickson, H., & Milliken, G. A. (1995). Body weight, heart weight, and heart-
to-body weight ratio in greyhounds. American Journal of Veterinary Research, 56(4), 420–
422.
Schwartz, P. J., & Wolf, S. (1978). QT interval prolongation as predictor of sudden death
in patients with myocardial infarction. Circulation, 57(6), 1074–1077.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.57.6.1074
68
Snow, D. H., Harris, R. C., & Stuttard, E. (1988). Changes in haematology and plasma
biochemistry during maximal exercise in greyhounds. The Veterinary Record, 123(19),
487–489.
Steel, J. D., Taylor, R. I., Davis, P. E., Stewart, G. A., & Salmon, P. W. (1976).
Relationships between heart score, heart weight and body weight in Greyhound dogs.
Australian Veterinary Journal, 52(12), 561–564.
Steinvil, A., Chundadze, T., Zeltser, D., Rogowski, O., Halkin, A., Galily, Y., … Viskin, S.
(2011). Mandatory Electrocardiographic Screening of Athletes to Reduce Their Risk for
Sudden Death: Proven Fact or Wishful Thinking? Journal of the American College of
Cardiology, 57(11), 1291–1296. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2010.10.037
Stepien, R. L., Hinchcliff, K. W., Constable, P. D., & Olson, J. (1998). Effect of endurance
training on cardiac morphology in Alaskan sled dogs. Journal of Applied Physiology,
85(4), 1368–1375. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/85/4/1368
Stevenson, E. T., Davy, K. P., & Seals, D. R. (1994). Maximal aerobic capacity and total
blood volume in highly trained middle-aged and older female endurance athletes. Journal
of Applied Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 77(4), 1691–1696.
Sun, X.-G., Hansen, J. E., Ting, H., Chuang, M.-L., Stringer, W. W., Adame, D., &
Wasserman, K. (2000). COmparison of exercise cardiac output by the fick principle using
oxygen and carbon dioxide*. CHEST Journal, 118(3), 631–640.
https://doi.org/10.1378/chest.118.3.631
Task Force of the European Society of Cardiology the North American Society of Pacing
Electrophysiology. (1996). Heart Rate Variability Standards of Measurement,
Physiological Interpretation, and Clinical Use. Circulation, 93(5), 1043–1065.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.5.1043
Teshima, K., Asano, K., Iwanaga, K., Koie, H., Uechi, M., Kato, Y., … Tanaka, S. (2006).
Evaluation of Right Ventricular Tei Index (Index of Myocardial Performance) in Healthy
Dogs and Dogs with Tricuspid Regurgitation. Journal of Veterinary Medical Science,
68(12), 1307–1313.
Tidholm, A., Westling, A. B., Höglund, K., Ljungvall, I., & Häggström, J. (2010).
Comparisons of 3-, 2-dimensional, and M-mode echocardiographical methods for
estimation of left chamber volumes in dogs with and without acquired heart disease.
Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary Internal
Medicine, 24(6), 1414–1420. https://doi.org/10.1111/j.1939-1676.2010.0596.x
Toga, H., Ibe, B. O., & Raj, J. U. (1992). In vitro responses of ovine intrapulmonary
arteries and veins to endothelin-1. The American Journal of Physiology, 263(1 Pt 1), L15-
21.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 69
Turagam, M. K., Velagapudi, P., & Kocheril, A. G. (2012). Atrial Fibrillation in Athletes.
American Journal of Cardiology, 109(2), 296–302.
https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2011.08.041
Uehara, Y., Koga, M., & Takahashi, M. (1995). Determination of cardiac output by
echocardiography. The Journal of Veterinary Medical Science / the Japanese Society of
Veterinary Science, 57(3), 401–407.
Van de Water, A., Verheyen, J., Xhonneux, R., & Reneman, R. S. (1989). An improved
method to correct the QT interval of the electrocardiogram for changes in heart rate.
Journal of Pharmacological Methods, 22(3), 207–217.
Vargas-Pinto, P. A. (2010). Time course of hypoxic-induced changes in pulmonary arterial
pressures in anesthetized dogs exposed to FiO2s of 12% and 10%--a model of vascular
pulmonary hypertension. The Ohio State University. Retrieved from
https://etd.ohiolink.edu/ap/10?0::NO:10:P10_ACCESSION_NUM:osu1280961897
Vázquez, C. (2001). Análisis del ECG en monitorización ambulatoria para el diagnóstico
cardíaco y la predicción de muerte cardíaca súbita. Spain.
Vörös, K., Hetyey, C., Reiczigel, J., & Czirok, G. N. (2009). M-mode and two-dimensional
echocardiographic reference values for three Hungarian dog breeds: Hungarian Vizsla,
Mudi and Hungarian Greyhound. Acta Veterinaria Hungarica, 57(2), 217–227.
https://doi.org/10.1556/AVet.57.2009.2.3
Wang, G.-D., Fan, R.-X., Zhai, W., Liu, F., Wang, L., Zhong, L., … Zhang, Y.-P. (2014).
Genetic Convergence in the Adaptation of Dogs and Humans to the High-Altitude
Environment of the Tibetan Plateau. Genome Biology and Evolution, 6(8), 2122–2128.
https://doi.org/10.1093/gbe/evu162
Wenger, R. H. (2000). Mammalian oxygen sensing, signalling and gene regulation.
Journal of Experimental Biology, 203(8), 1253–1263. Retrieved from
http://jeb.biologists.org/content/203/8/1253
West, John B. (2006). Human responses to extreme altitudes. Integrative and
Comparative Biology, 46(1), 25–34. https://doi.org/10.1093/icb/icj005
West, John Burnard. (2012). Respiratory Physiology: The Essentials. Lippincott Williams
& Wilkins.
Yasuma, F., & Hayano, J.-I. (2000). Impact of acute hypoxia on heart rate and blood
pressure variability in conscious dogs. American Journal of Physiology - Heart and
Circulatory Physiology, 279(5), H2344–H2349. Retrieved from
http://ajpheart.physiology.org/content/279/5/H2344
70
Young, D. B. (2010). Control of Cardiac Output. San Rafael (CA): Morgan & Claypool Life
Sciences. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK54469/
Yuan, J. X.-J., Garcia, J. G. N., Hales, C. A., Rich, S., Archer, S. L., & West, J. B. (2011).
Textbook of Pulmonary Vascular Disease. Springer.
Zehender, M., Meinertz, T., Keul, J., & Just, H. (1990). ECG variants and cardiac
arrhythmias in athletes: Clinical relevance and prognostic importance. American Heart
Journal, 119(6), 1378–1391. https://doi.org/10.1016/S0002-8703(05)80189-9
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 71
Análisis ecocardiográfico en perros Border
Collie entrenados en Agility en la gran altitud
moderada
RESUMEN
El objetivo del estudio fue conocer el efecto en reposo en algunas variables
ecocardiográficas, en perros Border Collie, machos y hembras, entrenados y
competidores, en la disciplina deportiva submáxima denominada Agility en gran
altitud moderada (2600 metros sobre el nivel del mar-msnm). Se evaluaron 21 perros
(grupo atletas, 13 machos y 8 hembras, 3.7 ± 0.9 años de edad), pertenecientes a
diferentes equipos de “Agility” de la ciudad de Bogotá D.C., Colombia y 21 perros
Border Collie no practicantes de actividades deportivas (grupo no atletas, 8 machos y
13 hembras, 3.1 ± 1 años de edad), habitantes de la misma ciudad. Los perros fueron
sometidos a examen clínico general previo para descartar enfermedades sistémicas.
Se realizaron mediciones ecocardiográficas estándar en 2 dimensiones, modo M y
Doppler y los resultados fueron comparados entre machos y hembras de los grupos
atletas y no atletas. Se evidenciaron valores significativamente diferentes (con
respecto a hembras y machos no atletas), explicadas a partir de su entrenamiento
físico, en mediciones estándar de la estructura atrial y ventricular izquierda, así como
en mediciones Doppler temporales y de flujos de ambos ventrículos. Las diferencias
ecocardiográficas entre perros Border Collie entrenados en Agility y perros de la
misma raza no entrenados son consecuencia del entrenamiento físico. La gran altitud
moderada estaría modificando los perfiles de flujo de eyección pulmonar entre los
grupos.
72
2.1 Introducción
La remodelación cardiaca en individuos atletas se ha reportado en el humano en
diferentes estudios y ha sido asociada a la actividad realizada por el sujeto entrenado,
durante un tiempo prolongado y en forma estructurada (Barbier et al., 2006; George et
al., 1991; Shave et al., 2017), considerándose como una respuesta adaptativa a la
exigencia física a la que se le somete (Ghorayeb et al., 2005). En humanos se ha podido
demostrar que el aumento de la masa ventricular izquierda está relacionada con el
tiempo de entrenamiento en determinadas actividades de alto rendimiento, ya que en
fases agudas de este entrenamiento el crecimiento ventricular es debido al aumento de la
cámara y en fases crónicas es debido a engrosamiento de paredes (Weiner et al., 2015).
Así mismo se ha podido demostrar en humanos que la disciplina deportiva condiciona la
forma como se desarrolla la remodelación miocárdica (Castanheira et al., 2017), algo que
también se ha demostrado en equinos (Gehlen et al., 2007).
Los cambios morfológicos asociados al entrenamiento físico crónico en caninos se
evidenciaron en el incremento de la pared ventricular izquierda en telediástole y en la
masa ventricular izquierda estimada (Wyatt y Mitchell 1974) en 8 perros sometidos a
entrenamiento en cinta de trote. También en el aumento del grosor del septo
interventricular y pared libre del ventrículo izquierdo con aumento diametral de la cavidad
ventricular izquierda en perros de trineo de Alaska (Stepien et al., 1998), los cuales son
entrenados y usados en actividades de fondo con predominio aerobio. En perros
Greyhound (Lonsdale et al., 1998) se reportó aumento del grosor de pared libre izquierdo
y septo interventricular en sístole; estos perros son usados en prácticas de alta velocidad
con predominio anaerobio. En ninguna de las referencias anteriores se reportaron
anormalidades sistólicas en el ventrículo izquierdo asociadas a estas actividades.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 73
A pesar de estos datos, es insuficiente la información que se encuentra en la literatura a
cerca de la remodelación cardiaca en perros atletas y no hay estudios comparativos entre
entrenamiento de curso agudo y crónico (Shave et al., 2017).
Por otra parte, los estudios realizados en caninos expuestos a la hipoxia hipobárica han
generado resultados diversos en las respuestas vasculares por lo que la falta de
consenso es motivo importante de discusión (Tucker y Rhodes, 2001). Es así como el
perfil de flujo pulmonar y la función sistólica/diastólica entre perros ubicados en 3500,
2300 y 700-900 metros sobre el nivel del mar (m.s.n.m.) evidenciaron una importante
superposición de resultados entre grupos (Glaus et al., 2004) pero con una significativa
diferencia del estimado de la presión sistólica pulmonar mediante Bernoulli modificado
entre los 2300 y los 700-900 m.s.n.m. (Glaus et al., 2003). Diferencias significativas
también han sido halladas en Beagles ubicados en los 3100 m.s.n.m respecto a sus
controles (Grover et al., 1988) y que muestran la importante respuesta de la especie
canina a la gran altitud moderada en su presión arterial pulmonar. Así mismo, otros
estudios en altitudes mayores han demostrado que la presión arterial pulmonar es mayor
en animales aclimatados en gran altitud con respecto a sus controles (Scheel, et al.,
1990).
La raza Border Collie es una de las razas más populares y es la más frecuentemente
usada en Colombia para las actividades de Agility. El entrenamiento de estos perros se
lleva a cabo con protocolo de intervalos y actividades principalmente aeróbicas durante el
mismo. La competencia de Agility se desarrolla como una práctica de alta velocidad en
las que también se incluyen saltos, es decir, procesos principalmente anaeróbicos
(Barbier et al., 2006).
Para el año 2014 cerca del 80% de los perros pertenecientes a los clubes de Agility de
Bogotá D.C. y la Sabana de Bogotá eran de esta raza la cual ya ha sido objeto de
estudio ecocardiográfico en individuos sanos, no entrenados en actividades deportivas
74
específicas y con presión atmosférica similar a la del nivel del mar (Jacobson et al.,
2013); En este estudio ya se identificaron algunas diferencias ecocardiográficas entre el
Border Collie y 69 perros de diferentes razas, algo que no es sorpresivo si se tiene en
cuenta que en diversos estudios ecocardiográficos realizados en diferentes razas caninas
se han evidenciado desemejanzas de especie (Bavegems et al., 2007; Cornell et al.,
2004; Muzzi et al., 2006).
El propósito de este estudio fue determinar, mediante evaluación ecocardiográfica, el
efecto de la práctica deportiva Agility dentro de un plan de entrenamiento crónico, en los
2600 m.s.n.m., sobre la estructura cardiaca de perros Border Collie y compararlo con
perros de la misma raza sin práctica deportiva regular.
2.2 Materiales y métodos
El estudio fue aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Medicina Veterinaria
y de Zootecnia de la Universidad Nacional de Colombia (Acta 10 del 1 de octubre de
2014). Se realizó un estudio transversal descriptivo en la ciudad de Bogotá DC y
(ciudades aledañas), Colombia. Esta región está ubicada a 2640 msnm, con presión
atmosférica de 560 mmHg y presión de O2 de 117.6 mmHg.
A la convocatoria fueron aceptados en preselección un total de 47 perros Border Collie
de los cuáles fueron excluidos 2 por agresividad, 2 por ser Border Collie de la línea de
belleza y uno por presentar enfermedad sistémica reciente.
Se trabajó con un total de 42 animales de la raza Border Collie de línea inglesa. El primer
grupo estuvo compuesto por Veintiuno (21) perros practicantes de la disciplina deportiva
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 75
Agility, 13 machos y 8 hembras, participantes del circuito local de competencias,
homologados por la Asociación Club Canino Colombiano en los grados 2 y 3
(Certificación oficial de competencia/campeón nacional). Estos perros estuvieron en
entrenamiento durante al menos los dos años previos al examen ecocardiográfico y
tuvieron un promedio de edad de 3.7 ± 0.9 años de edad.
El segundo grupo de perros (n=21) estuvo compuesto de perros de la raza Border Collie
de la línea inglesa, 8 machos y 13 hembras, con edad promedio de 3.1 ± 1 años y que no
hacían parte de actividades deportivas regulares de ninguna naturaleza.
El entrenamiento del grupo de perros atletas se realizaba de 2 a 3 veces por semana y
mínimo 11 meses al año, con tiempos promedio de entrenamiento por sesión de 100
minutos. Esto incluía calentamiento de 10 a 20 minutos, velocidades altas combinadas
con ejercicio de salto y estación intercalados con trote libre (protocolo de intervalos). El
circuito local de competencias incluye aproximadamente 45 competencias por año, las
cuales se disputan generalmente los días sábados y domingos.
Todos los perros fueron sometidos a examen clínico general previo al examen
ecocardiográfico.
2.2.1 Examen ecocardiográfico
Cada individuo fue ubicado, de forma no sedada, consecutivamente en decúbito lateral
derecho e izquierdo sobre mesa de ecocardiografía ubicada esta última en mesa de
examen. Se realizó restricción física suave, en cuarto tranquilo, aislado de ruidos, en
horas con luz sol y en presencia del propietario.
76
Los estudios ecocardiográficos fueron realizados mediante ecógrafo General Electric
Vivid E y transductor fased array de 2-4 Mhz. Para las mediciones en modo M, 2D y
Doppler fue realizada la captura electrocardiográfica simultánea en derivación II y fueron
medidos 3 ciclos representativos para cada variable ecocardiográfica.
Los siguientes parámetros fueron tomados en modo 2D: diámetro aórtico (Ao), diámetro
atrio izquierdo (AI) en el eje corto craneal de la ventana paraesternal derecha (ambos en
diástole) y de los que fue calculado el radio entre el atrio izquierdo y la aorta Ai/Ao; en el
ventrículo derecho, el área diastólica y sistólica (AD y AS) mediante la proyección apical
de 4 cámaras en la ventana paraesternal izquierda, de los que fue calculada el área de
acortamiento fraccional (FAC).
Los parámetros tomados en modo M fueron septo interventricular en diástole y sístole
(IVSd y IVSs respectivamente), cámara ventricular izquierda en diástole y sístole (LVIDd
y LVIDs), pared ventricular izquierda en diástole y sístole (LVPWd y LVPWs), de los
cuales se calculan los siguientes parámetros: volumen diastólico y sistólico finales (EDV
y ESV), fracción de acortamiento (SF) y fracción de eyección (EF). Todos los cálculos
anteriores son realizados por el software del equipo de ecocardiografía mediante
fórmulas de Teichholz (Boon, 2011). Además de lo anterior, del ventrículo derecho y en
proyección apical fue tomado el movimiento sistólico del plano del anillo tricúspideo
(TAPSE).
Los siguientes parámetros fueron tomados en modo Doppler en onda pulsada (PW):
Velocidad mitral de la onda E y la onda A (se calculó el radio E/A), velocidad máxima de
eyección pulmonar, tiempo de preeyección pulmonar, tiempo de aceleración y tiempo
total de eyección pulmonar (AT y ET), calculando de los dos últimos el radio AT:ET. A
partir de la proyección apical de 5 cámaras se tomó el tiempo de cierre-apertura mitral y
el tiempo de eyección del ventrículo izquierdo (LVET). Se calculó el índice TEI según lo
recomendado (Teshima et al., 2006).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 77
Los valores de IVSd,IVSs, LVIDd, LVIDs,LVWd, LVWs y Ai fueron normalizados por el
peso corporal de cada uno de los perros integrantes del estudio según lo recomendado
(Cornell et al., 2004). Se calculó el radio del grosor de pared/radio interno h:R=
mwtd/(LVIDd)/2 donde mwtd= (IVSd + LVWd)/2 (Fagard et al., 1984).
2.3 Análisis estadístico
La comprobación de la distribución normal de los datos se realizó mediante el test de
Shapiro-Wilk y la homogeneidad de varianzas mediante el test de Brown y Forsythe. Las
variables que no cumplieron con el supuesto de homogeneidad de varianzas fueron
sometidas a transformación logarítmica. Para la comparación de las variables
ecocardiográficas del modelo completamente al azar con estructura factorial se usó un
análisis de varianza (ANAVA) de diseño factorial tomando como variables de tratamiento
la historia de actividad deportiva y el género. Se evaluó la correlación entre las variables
del estudio y el peso corporal de los individuos mediante el coeficiente de correlación de
Pearson. La correlación entre género y las variables estructurales normalizadas AIn, Ao,
IVSdn, IVSsn, LVIDdn, LVIDsn, LVWdn y LVWsn fue llevada a cabo mediante el rango
de correlación de Spearman. Los valores descriptivos del estudio son presentados en
media y desviación estándar. El valor de p<0.05 fue considerado significativo para todo el
estudio. Se utilizó el paquete estadístico Statistix 9®.
2.4 Resultados
Los supuestos del modelo en cuanto a normalidad del error y homogeneidad de
varianzas fueron cumplidos.
En mediciones realizadas o calculadas a partir del modo M, se evidenciaron valores
significativamente superiores (con respecto a hembras y machos no atletas), explicadas
a partir de su actividad atlética en Agility, en IVSD (p= 0.0002), IVSS (p= 0.0003), LVIDd
78
(p= 0.0290), LVWd (p= 0.0001), LVWs (p= 0.0106), EDV (p= 0.0459) y ESV (p= 0.0173).
En modo 2D en AI (p=0.0087) y Ai/Ao (p= 0.0103) y con diferencias estadísticas leves en
Ao (p= 0.047). Los valores del área diastólica del ventrículo derecho (AD) fueron
superiores en los individuos atletas en el límite de la significancia estadística (p= 0,0610).
En las mediciones Doppler en ventrículo derecho, los perros atletas mostraron medidas
superiores en el tiempo de aceleración pulmonar AT (p= 0.0142) y tiempo de eyección
TE (p= 0.0024). En ventrículo izquierdo se encontraron significativamente superiores las
mediciones del tiempo de eyección del ventrículo izquierdo (LVET) (p= 0.0146) y más
bajos los de índice TEI (p= 0,0036) en atletas.
No se encontraron diferencias entre los grupos en las mediciones en ventrículo izquierdo
en LVIDs, h:R, EF, SF, Vel E, Vel A y radio E/A transmitrales ni en velocidad de eyección
aórtica. Tampoco en ventrículo derecho en tiempo de preeyección pulmonar, TA:TE, área
sistólica, TAPSE y FAC.
En cuanto a los datos normalizados el grupo de perros atletas evidenciaron medidas
superiores en Ain (p= 0.006), IVSDn (p= ˂0.0001), IVSsn (p=0.0156), LVIDdn (p= 0.0019),
LVWdn (p= <0.0001), LVWsn (p= 0.0024). No se encontraron diferencias entre los grupos
en LVIDsn. La tabla 2.1 muestra valores descriptivos y señala diferencias estadísticas,
entre género y actividad, de las mediciones más representativas del estudio.
No se encontró correlación significativa entre los valores de AIn, Ao, IVSdn, IVSsn,
LVIDdn, LVIDsn, LVWdn y LVWsn y género, así como tampoco la hubo entre las
variables del estudio y el peso de los individuos involucrados en el mismo.
La tabla 2.2 muestra los valores en modo B y M de la estructura atrial y ventricular
izquierda normalizados, entre atletas y no atletas. La tabla 2.3 muestra datos de atrio y
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 79
ventrículo izquierdo no normalizados y de ventrículo derecho entre atletas y no atletas. La
tabla n°4 muestra valores de ecocardiografía Doppler entre atletas y no atletas.
Tabla 2.1: Comparativo por actividad y sexo de medidas en modo M, B y Doppler representativas
del estudio
Atl macho Atl hemb Noatl mach Noatl hemb
Ain* 0.90-1.06 0.87 – 1.03 0.72 – 0.94 0.73 – 0.88 95% C.I.
0.98 0.95 0.83 0.80 Media
0.12 0.09 0.13 0.12 SD
0.73 - 1.19 0.74 – 1.03 0.70 – 1.11 0.62 – 1.02 Rango
Ai/Ao* 1.20 – 1.39 1.12 – 1.37 1.10 – 1.27 1.03 – 1.20 95% C.I.
1.29 1.25 1.19 1.11 Media
0.153 0.14 0.10 0.13 SD
1.09 – 1.66 1 - 1.47 1.10 – 1.38 0.84 – 1.33 Rango
IVSdn*** 0.46 – 0.54 0.43 – 0.52 0.40 – 0.43 0.40 – 0.43 95% C.I.
0.50 0.48 0.42 0.42 Media
0.06 0.05 0.01 0.02 SD
0.41 – 0.62 0.39 – 0.55 0.39 – 0.44 0.39 – 0.48 Rango
LVIdn** 1.64 – 1.81 1.50 – 1.80 1.39 – 1.65 1.40 – 1.62 95% C.I.
1.73 1.65 1.52 1.51 Media
0.13 0.36 0.15 0.18 SD
1.50 – 1.98 1.33 – 1.89 1.34 – 1.75 1.10 – 1.80 Rango
LVWdn*** 0.45 – 0.52 0.44 – 0.54 0.39 – 0.42 0.41 – 0.44 95% C.I.
0.48 0.49 0.41 0.43 Media
0.05 0.05 0.01 0.02 SD
0.42 – 0.63 0.40 – 0.60 0.38 – 0.42 0.40 – 0.47 Rango
80
LVET* 185.69 -200.39 178.53 – 215.51 172.93 – 189.44 177.52 – 193.52 95% C.I.
193.04 197.17 181.19 185.52 Media
12.15 21.93 9.87 13.23 SD
171.37 – 208.50 171.30 – 234.60 159.70 – 193.01 161.37 – 213.62 Rango
TEI index** 0.38-0.41 0.35 – 0.41 0.42 – 0.47 0.40 – 0.45 95% C.I.
0.39 0.38 0.45 0.42 Media
0.03 0.03 0.03 0.02 SD
0.35 – 0.45 0.32 – 0.43 0.40 – 0.49 0.37 – 0.46 Rango
AT* 95.45 – 116.94 88.40 – 113.79 79.02 – 106.51 83.89 – 96.19 95% C.I.
106.19 101.10 92.76 90.04 Media
17.77 15.78 16.44 10.17 SD
76.40 – 129.80 84.80 – 120.0 74.87 – 120.0 74.81 – 111.60 Rango
ET** 225.15 – 269.92 207.32 – 243.59 169.59 – 239.18 190.65- 216.58 95% C.I.
247.53 225.45 204.39 203.62 Media
37.04 21.69 41.61 21.45 SD
191.35 – 306.10 192.90 – 264.50 151.41 – 270.0 164.70 – 239.50 Rango
AT/ET (NS) 0.38 – 0.48 0.40 – 0.47 0.42 – 0.48 0.40 – 0.47 95% C.I.
0.43 0.44 0.45 0.44 Media
0.07 0.04 0.03 0.06 SD
0.28 – 0.55 0.39 – 0.50 0.40 -0.49 0.35 – 0.55 Rango
Atl Macho: atleta macho; Atl Hemb: Atleta hembra; Noatl Mach y Noatl Hemb: macho y hembra no
atleta, respectivamente. Diferencia estadística: (NS) no significativa, * p<0.05, **p<0.01,
***p<0.001.
2.5 Discusión
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 81
El objetivo de este estudio fue el de establecer algunos de los valores ecocardiográficos,
usados en clínica, en perros atletas entrenados en Agility en los 2600 m.s.n.m. para lo
que fueron utilizados perros machos y hembras de la raza Border Collie con estas
características. Para contrastar los resultados fue utilizado un grupo de perros, machos y
hembras de la misma raza y habitantes también de la gran altitud moderada, que no
practicó durante su vida ninguna disciplina deportiva regular.
La ecocardiografía en la especie canina ha demostrado en diversos estudios las
importantes diferencias en medidas que hay entre razas (Bavegems et al., 2007;
Cunningham et al., 2000; Jacobson et al., 2013; Lonsdale et al., 1998; Muzzi et al., 2006;
Snyder et al., 1995), según características morfológicas y tamaño, evidenciando también
diferencias entre individuos de la misma raza (Morrison et al.,1992). Estos estudios y
varios más no referenciados han demostrado que en el momento del diagnóstico
ecocardiográfico en caninos es muy importante tener en cuenta la raza del individuo, así
como su tamaño y el tipo, intensidad y frecuencia de actividad física que realiza a diario y
el género en algunas razas (Lonsdale et al., 1998).
Existe un importante número de estudios sobre la remodelación cardiaca asociada a
ejercicio en humanos, equinos y un número bastante menor, pero con importantes
conclusiones, en perros atletas (Constable et al., 1994; Lonsdale et al., 1998; Stepien
et al., 1998; Wyatt y Mitchell, 1974). Sin embargo, no habían sido estudiadas las
consecuencias cardiovasculares mediante ecocardiografía en perros sometidos a
entrenamiento y competencia en Agility en la gran altitud moderada.
Algunos reportes han mostrado las diferencias cardiovasculares de perros en diferentes
altitudes (Glaus et al., 2003; Glaus et al., 2004) en los que se han evidenciado diferencias
en los perfiles de presión arterial sistólica pulmonar, tiempo de aceleración de eyección
pulmonar y en los flujos transmitrales mediante evaluación ecocardiográfica cuando se
82
comparan entre perros, sin entrenamiento físico regular, en los 900, 2300 y 3500 metros
sobre el nivel del mar.
Tabla 2.2: Descriptivo de los resultados (en unidades normalizadas por peso corporal) de las
mediciones en modo 2D y M entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnm.
Grupo 95% CI Media/DE
Percentil
25 75
AIn Atletas 0.92–1.02 0.97 / 0.11 0,91 0.71
No Atletas 0.75-0.87 0.81 / 0.12 1.03 0.92
IVSdn Atletas 0.46-0.41 0.49 / 0.05 0.43 0.53
No Atletas 0.41-0.43 0.41 / 0.02 0.39 0.43
IVSsn Atletas 0.46-0.52 0.68 / 0.08 0.62 0.76
No Atletas 0.41-0.43 0.55 / 0.08 0.51 0.60
LVIDdn Atletas 1.63-1.77 1.70 / 0.15 1.61 1.83
No Atletas 1.44-1.59 1.51 / 0.16 1.39 1.62
LVIDsn Atletas 0.95-1.13 1.04 / 0.19 0.98 1.20
No Atletas 0.88-1.02 0.95 / 0.15 0.87 1.02
LVPWdn Atletas 0.46-0.51 0.49 /0.05 0.45 0.52
No Atletas 0.41-0.43 0.42 / 0.02 0.40 0.43
LVPWsn Atletas 0.57-0.65 0.61 / 0.08 0.54 0.69
No Atletas 0.51-0.56 0.53 / 0.05 0.48 0.56
AI: atrio izquierdo; IVSd: septo interventricular en diástole; IVSs: septo interventricular en sístole;
LVIDd: diámetro interno del ventrículo izquierdo en diástole; LVIDs: diámetro interno del ventrículo
izquierdo en sístole; LVPWd: pared posterior del ventrículo izquierdo en diástole; LVPWs: pared
posterior del ventrículo izquierdo en sístole. La letra n denota normalización de los datos según
peso.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 83
El presente estudio expone diferencias significativas en algunas de las mediciones
ecocardiográficas (estructurales y de flujos) entre perros Border Collie, machos y
hembras, de la línea inglesa, habitantes de los 2600 m.s.n.m. y con
entrenamiento/competencia regular en la práctica deportiva denominada Agility y perros
Border Collie machos y hembras de la misma línea genética, edades y pesos similares,
presión atmosférica igual, pero sin entrenamiento alguno en actividades deportivas. Si
bien el grupo de perros atletas no correspondió a una población controlada en cuanto a
su entrenamiento físico diario (la dosis no es exactamente la misma), los perros de la
selección Colombia de Agility tienen protocolos muy similares de entrenamiento en
cuanto a inicio de actividades, duración, intensidad y tienen el mismo número de
competencias por año. Por otro lado, los perros no atletas no realizaban actividades
deportivas y su actividad física se limitó a paseos con su propietario, de cerca de 15
minutos al día, para caminatas cortas y trotes cortos.
Figura 2.1. Comparativo de los resultados en mm. de IVSd u.n. y LVWd u.n. (datos normalizados)
entre perros atletas y no atletas. IVSd: septo interventricular en diástole, LVWd: pared libre del
ventrículo izquierdo (p= ˂0.0001 y <0.0001 respectivamente)
84
2.5.1 Estructura cardiaca izquierda
En este estudio el ventrículo izquierdo de los perros Border Collie entrenados en Agility
presentó valores significativamente superiores (con promedios de incremento de 9% en
LVIDd (fig. 2.3), y valores de 14.45 y 13 % superiores para IVSd y LVWd (fig.2.1),
respectivamente), comparados con los perros no entrenados. Esto anterior mostrando un
incremento que es proporcional y ligeramente superior en las paredes ventriculares con
respecto al aumento de la cámara ventricular, sugiriendo una remodelación ventricular
asociada a una sobrecarga de volumen propia de una actividad isotónica, pero sin un
crecimiento proporcional de la cámara ventricular izquierda con respecto al septo y la
pared libre (posterior) ventriculares. Este hallazgo es de cierta forma similar al
encontrado en perros de trineo de Alaska sometidos a entrenamiento (Stepien et al.,
1998) y al hallado en ciclistas profesionales (Fagard et al., 1984; Missault et al., 1993) en
los que se ha concluido que la remodelación cardiaca obedece a un incremento de la
demanda aeróbica asociada al ejercicio que incluye miembros superiores e inferiores
(similar a los cuadrúpedos) (Hoffman et al., 1996) y estaría asociada a un resultado de la
combinación entre ejercicio isotónico e isométrico. En nuestros perros las diferencias
porcentuales entre las estructuras mencionadas (IVSd, LVIDd y LVWd) son mucho
menores a las encontradas en perros de trineo y en ciclistas y se asemejan mucho más a
lo observado de forma regular en el ejercicio isotónico crónico (Shave et al., 2017).
La remodelación cardiaca ha mostrado ser dependiente de la actividad deportiva, así
como de las variaciones internas que en entrenamiento pueda tener esa actividad. Así
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 85
mismo existen 3 grandes determinantes de la remodelación muscular cardiaca asociada
a ejercicio crónico que son factores genéticos, hemodinámicos y neurohumorales que
serán los encargados de generar los eventos hipertróficos y/o dilatatatorios cardiacos
asociados al tipo, intensidad y tiempo de entrenamiento (Barbier et al., 2006). Este
estudio no incluyó valoraciones genéticas o neurohumorales de los individuos y la
valoración hemodinámica estuvo representada únicamente en las variables
ecocardiográficas incluidas.
El ejercicio, dividido de forma general en ejercicio de resistencia y de fuerza, suele ser
una combinación de estas dos modalidades en atletas humanos y por lo tanto la
remodelación ventricular será consecuencia de esa sumatoria. Ahora bien, esta no es
una división excluyente ya que en las dos modalidades va a presentarse un determinado
aumento de volumen circulante y uno de presión arterial durante el desarrollo de la
actividad (Fagard, 2003). En los perros del presente estudio el entrenamiento es de
componente isotónico, de resistencia, con componentes de alta velocidad que estarían
llevando a una remodelación de tipo hipertrófico excéntrico. Los resultados en el radio
h:R, sin diferencias significativas entre grupos, contribuyen a afianzar esta conclusión ya
que la remodelación de la estructura ventricular y septal no se diferenció
significativamente de la remodelación cavitaria ventricular. Se desconocen las
fluctuaciones en presión arterial que se presentan durante el entrenamiento y la
competencia de Agility y la importancia que tenga ésta en el tipo de remodelación. Así
mismo se desconoce el grado de respuesta, a partir de variaciones genéticas y
moléculas prohipertróficas asociadas, que puedan hacer variar el grado de remodelación
miocárdica entre los individuos de este estudio tal como se ha estudiado en algunos
atletas humanos (Carré 2003).
Figura 2.2: Ventana paraesternal derecha, eje corto del ventrículo izquierdo y modo M para
medición de valores de tamaño y función cardiaca. Individuo atleta.
86
Figura 2.3: Comparativo de los resultados de LVIDd u.n. y AI u.n. (datos normalizados) entre
perros atletas y no atletas. LVIDd: diámetro interno del ventrículo izquierdo en diástole, AI: atrio
izquierdo. (p=0.0019 y 0.006 respectivamente)
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 87
De igual manera, el aumento del retorno al ventrículo izquierdo y por lo tanto de la
precarga ventricular se ve también expresada en un incremento, con diferencia
significativa en los valores de volumen diastólico final (EDV) y volumen sistólico final
(ESV) que fueron encontrados como superiores en los perros atletas de este estudio.
Este tipo de hallazgos ha sido reportado en atletas humanos (Blomqvist y Saltin, 1983;
Gilbert et al., 1977) y caninos de trineo en entrenamiento de resistencia (Stepien et al.,
1998) y se ha asociado al aumento en el volumen sanguíneo circulatorio debido a la
mayor demanda del tejido muscular en actividad. En perros Beagle se ha reportado un
aumento de hasta un 30% en el volumen sanguíneo circulante con apenas 6 semanas de
entrenamiento aeróbico (Mackintosh et al., 1983) que genera esta remodelación y
cambios de volumen intracavitarios cardiacos en el entrenamiento crónico.
En cuanto a la función sistólica ventricular izquierda, medida en este estudio a partir de la
fracción de acortamiento (SF) y fracción de eyección se portaron de forma similar, sin
diferencias significativas, entre los grupos. Este último hallazgo es consistente con
diferentes reportes realizados en atletas humanos en reposo (Fagard 1996; Fagard 2003)
y en perros de trineo de Alaska (Stepien et al., 1998) después de 5 meses de
entrenamiento, pero no en perros Greyhound donde se encontró un aumento en la SF en
88
los perros entrenados (Lonsdale et al., 1998). Esta información, incluyendo la
desprendida de nuestros datos, confirma una función sistólica ventricular izquierda
normal en perros atletas, similar a atletas humanos (Barbier et al., 2006), teniendo en
consideración las limitaciones que estas mediciones tienen para el diagnóstico de la
función contráctil y su dependencia de la pre/poscarga y de la frecuencia cardiaca.
Los resultados del tamaño de AI y Ao en los perros Border Collie de este estudio, no
entrenados son similares a los reportados por Jacobson y colaboradores en 2013. Los
valores de Ao mostraron diferencias significativas marginales entre los grupos del modelo
debido a un valor promedio superior en machos atletas. A los datos anteriores se debe
sumar el mayor tamaño (15% en promedio) del atrio izquierdo y del radio Ai/Ao en perros
atletas, que también está relacionado con la práctica de ejercicio isotónico y aumento de
la precarga y que es (en el caso del AI) superior al hallado en perros de trineo de Alaska
(Stepien et al., 1998). En humanos se han reportado crecimientos cercanos al 25% en 4
meses y 50% en 8 meses en practicantes de fútbol de élite. En los perros de este estudio
el incremento porcentual en el AI es ligeramente superior al LVIDd y similar a los
incrementos en IVSd y LVWd. No se encontró relación entre este hallazgo y presencia de
insuficiencia valvular mitral en los perros entrenados.
Al realizar la normalización de los datos de atrio y ventrículo izquierdo estos se
comportaron de forma similar a los datos crudos, es decir, se encontraron diferencias
significativas en todas las mediciones excepto en LVIDs y LVIDsn.
2.5.2 Función diastólica ventricular izquierda
Los resultados obtenidos de la función diastólica mediante la medición de las ondas
transmitrales E, A y radio E:A se comportaron de forma similar en los grupos de perros,
no encontrándose diferencias significativas entre ellos. Los valores de la onda de llenado
ventricular temprana, onda E, fueron muy similares a los encontrados en la raza Border
Collie en el estudio de Jacobson y colaboradores del 2013 e inferiores a los encontrados
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 89
en Whippets (una raza que también posee características atléticas) en el estudio de
Bavegems del 2007.
En humanos atletas se ha reportado un comportamiento similar al encontrado en el
presente estudio, en una revisión de diferentes técnicas de diagnóstico de la función
cardiovascular entre atletas y no atletas (Fagard 2003) y entre no atletas y futbolistas,
corredores y ciclistas en los que solo se encontraron diferencias significativas en el radio
E:A entre ciclistas y controles (Moro et al., 2013). Por otra parte, se ha reportado una
aparente mejoría en la función diastólica con aumento del radio E/A en atletas de
resistencia (Pavlik et al., 1999) aunque se describe como poco usual y también en un
estudio prospectivo longitudinal entre futbolistas no entrenados contra los mismos
futbolistas después de 4 meses de entrenamiento con aumento en los valores promedio
de la onda E, resultado que es de interpretación cuidadosa debido a que la bradicardia
aumenta el tiempo de llenado y de diástasis y esto sería, al menos en parte, responsable
de estas diferencias (D’Ascenzi et al., 2017).
Por otra parte, en la hipoxia crónica se ha encontrado una disminución en la función
diastólica ventricular izquierda y una disminución del retorno al atrio izquierdo debido al
aumento del presión arterial pulmonar (Bärtsch y Gibbs 2007; Gibbs 2007); sin embargo,
en estos perros; Border Collie, no se evidencian valores que hagan suponer una
disminución en la capacidad diastólica del ventrículo izquierdo en ninguno de los grupos
al ser comparados los resultados con los previamente reportados para la raza. La presión
atmosférica en los 2600 m.s.n.m. no estaría afectando, por si misma, la función diastólica
ventricular izquierda en perros sanos de la raza Border Collie.
2.5.3 Índice TEI
El índice de rendimiento miocárdico o índice TEI mostró resultados más bajos en el grupo
de atletas con respecto a los no atletas, debido a los más altos valores en LVET que
90
estarían asociados a la menor frecuencia cardiaca en reposo (Libonati et al., 2001) y a
los tiempos de cierre a apertura mitral sin diferencias estadísticas.
En atletas humanos se ha descrito que el tiempo de llenado diastólico temprano se
incrementa en el descanso y en ejercicio permite el mayor llenado ventricular que a su
vez genere un mayor volumen sistólico (Kasikcioglu 2004). Así mismo, en atletas
humanos se han reportado valores de índice TEI más bajos en corredores de alta
velocidad y atletas de resistencia que en controles sedentarios (Tüzün et al., 2015), con
valores más altos en el LVET en atletas que en sedentarios, similar a los perros del
presente estudio. Los tiempos de contracción isovolumétrica (IVCT) y de relajación
isovolumétrica (IVRT) se han reportado en atletas humanos como más cortos y sin
cambios, respectivamente, con respecto a controles sedentarios (Pavlik et al., 1999).
Los resultados del índice TEI de los 4 grupos de perros fueron similares a los reportados
en diferentes razas (Teshima et al., 2007) y superiores a los reportados en beagles
(Sousa et al., 2016). Los grupos revelaron resultados más bajos que los resultados de
Hori y colaboradores (Hori et al., 2007).
Tabla 2.3: Descriptivo de los resultados (en cm) de las mediciones en modo 2D sin normalizar
entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnm.
Medición Grupo 95% CI Media/DE
Percentil
25 75
Ao Atletas 1.90-2.02 1.96 / 0.14 1.85 2.05
No Atletas 1.79-1.94 1.86 / 0.16 1.77 2
Ai Atletas 2.37-2.66 2.52 / 0.31 2.39 2.79
No Atletas 2.03-2.34 2.19 / 0.34 1.86 2.45
Ai/Ao Atletas 1.22-1.35 1.29 / 0.13 1.2 1.4
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 91
No Atletas 1.13-1.27 1.20 / 0.15 1.1 1.3
IVSd Atletas 0.91-1.01 0.96 / 0.11 0.85 1.04
No Atletas 0.82-0.86 0.84 / 0.04 0.80 0.90
IVSs Atletas 1.24-1.40 1.32 / 0.17 1.21 1.49
No Atletas 1.03-1.18 1.10 / 0.16 1.02 1.19
LVIDd Atletas 3.65-4 3.83 / 0.38 3.58 4.14
No Atletas 3.34-3.67 3.51 / 0.36 3.27 3.80
LVIDs Atletas 2.27-2.72 2.50 / 0.49 2.30 2.94
No Atletas 2.17-2.50 2.33 / 0.36 2.14 2.61
LVPWd Atletas 0.88-0.97 0.93 / 0.10 0.86 0.99
No Atletas 0.80-0.83 0.81 / 0.03 0.80 0.83
LVPWs Atletas 1.05-1.20 1.12 / 0.15 1 1.285
No Atletas 0.96-1.05 1.010 / 0.09 0.92 1.07
Área diást. VD Atletas 7.04-10.19 8.44 / 3.36 5.60 9.91
No Atletas 5.89-7.36 6.87 / 1.90 5.60 8
Área sístole.
VD
Atletas 4.30-5.88 5.09 / 1.68 4.10 6.50
No Atletas 4.02-5.53 4.78 / 1.60 3.56 5.92
AI: atrio izquierdo; Ao: diámetro aórtico; Ai/Ao: relación Atrio izquierdo/diámetro aórtico; IVSd:
septo interventricular en diástole; IVSs: septo interventricular en sístole; LVIDd: diámetro interno
del ventrículo izquierdo en diástole; LVIDs: diámetro interno del ventrículo izquierdo en sístole;
LVPWd: pared posterior del ventrículo izquierdo en diástole; LVPWs: pared posterior del ventrículo
izquierdo en sístole; VD: ventrículo derecho
2.5.4 Eyección pulmonar
92
En el presente estudio la valoración del flujo de eyección de la válvula pulmonar no
mostró diferencias significativas en la velocidad pico de eyección entre los grupos. Los
valores promedio en perros no atletas se encontraron dentro de la desviación estándar y
los de los atletas ligeramente por debajo de ésta al ser comparados con los datos
publicados para la raza.
Al evaluar el espectro de eyección basado en sus componentes temporales el tiempo de
preeyección pulmonar no tuvo diferencias significativas entre grupos, el tiempo de
aceleración (AT) fue significativamente más alto (31.4 %, p=0.0258) en perros atletas al
igual que el tiempo de eyección (17.26%, p=0,0008), pero al encontrar los radios AT:ET
este incremento proporcional en sus dos componentes mostró valores promedio muy
similares entre los grupos.
Figura 2.4: Comparativa visual de los tiempos de aceleración (AT) y de eyección pulmonar (ET)
en un individuo no atleta (izq) y un atleta (der)
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 93
Comparativamente con los resultados del estudio de Jacobson y colaboradores, el
tiempo de aceleración pulmonar (AT) se encontró cerca de un 10% más bajo en
promedio en perros no atletas y muy similar en perros atletas. Situación muy similar a los
resultados del tiempo de eyección pulmonar (ET). Es de anotar que el estudio de
Jacobson no fue realizado en la gran altitud moderada y que los individuos atletas
muestran resultados similares a los hallados en condiciones de presión atmosférica
normal.
La medición del tiempo de aceleración pulmonar (AT) ha demostrado ser de gran ayuda
en la predicción de la elevación de la presión arterial pulmonar, al igual que el radio
AT:ET, no ocurriendo lo mismo con el tiempo de eyección pulmonar (ET) (Schober y
Baade 2006). En las elevaciones de la presión arterial pulmonar el AT tiende a acortarse
mientras que el radio AT:ET disminuye desde su valor base y el valor de ET permanece
constante (Bossone et al., 2000): esta situación ha sido reportada en pacientes caninos
con hipertensión pulmonar primaria y en humanos con hipertensión pulmonar primaria y
por ejercicio (Bossone et al., 2000; Schober y Baade 2006).
94
Figura 2.5: Comparativo de los resultados del radio AT/ET (tiempo de aceleración / tiempo de
eyección) pulmonar entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnn. (p=0.6397)
En los resultados encontrados en los perros de este estudio y su posible asociación con
la gran altitud moderada es importante observar que la hipoxia crónica, por el fenómeno
hipobárico a la que están sometidos, estimula una mayor angiogénesis en la vasculatura
pulmonar con el fin de adaptar a la unión alveolo-capilar a esta situación y facilitar el
intercambio gaseoso (Howell et al., 2003; McLoughlin y Keane 2011). Hallazgos en
perros llevados a los 3800 msnm en su etapa de cachorro durante 5 meses han
demostrado una mayor capacidad de difusión de oxígeno y mayor eficiencia de
intercambio gaseoso (Hsia et al., 2007) que estarían asociados a dicha angiogénesis
aumentada. Sin embargo, ya en los 2300 m.sn.m. se ha podido demostrar una elevación
de los valores de presión arterial sistólica en perros sanos (con controles en los 900
msnm) mediante la medición de la velocidad de regurgitación tricúspidea y determinación
del gradiente de presión gracias a la ecuación de Bernoulli modificado (Glaus et al.,
2003).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 95
La diferencia en los valores de AT pulmonar, más bajos en nuestros perros no atletas,
estaría entonces dada por una mayor capacidad de difusión gaseosa capilar pulmonar en
reposo en los perros atletas, como ya se ha demostrado en atletas humanos
(Tedjasaputra et al., 2016) y una menor resistencia vascular pulmonar resultante. Sin
embargo, los valores de velocidad final de eyección pulmonar se comportaron de forma
similar entre los grupos, hallazgo que no apoya esta última teoría.
En humanos sometidos a hipoxia (FIO2), se encontraron valores disminuidos en el AT
con respecto a sus controles en normoxia. Esto logró afectar los valores del AT/ET
disminuyéndolos. El análisis de estos resultados fue dado, en parte, gracias a las
frecuencias cardiacas más altas en hipoxia que disminuyen el AT (Vachiéry et al., 1995)
pero que pueden ser corregidas al hallar el AT/ET. En perros no atletas las frecuencias
cardiacas son más altas en reposo que en perros atletas lo que podría estar reduciendo
sus valores de AT.
Figura 2.6: Comparativo de los resultados de tiempo de aceleración (AT) y tiempo total de
eyección (ET) pulmonar entre perros atletas y no atletas en los 2600 msnm. Ms: milisegundos.
(p=0.0142 y 0.0024 respectivamente)
96
Sumado a lo anterior es relevante aclarar que la medición del gradiente de presión
pulmonar a partir de la regurgitación tricúspidea es la mejor herramienta ecocardiográfica
para determinar la presión arterial pulmonar sistólica siempre que sea posible detectarla
(Chan et al., 1987) pero en nuestros perros el número de ellos en los que fue posible
detectar regurgitación tricúspidea fue muy bajo por lo que no podemos reportar valores
de presión arterial pulmonar sistólica.
2.5.5 Ventrículo derecho
Para el acercamiento a la función sistólica del ventrículo derecho fue medida la excursión
sistólica del plano anular tricúspideo (TAPSE), la que fue encontrada con valores
promedio superiores en perros atletas, pero sin diferencias estadísticas significativas.
Además de esto, los resultados en nuestros perros fueron muy similares a los reportados
para 80 perros en condiciones de presión atmosférica en los 250 m.s.n.m. (Visser et al.,
2015); la gran altitud moderada ni el ejercicio en la misma habría afectado el
comportamiento de TAPSE en los perros del presente estudio.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 97
Figura 2.7: Ventana paraesternal derecha, proyección apical de 4 cámaras para obtención de
TAPSE
La medición de TAPSE ha demostrado ser una herramienta simple, accesible y
fácilmente repetible para el acercamiento a la función ventricular derecha que es
bastante más compleja de evaluar que la del ventrículo izquierdo gracias a su forma y
trabeculación (Dini et al., 2007; Miller et al., 2004). Los valores reportados en humanos
se encuentran entre 1.5 y 2 cm (Boon 2011) y en caninos se encuentran entre 1 y 2 cm
con correlación peso corporal-TAPSE entre 0 y 40 kg (Madron et al., 2015), más
específicamente 13.75 ± 3.41 mm (Visser et al., 2015).
98
Figura 2.8: Comparativo de los resultados de Tapse entre perros atletas y no atletas en los 2600
m.s.n.m. Cm: centímetros. (p= 0.657)
Las mediciones realizadas en ventrículo derecho mostraron que los valores del área
diastólica (AD), aunque sin diferencias estadísticas significativas, fueron superiores en
machos (principalmente) y hembras atletas con respecto a no atletas (p=0.0610). Los
valores de área sistólica (AS) también fueron mayores en los perros atletas, aunque esta
diferencia no fue importante comparativamente con la de AD. El aumento de volumen
circulante, volumen de retorno y por lo tanto de la precarga ventricular derecha estaría
entonces produciendo también una remodelación de la cámara ventricular derecha con
dilatación de la misma. Este tipo de hallazgos se han encontrado en humanos atletas con
crecimiento de la masa muscular ventricular derecha y aumento del volumen diastólico
final (Fagard, 2003; Weiner et al., 2015) aunque los hallazgos suelen tener un análisis no
concluyente debido a la dificultad de obtención de imágenes en esta estructura (Moro et
al., 2013). En equinos la situación ha sido igualmente estudiada y las conclusiones con
respecto al aumento del retorno venoso como causante del aumento del tamaño
ventricular son parecidas, con similares dificultades para la obtención de imágenes
(Hinchcliff et al., 1990). En nuestros perros no obtuvimos suficiente información para
confirmar el crecimiento de la pared ventricular derecha debido a dificultades para la
captura de las imágenes necesarias en la mayoría de los individuos.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 99
Tabla 2.4: Descriptivo de los resultados en modo Doppler entre perros atletas y no atletas
en los 2600 msnm
Medición Grupo 95% CI Media/DE
Percentil
25 75
Onda E Atletas 0.60-0.68 0.64 / 0.08 0.60 0.70
No Atletas 0.63-0.73 0.68 / 0.11 0.61 0.80
Onda A Atletas 0.33-0.44 0.39 / 0.12 0.31 0.48
No Atletas 0.41–0.49 0.45 / 0.09 0.40 0.51
Radio E/A Atletas 1.40-1.91 1.66 / 0.55 1.31 1.88
No Atletas 1.39-1.63 1.51 / 0.25 1.29 1.70
Vel Ao Atletas 0.82-0.93 0.88 / 0.11 0.80 0.91
No Atletas 0.85-1.06 0.96 / 0.23 0.82 1.060
SF Atletas 28.93-32.75 30.84 / 4.19 27.70 34.23
No Atletas 27.65-31.76 29.71 / 4.52 26.0 32.91
EF Atletas 57.17–65.39 61.28 /9.02 55.49 67.49
No Atletas 59.61 – 67.69 63.65 / 8.87 55.35 69.93
LVET Atletas 187.3-202.0 194.6/16.17 182.4 205.5
No Atletas 178.4-189.3 183.9/12.0 178.9 191.5
TEI index Atletas 0.37-0.40 0.39/0.03 0.36 0.42
No Atletas 0.40-0.43 0.42/0.02 0-39 0.43
Vel Pulm Atletas 0.66-0.80 0.73 / 0.15 0.60 0.69
No Atletas 0.74-0.88 0.81 / 0.15 0.81 0.92
AT Atletas 96.68-111.80 104.3/16.63 86.40 118.7
100
No Atletas 85.35-96.81 91.08 / 12.59 82.35 99.92
ET Atletas 224-254.3 239.1/33.3 214.6 260.8
No Atletas 190.4-217.4 203.9/29.71 178.5 225.4
AT:ET Atletas 0.407-0.467 0.43 / 0.06 0.40 0.49
No Atletas 0.422-0.464 0.44 / 0.05 0.40 0.48
Tapse Atletas 1.274-1.450 1.36/0.19 1.22 1.45
No Atletas 1.235-1.406 1.32/0.18 1.20 1.50
SF: fracción de acortamiento; EF: fracción de eyección; LVET: tiempo de eyección del ventrículo
izquierdo; AT: tiempo de aceleración del ventrículo derecho; ET: tiempo de eyección del ventrículo
derecho; TAPSE: excursión sistólica del plano anular tricúspideo
Al realizar el cálculo del área de cambio fraccional (FAC) para ventrículo derecho, no
hubo diferencias entre nuestros grupos y los valores se encontraron en la parte inferior
del espectro normal para pesos entre los 15 a 20 kilos (franja de peso en la que se
encontraron nuestros perros) cuando se comparó con lo obtenido en la baja altitud
(Visser et al., 2015).
Nuestros hallazgos en TAPSE y FAC se encontraron sin diferencias entre los grupos y no
se mostraron estadísticamente más bajos que en la baja altitud, como podría esperarse.
El área diastólica en perros atletas estaría entonces aumentada por el incremento de la
precarga ventricular derecha pero la FAC no sería mayor debido a las probables
diferencias en poscarga ventriculares derechas derivadas de la mayor capacidad de
difusión gaseosa y de la probable mayor a angiogénesis pulmonar.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 101
2.6 Conclusiones
A partir de los resultados obtenidos en este estudio ecocardiográfico es posible concluir
que los perros Border Collie, machos y hembras, habitantes de la gran altitud moderada,
entrenados de forma crónica con protocolo de intervalos (predominio aeróbico) y con
competencias en la disciplina deportiva conocida como Agility (predominio anaeróbico)
generan diferentes puntos de remodelación atrial izquierda y biventricular, con respecto a
perros de la misma raza, ambos géneros, no entrenados, con promedios de edad y peso
muy similares y con presión barométrica igual. Estas diferencias se asocian a cambios
hemodinámicos derivados de entrenamiento en ejercicio isotónico crónico que derivan en
diferencias en volúmenes estructurales y cavitarios y diferencias en fenómenos
asociados a flujos sanguíneos.
La disciplina deportiva Agility, a pesar de ser una actividad con requerimientos físicos
submáximos, al ser asociada con un entrenamiento físico regular generaría cambios
estructurales que hacen parte del fenómeno conocido como “corazón de atleta”.
Algunas de las diferencias en los perfiles de eyección pulmonar estarían siendo
consecuencia de la combinación entre ejercicio y gran altitud como moduladores de una
posible mayor angiogénesis pulmonar con cambios en la resistencia vascular del mismo
lecho.
No se encontraron correlaciones entre las variables del estudio y el peso o género de los
individuos del mismo.
2.7 Limitaciones del estudio
Las limitaciones de este estudio se desprenden de la imposibilidad de controlar la
metodología y tiempo de entrenamiento en los perros atletas, ya que éstos en el
102
momento del inicio del estudio hacían parte de diferentes escuelas de Agility con
protocolos de entrenamiento propios, habiéndose ya aclarado que estos protocolos son
similares en varios de sus componentes. Por otro lado, el estilo de vida de los perros no
atletas fue declarado por los propietarios, pero no es posible garantizar el exacto nivel de
exigencia física diaria que cada uno de estos caninos tuvo previo al estudio.
Debido a exigencias propias de cada escuela de entrenamiento y de los propietarios de
los caninos, los muestreos se realizaron en distintos lugares de la ciudad de Bogotá D.C.,
Colombia y zonas aledañas a la misma. Esto derivó en diferencias en las características
del sitio donde fueron tomados los datos, pero siempre se conservó lo descrito ya en el
apartado de materiales y métodos.
Este estudio no buscó diferencias genéticas o neurohumorales entre los individuos
atletas que permitan definir las causas de las diferencias entre sujetos con respecto a su
remodelación cardiovascular.
Bibliografía
A, M. S., Sydney, M. N., Janet, S., Hussni, M., & E, Y. A. (1992). Effect of Breed and
Body Weight on Echocardiographic Values in Four Breeds of Dogs of Differing
Somatotype. Journal of Veterinary Internal Medicine, 6(4), 220–224.
https://doi.org/10.1111/j.1939-1676.1992.tb00342.x
Barbier, J., Ville, N., Kervio, G., Walther, G., & Carré, F. (2006). Sports-specific features
of athlete’s heart and their relation to echocardiographic parameters. Herz, 31(6), 531–
543. https://doi.org/10.1007/s00059-006-2862-2
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 103
Bärtsch, P., & Gibbs, J. S. R. (2007). Effect of Altitude on the Heart and the Lungs.
Circulation, 116(19), 2191–2202. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.106.650796
Bavegems, V., Duchateau, L., Sys, S. U., & De Rick, A. (2007). Echocardiographic
reference values in whippets. Veterinary Radiology & Ultrasound: The Official Journal of
the American College of Veterinary Radiology and the International Veterinary Radiology
Association, 48(3), 230–238.
Blomqvist, C. G., & Saltin, B. (1983). Cardiovascular adaptations to physical training.
Annual Review of Physiology, 45, 169–189.
https://doi.org/10.1146/annurev.ph.45.030183.001125
Boon, J. A. (2011). Veterinary Echocardiography. John Wiley & Sons.
Bossone, E., Avelar, E., Bach, D. S., Gillespie, B., Rubenfire, M., & Armstrong, W. F.
(2000). Diagnostic value of resting tricuspid regurgitation velocity and right ventricular
ejection flow parameters for the detection of exercise induced pulmonary arterial
hypertension. International Journal of Cardiac Imaging, 16(6), 429–436.
Carré, F. (2003). [Genetic aspects of the athlete’s heart]. Archives Des Maladies Du
Coeur Et Des Vaisseaux, 96(11), 1121–1126.
Castanheira, J., Valente-dos-Santos, J., Costa, D., Martinho, D., Fernandes, J., Duarte,
J., … Coelho-e-Silva, M. (2017). Cardiac remodeling indicators in adolescent athletes.
Revista Da Associação Médica Brasileira, 63(5), 427–434. https://doi.org/10.1590/1806-
9282.63.05.427
104
Chan, K.-L., Currie, P. J., Seward, J. B., Hagler, D. J., Mair, D. D., & Jamil Tajik, A.
(1987). Comparison of three Doppler ultrasound methods in the prediction of pulmonary
artery pressure. Journal of the American College of Cardiology, 9(3), 549–554.
https://doi.org/10.1016/S0735-1097(87)80047-5
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J., & Hamlin, R. L. (1994). Athletic heart
syndrome in dogs competing in a long-distance sled race. Journal of Applied Physiology,
76(1), 433–438. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/76/1/433
Cornell, C. C., Kittleson, M. D., Della Torre, P., Häggström, J., Lombard, C. W., Pedersen,
H. D., … Wey, A. (2004). Allometric scaling of M-mode cardiac measurements in normal
adult dogs. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary
Internal Medicine, 18(3), 311–321.
Cunningham, S. M., Rush, J. E., Freeman, L. M., Brown, D. J., & Smith, C. E. (2008).
Echocardiographic ratio indices in overtly healthy Boxer dogs screened for heart disease.
Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary Internal
Medicine, 22(4), 924–930. https://doi.org/10.1111/j.1939-1676.2008.0121.x
D’Ascenzi, F., Pelliccia, A., Valentini, F., Malandrino, A., Natali, B. M., Barbati, R., …
Mondillo, S. (2017). Training-induced right ventricular remodelling in pre-adolescent
endurance athletes: The athlete’s heart in children. International Journal of Cardiology,
236, 270–275. https://doi.org/10.1016/j.ijcard.2017.01.121
della Torre, P. K., Kirby, A. C., Church, D. B., & Malik, R. (2000). Echocardiographic
measurements in greyhounds, whippets and Italian greyhounds--dogs with a similar
conformation but different size. Australian Veterinary Journal, 78(1), 49–55.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 105
Dini, F. L., Conti, U., Fontanive, P., Andreini, D., Banti, S., Braccini, L., & De Tommasi, S.
M. (2007). Right ventricular dysfunction is a major predictor of outcome in patients with
moderate to severe mitral regurgitation and left ventricular dysfunction. American Heart
Journal, 154(1), 172–179. https://doi.org/10.1016/j.ahj.2007.03.033
Fagard, R, Aubert, A., Staessen, J., Eynde, E. V., Vanhees, L., & Amery, A. (1984).
Cardiac structure and function in cyclists and runners. Comparative echocardiographic
study. British Heart Journal, 52(2), 124–129. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC481600/
Fagard, R. H. (1996). Athlete’s heart: a meta-analysis of the echocardiographic
experience. International Journal of Sports Medicine, 17 Suppl 3, S140-144.
https://doi.org/10.1055/s-2007-972915
Fagard, Robert. (2003). Athlete’s heart. Heart, 89(12), 1455–1461. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1767992/
Gehlen, H., Haubold, A., & Stadler, P. (2007). [Reference values for echocardiographic
parameters of trained and untrained Icelandic horses]. DTW. Deutsche tierarztliche
Wochenschrift, 114(10), 374–377.
George, K. P., Wolfe, L. A., & Burggraf, G. W. (1991). The “athletic heart syndrome”. A
critical review. Sports Medicine (Auckland, N.Z.), 11(5), 300–330.
Ghorayeb, N., Batlouni, M., Pinto, I. M. F., & Dioguardi, G. S. (2005). Left ventricular
hypertrophy of athletes: adaptative physiologic response of the heart. Arquivos Brasileiros
de Cardiologia, 85(3), 191–197. https://doi.org/10.1590/S0066-782X2005001600008
106
Gibbs, J. S. R. (2007). Biventricular function at high altitude: implications for regulation of
stroke volume in chronic hypoxia. Advances in Experimental Medicine and Biology, 618,
13–24.
Gilbert, C. A., Nutter, D. O., Felner, J. M., Perkins, J. V., Heymsfield, S. B., & Schlant, R.
C. (1977). Echocardiographic study of cardiac dimensions and function in the endurance-
trained athlete. The American Journal of Cardiology, 40(4), 528–533.
Glaus, T M, Hässig, M., Baumgartner, C., & Reusch, C. E. (2003). Pulmonary
hypertension induced in dogs by hypoxia at different high-altitude levels. Veterinary
Research Communications, 27(8), 661–670.
Glaus, T M, Hauser, K., Hässig, M., Lipp, B., & Reusch, C. E. (2003). Non-invasive
measurement of the cardiovascular effects of chronic hypoxaemia on dogs living at
moderately high altitude. The Veterinary Record, 152(26), 800–803.
Glaus, Tony M, Tomsa, K., Hässig, M., & Reusch, C. (2004). Echocardiographic changes
induced by moderate to marked hypobaric hypoxia in dogs. Veterinary Radiology &
Ultrasound: The Official Journal of the American College of Veterinary Radiology and the
International Veterinary Radiology Association, 45(3), 233–237.
Grover, R. F., Johnson, R. L., Jr, McCullough, R. G., McCullough, R. E., Hofmeister, S.
E., Campbell, W. B., & Reynolds, R. C. (1988). Pulmonary hypertension and pulmonary
vascular reactivity in beagles at high altitude. Journal of Applied Physiology (Bethesda,
Md.: 1985), 65(6), 2632–2640.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 107
Hinchcliff, K. W., McKeever, K. H., Schmall, L. M., Kohn, C. W., & Muir, W. W. (1990).
Renal and systemic hemodynamic responses to sustained submaximal exertion in
horses. The American Journal of Physiology, 258(5 Pt 2), R1177-1183.
https://doi.org/10.1152/ajpregu.1990.258.5.R1177
Hoffman, M. D., Kassay, K. M., Zeni, A. I., & Clifford, P. S. (1996). Does the amount of
exercising muscle alter the aerobic demand of dynamic exercise? European Journal of
Applied Physiology and Occupational Physiology, 74(6), 541–547.
Hori, Y., Sato, S., Hoshi, F., & Higuchi, S. (2007). Assessment of longitudinal tissue
Doppler imaging of the left ventricular septum and free wall as an indicator of left
ventricular systolic function in dogs. American Journal of Veterinary Research, 68(10),
1051–1057. https://doi.org/10.2460/ajvr.68.10.1051
Howell, K., Preston, R. J., & McLoughlin, P. (2003). Chronic hypoxia causes angiogenesis
in addition to remodelling in the adult rat pulmonary circulation. The Journal of Physiology,
547(Pt 1), 133–145. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2002.030676
Hsia, C. C. W., Johnson, R. L., Jr, McDonough, P., Dane, D. M., Hurst, M. D., Fehmel, J.
L., … Wagner, P. D. (2007). Residence at 3,800-m altitude for 5 mo in growing dogs
enhances lung diffusing capacity for oxygen that persists at least 2.5 years. Journal of
Applied Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 102(4), 1448–1455.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00971.2006
Huez, S., Retailleau, K., Unger, P., Pavelescu, A., Vachiéry, J.-L., Derumeaux, G., &
Naeije, R. (2005). Right and left ventricular adaptation to hypoxia: a tissue Doppler
imaging study. American Journal of Physiology-Heart and Circulatory Physiology, 289(4),
H1391–H1398. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00332.2005
108
Jacobson, J. H., Boon, J. A., & Bright, J. M. (2013). An echocardiographic study of
healthy Border Collies with normal reference ranges for the breed. Journal of Veterinary
Cardiology: The Official Journal of the European Society of Veterinary Cardiology, 15(2),
123–130. https://doi.org/10.1016/j.jvc.2012.12.005
Kasikcioglu, E. (2004). Left ventricular Tei index in athletes. European Journal of
Echocardiography: The Journal of the Working Group on Echocardiography of the
European Society of Cardiology, 5(5), 318; author reply 319.
https://doi.org/10.1016/j.euje.2004.06.007
Kjaergaard, J., Snyder, E. M., Hassager, C., Olson, T. P., Oh, J. K., & Johnson, B. D.
(2006). The effect of 18 h of simulated high altitude on left ventricular function. European
Journal of Applied Physiology, 98(4), 411–418. https://doi.org/10.1007/s00421-006-0299-
1
Libonati, J. R., Ciccolo, J., & Glassber, H. G. (2001). The Tei index and exercise capacity.
The Journal of Sports Medicine and Physical Fitness, 41(1), 108–113. Retrieved from
http://europepmc.org/abstract/med/11317157
Lonsdale, R. A., Labuc, R. H., & Robertson, I. D. (1998). Echocardiographic Parameters
in Training Compared with Non-Training Greyhounds. Veterinary Radiology & Ultrasound,
39(4), 325–330. https://doi.org/10.1111/j.1740-8261.1998.tb01615.x
Mackintosh, I. C., Dormehl, I. C., Van, A. G., & Du, M. P. (1983). Blood volume, heart
rate, and left ventricular ejection fraction changes in dogs before and after exercise during
endurance training. American Journal of Veterinary Research, 44(10), 1960–1962.
Retrieved from http://europepmc.org/abstract/med/6314857
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 109
Madron, E. de, Bussadori, C. (2015). Clinical Echocardiography of the Dog and Cat, 1e
(Edición: 1). Elsevier Masson.
McLoughlin, P., & Keane, M. P. (2011). Physiological and pathological angiogenesis in
the adult pulmonary circulation. Comprehensive Physiology, 1(3), 1473–1508.
https://doi.org/10.1002/cphy.c100034
Miller, D., Farah, M. G., Liner, A., Fox, K., Schluchter, M., & Hoit, B. D. (2004). The
relation between quantitative right ventricular ejection fraction and indices of tricuspid
annular motion and myocardial performance. Journal of the American Society of
Echocardiography: Official Publication of the American Society of Echocardiography,
17(5), 443–447. https://doi.org/10.1016/j.echo.2004.01.010
Missault, L., Duprez, D., Jordaens, L., de Buyzere, M., Bonny, K., Adang, L., & Clement,
D. (1993). Cardiac anatomy and diastolic filling in professional road cyclists. European
Journal of Applied Physiology and Occupational Physiology, 66(5), 405–408.
Moro, A. S., Okoshi, M. P., Padovani, C. R., & Okoshi, K. (2013). Doppler
echocardiography in athletes from different sports. Medical Science Monitor : International
Medical Journal of Experimental and Clinical Research, 19, 187–193.
https://doi.org/10.12659/MSM.883829
Muzzi, R. A. L., Muzzi, L. A. L., de Araujo, R. B., & Cherem, M. (2006). Echocardiographic
indices in normal German shepherd dogs. Journal of Veterinary Science, 7(2), 193–198.
https://doi.org/10.4142/jvs.2006.7.2.193
110
Pavlik, G., Olexó, Z., Sidó, Z., & Frenkl, R. (1999). Doppler echocardiographic
examinations in the assessment of the athletic heart. Acta Physiologica Hungarica, 86(1),
7–22.
S, S. P., Takashi, S., & E, A. C. (1995). A Comparison of Echocardiographic Indices of
the Nonracing, Healthy Greyhound to Reference Values from Other Breeds. Veterinary
Radiology & Ultrasound, 36(5), 387–392. https://doi.org/10.1111/j.1740-
8261.1995.tb00283.x
Scheel, K. W., Seavey, E., Gaugl, J. F., & Williams, S. E. (1990). Coronary and
myocardial adaptations to high altitude in dogs. The American Journal of Physiology,
259(6 Pt 2), H1667-1673.
Schober, K. E., & Baade, H. (2006). Doppler echocardiographic prediction of pulmonary
hypertension in West Highland white terriers with chronic pulmonary disease. Journal of
Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary Internal Medicine, 20(4),
912–920.
Shave, R., Howatson, G., Dickson, D., & Young, L. (2017). Exercise-Induced Cardiac
Remodeling: Lessons from Humans, Horses, and Dogs. Veterinary Sciences, 4(1).
https://doi.org/10.3390/vetsci4010009
Sousa, M., Pereira-Neto, G., Brüler, B., Paulino-Junior, D., Pascon, J., Gava, F., …
Camacho, A. (2016). Tei index of myocardial performance in conscious healthy Beagles.
Archivos de Medicina Veterinaria, 48(2), 175–180. https://doi.org/10.4067/S0301-
732X2016000200007
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 111
Stepien, R. L., Hinchcliff, K. W., Constable, P. D., & Olson, J. (1998). Effect of endurance
training on cardiac morphology in Alaskan sled dogs. Journal of Applied Physiology,
85(4), 1368–1375. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/85/4/1368
Tedjasaputra, V., Bouwsema, M. M., & Stickland, M. K. (2016). Effect of aerobic fitness
on capillary blood volume and diffusing membrane capacity responses to exercise. The
Journal of Physiology, 594(15), 4359–4370. https://doi.org/10.1113/JP272037
Teshima, K., Asano, K., Iwanaga, K., Koie, H., Uechi, M., Kato, Y., … Tanaka, S. (2006).
Evaluation of Right Ventricular Tei Index (Index of Myocardial Performance) in Healthy
Dogs and Dogs with Tricuspid Regurgitation. Journal of Veterinary Medical Science,
68(12), 1307–1313.
Teshima, K., Asano, K., Iwanaga, K., Koie, H., Uechi, M., Kato, Y., … Tanaka, S. (2007).
Evaluation of Left Ventricular Tei Index (Index of Myocardial Performance) in Healthy
Dogs and Dogs with Mitral Regurgitation. Journal of Veterinary Medical Science, 69(2),
117–123. https://doi.org/10.1292/jvms.69.117
Tucker, A., & Rhodes, J. (2001). Role of vascular smooth muscle in the development of
high altitude pulmonary hypertension: an interspecies evaluation. High Altitude Medicine
& Biology, 2(2), 173–189. https://doi.org/10.1089/152702901750265288
Tüzün, N., Ergün, M., Alioğlu, E., Edem, E., Tengiz, I., Aytemiz, F., … İşleğen, Ç. (2015).
TEI Index in elite sprinters and endurance athletes. The Journal of Sports Medicine and
Physical Fitness, 55(9), 988–994.
112
Vachiéry, J. L., McDonagh, T., Moraine, J. J., Berré, J., Naeije, R., Dargie, H., & Peacock,
A. J. (1995). Doppler assessment of hypoxic pulmonary vasoconstriction and
susceptibility to high altitude pulmonary oedema. Thorax, 50(1), 22–27. Retrieved from
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC473700/
Visser, L. C., Scansen, B. A., Schober, K. E., & Bonagura, J. D. (2015).
Echocardiographic assessment of right ventricular systolic function in conscious healthy
dogs: repeatability and reference intervals. Journal of Veterinary Cardiology: The Official
Journal of the European Society of Veterinary Cardiology, 17(2), 83–96.
https://doi.org/10.1016/j.jvc.2014.10.003
Weiner, R. B., DeLuca, J. R., Wang, F., Lin, J., Wasfy, M. M., Berkstresser, B., …
Baggish, A. L. (2015). Exercise-Induced Left Ventricular Remodeling Among Competitive
Athletes: A Phasic Phenomenon. Circulation. Cardiovascular Imaging, 8(12).
https://doi.org/10.1161/CIRCIMAGING.115.003651
Wyatt, H. L., & Mitchell, J. H. (1974). Influences of Physical Training on the Heart of Dogs.
Circulation Research, 35(6), 883–889. https://doi.org/10.1161/01.RES.35.6.883
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 113
ANÁLISIS ELECTROCARDIOGRÁFICO DE
PERROS BORDER COLLIE ENTRENADOS EN
AGILITY EN LA GRAN ALTITUD MODERADA
RESUMEN
El objetivo del estudio fue conocer el efecto, en reposo, del entrenamiento y competencia
en la disciplina deportiva Agility en gran altitud (2600 msnm) en perros Border Collie, en
algunas variables electrocardiográficas, así como detectar la presencia de eventos
arrítmicos mediante equipo Holter durante paso de pista. Se evaluaron 23 perros de la
raza Border Collie de línea inglesa, 14 machos y 9 hembras, edad promedio 3.8 ± 1.0
años, peso 15.97 ± 1.69 kilos, practicantes de Agility y 24 perros no atletas de la raza
Border Collie de línea inglesa, 12 machos y 12 hembras y de 3.18 ± 1.2 años de edad y
peso 17,63 ± 2.30 kilos no practicantes de actividades deportivas (grupo no atletas) de la
misma ciudad. Del grupo de perros atletas, 18 perros fueron evaluados (mediante equipo
Holter) previo, durante y en recuperación de paso de pista. Las variables
electrocardiográficas analizadas, en electrocardiografía de 5 min fueron: análisis de
poder espectral con los componentes de alta y baja frecuencia y balance LF/HF
(simpático/vagal). Dentro del método de dominio de tiempo se determinaron los valores
de RR (NN), SDNN, rMSSD y VVTI. En 100 latidos consecutivos se midió la duración de
QRS y QT, corregido por la fórmula de Van de Water (QTcV) y hallada su variabilidad por
desviación estándar (SDQT), así como su variabilidad en corto tiempo (STVQT). Se realizó
observación de la dispersión de QT de cada uno de los individuos usando un gráfico de
Poincaré. Los perros del grupo de atletas evidenciaron valores de HF más altos y de LF y
114
LF/HF más bajos que el grupo de perros no atletas (p<0.05). Así mismo, los valores de
RR, rMSSD, longitud de QRS e intervalo QT fueron mayores en los perros atletas
(p<0.05). No se encontraron diferencias entre los grupos en VVTI, SDNN, QTcV y SDQT.
Los resultados obtenidos evidencian diferencias claras en varios componentes de la
variabilidad de frecuencia cardíaca (VFC) entre perros Border Collie atletas y no atletas,
con actividad diferenciada del sistema nervioso autónomo. El síndrome de “corazón de
atleta” sería responsable de los hallazgos en QT y QRS. No se evidenciaron eventos
arrítmicos en el estudio electrocardiográfico Holter asociado a paso de pista.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 115
3.1 Introducción
El atleta es generalmente un individuo sano y físicamente superior al resto de la
población; sin embargo muchos atletas humanos que llevan a cabo actividades
deportivas de resistencia presentan soplos cardíacos auscultables, bradiarritmias,
vagotonia y evidencia electrocardiográfica de agrandamiento de cámaras (Zehender
et al., 1990), lo que demuestra que un atleta expone su organismo a cambios
fisiológicos y morfológicos que lo llevan al riesgo muy importante de sufrir arritmias y
muerte súbita de origen cardíaco. En caninos también se han reportado
anormalidades electrocardiográficas (Ponce et al., 1998) y evidencias de
remodelación eléctrica (Constable et al.,1994) en diversas actividades deportivas; no
obstante, las consecuencias de una práctica deportiva con exigencia física
submáxima como el Agility con exposición crónica a hipoxia hipobárica no han sido
debidamente estudiadas.
Se han desarrollado múltiples herramientas para la evaluación de la función eléctrica
cardíaca, entre las que podemos contar la electrocardiografía en reposo y los
registros continuos de 12/24 horas o registros de eventos Holter. Estas herramientas
permiten la evaluación del tono autonómico a partir de la frecuencia cardíaca (FC)
(Lahiri, et al., 2008) así como los cambios que se producen antes, durante y después
de concluido el ejercicio (Jouven et al., 2005).
Como complemento a la medición de la frecuencia cardiaca se determina su
variabilidad en un tiempo determinado, capturando la oscilación de los intervalos
entre latidos consecutivos, denominado esto como variabilidad de la frecuencia
cardíaca (VFC) (Lahiri et al., 2008) . La VFC es una medida de la función neuro-
cardiovascular que refleja las interacciones entre cerebro y corazón además de las
116
dinámicas del SNA (Shaffer et al., 2014). Su interpretación en entrenamiento está
sujeta a algunos aspectos físicos del atleta; además de ser admitida como marcador
sensible de alteraciones del sistema nervioso autónomo y riesgo de muerte de origen
cardíaco (Hottenrott et al., 2006).
Adicional a lo anterior, el registro electrocardiográfico Holter permite evaluar la
presentación de eventos arrítmicos en individuos durante ejercicio y en la fase de
recuperación. Suficientes reportes han demostrado la susceptibilidad a estos eventos
en individuos atletas humanos (Estes y Madias 2017; Pelliccia et al., 2000a; Turagam
et al., 2012; Yılmaz y Kayançiçek 2018), caballos atletas (Barbesgaard et al., 2010;
Navas de Solis, 2016) y en caninos greyhound (Ponce et al., 1998) donde los
hallazgos de arritmias patológicas se asociaron principalmente con el tiempo de
recuperación temprana. Por otra parte, en diferentes razas caninas practicantes de
Agility no se evidenciaron arritmias patológicas durante y después del paso de pista
(Rovira y Riber 2010). No se encontraron reportes de estudios similares realizados en
la gran altitud moderada.
3.1.1 Variabilidad de la frecuencia cardiaca (VFC)
En los últimos 30 años, la VFC determinada mediante el análisis de densidad del
poder espectral ha ayudado al acercamiento no invasivo de la clínica al
funcionamiento del sistema nervioso autónomo (SNA) (Piccirillo et al., 2009) y
adaptación individual al entrenamiento (Dong 2016; Plews et al., 2013). El segmento
de alta frecuencia (HF 0.15-0.4 Hz) es la frecuencia de modulación del RR que está
principalmente regulada por la inervación parasimpática (vagal) del corazón (Dong
2016). Por su parte, el segmento de baja frecuencia (LF) del espectro se refiere a la
regulación RR entre los 0.04 a 0.15 Hz y corresponde a la actividad de
baroreceptores relacionada con las oscilaciones de la presión arterial, que es a su
vez dominada por la actividad simpática y parasimpática en conjunto (Oliveira et al.,
2014; Povea et al., 2005). Gracias a esta herramienta se ha demostrado que el
entrenamiento de resistencia y las actividades de equipos en atletas humanos
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 117
inducen una elevada modulación parasimpática con alta HF y bajo radio LF/HF
(Carter et al., 2003; Vanderlei et al., 2008) teniendo cautela en la interpretación que
se hace a los resultados de este balance, especialmente por el significado y la
proveniencia de la LF (Shaffer et al., 2014) ya que algunos estudios han demostrado
que éste tendría limitaciones al ser usado como indicador de la actividad simpática
del corazón (Takase 2010).
El análisis o método del dominio de tiempo es otra gran herramienta para la detección
de la VFC, ya que permite cuantificar la cantidad de varianza entre los intervalos
entre latidos con métodos estadísticos. Esta técnica es más sencilla de realizar pero
no permite determinar adecuadamente la dinámica autonómica cardiaca o la
actividad rítmica/oscilatoria de diferentes sistemas (Shaffer et al., 2014).
Dentro de los métodos estadísticos está la SDNN (desviación estándar de todos los
intervalos RR normales), que refleja todos los componentes cíclicos de la variabilidad
en el periodo registrado y que puede ser medida en 24 horas o en 5 minutos de
trazado (Electrophysiology, 1996). En mediciones cortas la SDNN refleja la variación
asociada a la arritmia sinusal respiratoria (ASR) mediada vía sistema nervioso
parasimpático (SNP), especialmente en protocolos de respiración lenta (Shaffer et al.,
2014). LA rMSSD es la raíz cuadrada de las diferencias sucesivas entre latidos
normales y es la principal herramienta entre las de dominio de tiempo para la
determinación de los cambios reflejados en la VFC mediados vagalmente (Shaffer et
al., 2014). Esta medición es mayormente afectada por el SNP que la SDNN y está
fuertemente correlacionada con la HF aunque se desconoce qué tanto es
influenciada por la frecuencia respiratoria (Kleiger et al., 2005; Shaffer y Ginsberg
2017).
El índice del tono vasovagal (VVTI en inglés) es un indicador no convencional de la
VFC dentro del dominio de tiempo que provee información acerca de variaciones de
118
alta frecuencia y es principalmente influenciado por el tono cardiaco parasimpático
(Pereira et al., 2008). Este indicador ya ha sido estudiado en animales previamente
(Brüler et al., 2019; Häggström et al., 1996; López‐Alvarez et al., 2014; Pecceu et al.,
2017; Pereira et al., 2008) generando importante y útil información de su uso en
diferentes aspectos clínicos.
3.1.2 Intervalos QT y QRS
La medición del intervalo QT implica la medición del tiempo de despolarización-
repolarización de la célula miocárdica ventricular: el tiempo de duración del potencial
de acción y su duración está en gran parte influenciada por la frecuencia cardiaca
(FC) (Lewis et al., 2006). Es considerada como una importante herramienta clínica ya
que su prolongación está asociada con inestabilidad eléctrica y muerte súbita (Van de
Water et al., 1989) y se han podido comprobar diferencias en duración según género
y en variabilidad asociada al ejercicio en humanos (Lewis et al., 2006), en
comparativos antes y después de actividad física (Lengyel et al., 2011) así como
diferencias en variabilidad entre razas en la especie equina (Pedersen et al., 2016).
Debido a esto se hace necesario medir su duración, corregir según la frecuencia
cardiaca y valorar su variabilidad a partir de su medición directa (QT), corrección
(QTc), dispersión general (SDQT) y acceder a su variabilidad en tiempo corto QTSTV,
ya que en individuos sometidos a ejercicios y con probable baja reserva de
repolarización la STV podría estar aumentada en ausencia de un evidente
alargamiento del QT (Lengyel et al., 2011).
Por otra parte, la duración de QRS refleja el tiempo de despolarización de las mismas
células. Esta medición y su crecimiento en relación con el ejercicio ya se ha podido
constatar en perros (Constable et al., 1994) y en humanos (Bessem et al., 2018). La
duración de estos dos anteriores componentes del electrocardiograma (QT y QRS)
puede ser modificada por alteración de la estructura ventricular en enfermedad o
como consecuencia de entrenamiento físico repetido (Pelliccia et al., 2000b; Pelliccia
et al.,1991). Además de lo anterior, estos marcadores electrocardiográficos
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 119
mencionados son susceptibles de ser modificados gracias a la
permanencia/entrenamiento en la gran altitud, debido a cambios estructurales y a
cambios autonómicos cardíacos dentro de los procesos de aclimatación del individuo
expuesto y variando en severidad según la altitud lograda, velocidad de ascenso y
tiempo de permanencia (Glaus et al., 2003; Monge et al., 2003; Perini et al., 1996;
Sharshenova et al., 2006).
El propósito de este estudio fue determinar el efecto de la práctica deportiva Agility en
gran altitud, en perros Border Collie pertenecientes a la Selección Colombia de
Agility, respecto a los componentes HF, LF y LF/HF del análisis de densidad de poder
espectral; RR (NN), SDNN, rMSSD y VVTI en análisis de dominio de tiempo y QRS,
QT, QTcV, SDQT y STVQT en electrocardiografía en reposo de cinco minutos y
comparar los resultados con perros de la misma raza que no realizan actividades
deportivas regulares ni de alta competencia. Adicional a lo anterior, se intentó
determinar la presentación de arritmias patológicas durante el paso de pista y en los
3 minutos posteriores de recuperación temprana en perros practicantes de Agility.
3.2 Materiales y métodos
El estudio fue aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Medicina
Veterinaria y de Zootecnia de la Universidad Nacional de Colombia (Acta 10 del 1 de
octubre de 2014). Se realizó un estudio transversal descriptivo en la ciudad de
Bogotá DC, Colombia, la cual está ubicada a 2640 msnm, con presión atmosférica de
560 mmHg y presión de O2 de 117.6 mmHg.
3.2.1 Animales
Se trabajó con 23 perros de la raza Border Collie de línea inglesa, 14 machos y 9
hembras, edad promedio 3.8 ± 1.0 años, peso 15.97 ± 1.69 kilos, practicantes de
120
Agility, participantes del circuito local de competencias, homologados por la
Asociación Club Canino Colombiano en los grados 2 y 3 (Certificación oficial de
competencia/campeón nacional). Estos perros estuvieron en entrenamiento durante
los dos años previos al examen electrocardiográfico. Parte del anterior grupo, un total
de 18 perros, fue incluido en el estudio de electrocardiografía Holter.
Se trabajó, además, con 24 perros no atletas de la raza Border Collie de línea
inglesa, 12 machos y 12 hembras y de 3.18 ± 1.2 años de edad y peso 17,63 ± 2.30
kilos. Estos perros no hicieron parte de ninguna práctica deportiva profesional o
habitual. Se excluyeron perros con historia reciente o evidencia de enfermedad
sistémica y los perros de otras líneas de Border Collie.
El entrenamiento se realizaba de 2 a 3 veces por semana y mínimo 11 meses al año,
con tiempos promedio de entrenamiento por sesión de 100 minutos. Esto incluía
calentamiento de 10 a 20 minutos, velocidades altas combinadas con ejercicios de
salto y estación intercalados con trote libre (protocolo de intervalos). El circuito local
de competencias, es decir, el Campeonato Nacional de Agility, incluye
aproximadamente 45 competencias por año.
3.2.2 Electrocardiografía
El examen electrocardiográfico fue realizado mediante Biopac MP35® en canal de
captura 1 para electrocardiografía con rango de 0.05 a 35 Hz, a través de electrodos
de “caimán” no traumáticos ubicados en miembro anterior izquierdo, piel de la región
del olecranon, y en miembros posteriores en piel de la región del tendón patelar,
humedecidos con gel para electrocardiografía. Cada individuo fue ubicado en
decúbito lateral derecho, mediante restricción física suave, con miembros extendidos
perpendiculares a la columna vertebral en cuarto tranquilo, aislado de ruidos, en
horas con luz sol y siempre en presencia del propietario. Se capturó, mediante el
programa BSL PRO 3.7® (Biopac Systems, Inc.), la derivación II durante mínimo 6 y
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 121
máximo 10 min revisando la estabilidad del trazado durante el tiempo de registro. Los
trazados fueron analizados mediante el programa AcqKnowledge 3.9® (Biopac
Systems, Inc.), señalando 5 min de trazado estable y después de 30 segundos de
comenzada la captura del electrocardiograma, para evitar los primeros segundos
después de puestos los electrodos y la ansiedad por el decúbito forzado.
3.2.3 Análisis de poder espectral
Para el análisis del poder espectral de 5 min se establecieron las bandas de
frecuencia de VLF en 0 Hz a 0.04 Hz, LF 0.04 Hz a 0.15 Hz, HF 0.15 Hz a 0.4 Hz y
VHF 0.4 Hz a 3.0 Hz y el detector de QRS con umbral en 0.5 mv. Para el reporte de
los valores LF y HF fueron utilizados los valores normalizados calculados por
AcqKnowledge 3.9® (Biopac Systems, Inc.,) mediante 𝐿𝐹𝑛𝑢:LF
(𝑇𝑃−𝑉𝐿𝐹)× 100 y
𝐻𝐹𝑛𝑢:𝐻𝐹
(𝑇𝑃−𝑉𝐿𝐹)× 100 (Chan et al., 2015). Se realizó inspección visual de los espectros
de cada individuo.
3.2.4 RR, NN, SDNN, rMSSD y VVTI
Los valores de los RR y NN posteriores se obtuvieron mediante análisis en 5 min
consecutivos, al menos 30 segundos después de iniciado el registro, en ritmo sinusal
previa visualización del trazado para detectar y descartar complejos ventriculares
prematuros y otras anormalidades del ritmo. La medición de los RR se realizó de
forma automática dentro del programa AcqKnowledge 3.9® (Biopac Systems, Inc.,) y
los datos obtenidos fueron transferidos a una hoja de cálculo de Excel para su
análisis posterior. Los cálculos de las desviaciones estándar de los NN y rMSSD
fueron realizados en hoja de cálculo de Excel® según las fórmulas descritas en (Wang
y Huang, 2012). Para la obtención de VVTI fueron tomados 20 RR(NN) consecutivos
desde el segundo 30 de iniciado el trazado y fue calculado en hoja de cálculo de
Excel® según la fórmula: 𝑉𝑉𝑇𝐼 = 𝐿𝑁(𝑆𝐷𝑅𝑅)2 (Häggström et al., 1996).
122
3.2.5 Intervalos PR, QT (QTc) y complejos QRS
Para la medición de los complejos QRS (Figura 3.1 a), duración de intervalos QT
(Figura 3.1 b) fueron tomados 100 ciclos cardíacos consecutivos, al menos 30
segundos después de iniciado el registro, en ritmo sinusal y con visualización y
diferenciación adecuada de cada onda. Se realizó en 100 ciclos para aumentar la
precisión en los resultados, por encima de algunas sugerencias en la literatura
(Hamlin et al., 2004).
La medición de los QT y QRS se realizó de forma manual dentro del programa
AcqKnowledge 3.9® (Biopac Systems, Inc.,) y los datos obtenidos transferidos a una
hoja de cálculo de Excel® para su análisis posterior. Las desviaciones estándar de las
mismas series de 100 ciclos fueron obtenidas para obtener la SDQT. Para la
corrección de QT se utilizó la fórmula de Van de Water: 𝑄𝑇𝑐 = 𝑄𝑇 − 0.087(𝑅𝑅 − 1000)
(Van de Water et al.,1989). Se realizó observación de la dispersión de QT por
diagrama de Poincaré de la forma ya descrita (Hinterseer et al., 2010) para cada
individuo de investigación, haciendo revisión visual de los patrones en cada uno
(Kamen y Tonkin, 1995). Así mismo fue observada la variabilidad en corto plazo de
QT (QTSTV) mediante diagramas de Poincaré usando la fórmula: QTSTV: ∑1…30 │Dn
– Dn-1│/ 30*√2 (Tereshchenko y Berger, 2011).
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 123
Figura 3.1: Medición manual de QRS (1a) y QT (1b) mediante el programa AcqKnowledge
3.9. QRS se midió desde el inicio de Q hasta el final de S. QT se midió desde el inició de Q
hasta el final de T. ECG= electrocardiograma; mV= milivoltio
3.2.6 Estudio Holter en paso de pista
El estudio de Holter asociado al paso de pista fue hecho mediante el equipo Smart
Holter BI6800 Series de Biomedical Instruments® (BI). Esta prueba fue realizada
completamente independiente de otras pruebas hechas al grupo de perros y solo fue
hecha en perros entrenados y competidores en Agility.
Se llevó a cabo depilación del área pectoral desde la región del cartílago xifoides
(manubrio del esternón) hasta el sexto espacio intercostal, dorsal a cada lado del
esternón. Fueron ubicados 5 electrodos que fueron adheridos mediante electrodo de
monitorización con soporte de espuma 2228 de 3M® al manubrio del esternón, cuarto
y sexto espacio intercostal derecho y cuarto y quinto espacio intercostal lado
124
izquierdo. Fueron obtenidos los canales 1+ (equivalente a V5), C2+ (V1) y C3 (V3).
Los electrodos y el equipo de grabación Holter fueron sostenidos al perro mediante
chaleco protector que permitía movilidad libre al animal y seguridad a los equipos de
captación.
Fue capturada la señal de electrocardiografía en 3 canales durante 3 minutos antes
del paso de pista con el perro en reposo, durante el paso de pista que tiene una
duración cercana a los 3 minutos y entre 3 y 5 minutos después del paso de pista
(recuperación temprana).
Los trazados fueron sometidos a análisis para presencia de arritmias patológicas
durante y después del paso de pista mediante el programa ECGLab para BI® Holter
System.
3.3 Análisis estadístico
La comprobación de la distribución normal de los datos se realizó mediante el test de
Shapiro-Wilk y la homogeneidad de varianzas mediante el test de Brown y Forsythe.
Para la comparación de las variables ecocardiográficas del modelo completamente al
azar con estructura factorial se usó un análisis de varianza (ANAVA) de diseño
factorial. Los valores son presentados en media y desviación estándar. El valor de
p<0.05 fue considerado significativo para todo el estudio. Se utilizó el paquete
estadístico Statistix 9®. Algunas de las gráficas fueron hechas mediante GraphPad
Prism 4®.
3.4 Resultados
Los supuestos del modelo en cuanto normalidad del error y homogeneidad de
varianzas fueron cumplidos.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 125
El ritmo predominante en los trazados de los electrocardiogramas en reposo fue el
sinusal. En el comparativo entre machos y hembras de los atletas y no atletas (tabla
3.1) se evidenciaron valores de HF más altos (p=0.0098) y de LF más bajos
(p=0.0160) (Figura 2) para los primeros. El balance LF/HF (p=0.0079) se encontró
más bajo asociado a la actividad atlética que en perros no atletas (Figura 3).
Los valores de RR (NN) (p=0.0003) y rMSSD (p=0.0244) fueron más altos en el grupo
de atletas, así como los de VVTI, aunque estos últimos sin significancia estadística.
Figura 3.2: Comparativo del análisis de poder espectral para baja frecuencia LF y alta
frecuencia HF entre perros atletas vs. no atletas, machos y hembras, a 2600 msnm. Los
valores de LF fueron significativamente más bajos y los de HF más altos en perros atletas.
u.n.= unidades normalizadas
126
Tabla 3.1. Comparativo por actividad atlética y género de 12 variables electrocardiográficas, entre
perros Border Collie habitantes de los 2600 msnm (Bogotá, Colombia)
Atl macho Atl hemb Noatl mach Noatl hemb
QRS** 59.94-65.83 58.75-64.48 54.21-61.85 50.60-60.28 95% C.I.
62.89 61.61 58.03 55.44 Media
4.87 3.72 6.0 7.61 SD
56.11-74.30 56.60-67.50 49.63-72.70 40.30-68.12 Rango
QT* 210.71-240.98 201.89-232.77 187.98-211.84 201.48-223.02 95% C.I.
225.84 217.33 199.91 212.25 Media
25.04 20.09 19.74 15.05 SD
192.41-280.46 191.27-248.88 169.86-233.33 186.76-235.80 Rango
QTcv (NS) 238.92-257.59 232.25-245.80 230.26-246.20 238.25-249.94 95% C.I.
248.25 239.03 238.23 244.09 Media
14.69 9.46 13.18 9.19 SD
225.54-281.00 220.85-254.40 221.53-266.30 228.50-259.10 Rango
SDQT (NS) 3.20-4.93 3.50-5.87 3.73-6.39 3.26-5.45 95% C.I.
4.06 4.69 5.06 4.36 Media
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 127
1.42 1.54 2.08 1.72 SD
2.52-6.63 2.53.6.66 2.31-8.60 2.02-7.21 Rango
stvQT (NS) 2.08-3.28 1.97-4.0 2.40-4.61 1.54-4.05 95% C.I.
2.68 2.99 3.51 2.80 Media
1.03 1.32 1.82 1.63 SD
1.41-4.73 1.27-5.37 1.31-7.49 1.10-6.92 Rango
NN *** 634.13-839.79 657.71-892.34 483.28-603.92 576.34-723.73 95% C.I.
736.96 775.02 543.60 650.04 Media
170.16 152.62 104.47 109.69 SD
528.30-1011.8 526.60-980.80 406.40-764.80 485.50-854.0 Rango
SDNN (NS) 114.47-229.38 117.32-214.03 94.45-176.87 65.66-182.73 95% C.I.
171.92 165.68 135.67 124.20 Media
95.08 62.90 71.36 87.12 SD
89.20-414.40 89.90-273.90 29.95-273.30 48.60-349.90 Rango
LF * 54.49-69.86 57.46-68.97 63.69-74.63 65.47-75.88 95% C.I.
62.18 63.21 69.16 70.67 Media
12.72 7.48 8.60 8.61 SD
37.23-79.12 53.36-73.02 56.77-79.77 51.26-83.45 Rango
HF** 30.12-45.49 31.03-42.56 25.88-36.37 23.76-32.71 95% C.I.
37.80 36.80 31.12 28.23 Media
12.72 7.49 9.08 6.66 SD
20.87-62.76 26.97-46.14 20.22-44.11 16.54-41.16 Rango
LF/HF** 1.33-2.45 1.35-2.26 1.78-2.93 2.19-3.40 95% C.I.
1.89 1.81 2.36 2.79 Media
128
0.92 0.58 0.95 0.94 SD
0.59-3.79 1.14-2.70 1.26-3.94 1.42-5.04 Rango
rMSSD* 1.37-339.32 139.94-315.81 92.10-218.33 54.86-195.54 95% C.I.
238.43 227.88 155.22 125.20 Media
174.75 114.40 104.44 91.50 SD
65.50-696.99 83.29-465.99 27.72-387.78 41.09-317.60 Rango
VVTI (NS) 8.07-10.30 8.18-10.28 6.97-9.45 6.91-9.66 95% C.I.
9.18 9.23 8.21 8.28 Media
1.92 1.36 2.05 1.78 SD
6.26-12.06 6.78-10.96 5.52-11.58 4.93-10.38 Rango
Atl Macho: atleta macho; Atl Hemb: Atleta hembra; Noatl Mach y Noatl Hemb: macho y hembra no
atleta, respectivamente. Diferencia estadística: (NS) no significativa, * p<0.05, **p<0.01,
***p<0.001.
Figura 3.3: Comparativo del comportamiento del balance simpático/vagal. LF/HF= baja
frecuencia/alta frecuencia
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 129
La longitud de QRS (p=0.0028) e intervalo QT (p=0.0171) fueron mayores en los
perros atletas (Figura 3.4). No se encontraron diferencias entre los grupos en las
variables QTc, SDQT y QTSTV (figuras 3.8 y 3.9), así como en los valores de SDNN. El
detalle de los resultados del análisis de densidad de poder espectral (LF, HF, LF/HF)
y de NN y SDNN entre género x actividad se presentan en la tabla 3.1, lo mismo que
para QT, QTcV, SDQT y QRS. En las tablas 3.2 y 3.3 se presentan los datos
descriptivos para el estudio discriminados por actividad atlética. La dispersión visual
para QT fue similar entre los grupos; se observó predominio de patrón de racimo
abierto en los gráficos Poincaré para QT (Figura 3.5). Las figuras 3.6 y 3.7 muestran
los perfiles en el análisis de poder espectral. No se encontró correlación entre el peso
corporal y las variables electrocardiográficas QRS y QT.
En el análisis Holter los perros Border Collie entrenados presentaron una frecuencia
cardiaca promedio de 148.5 ± 14.60, mínima promedio de 95 ± 14.59 y máxima
promedio de 229.16 ± 40.75. No fueron encontradas arritmias patológicas durante el
reposo, ejercicio o recuperación temprana en ninguno de los perros estudiados.
Tabla 3.2: Descriptivo del análisis del poder espectral, NN, SDNN y VVTI en perros Border Collie
atletas (n=) y perros no atletas (n=) a 2600 msnm (Bogotá, Colombia)
Medición 95% CI Media/DE
Percentil
25 75
LF Atletas (u.n.)
LF No Atletas
55.68 - 66.61
68.33 - 75.67
62.28 ± 10.83
70.14 ± 8.08
55.31
71.09
61.86
76.83
HF Atl
HF No Atl
32.66 - 42.14
26.52 - 33.19
37.40 ± 10.69
29.86 ± 8.08
28.91
23.18
44.69
38.14
LF/HF Atletas
LF/HF No Atl
1.51 – 2.21
2.17 – 2.96
1.86 ± 0.78
2.57 ± 0.95
1.23
1.63
2.46
3.22
130
NN Atletas (ms)
NN No Atletas
681.2 - 823.6
541.7– 642.9
752.4 ± 160.6
592.3 ± 119.8
617.9
480.1
901.7
681.5
SDNN Atletas (ms)
SDNN No Atletas
146.4 - 234.9
87.86 - 189.3
169.4 ± 81.75
130.2 ± 80.59
103.4
78.30
246.5
170.8
VVTI Atletas
VVTI No Atl
8.76 - 10.16
7.39 – 9.08
9.46 ± 1.53
8.24 ± 1.90
8.140
6.71
10.85
9.98
Valores indican media y desviación estándar. u.n.= unidades normalizadas, ms= milisegundos
Tabla 3.3: Descriptivo del análisis de QT, QTcV, SDQT y QRS en perros Border Collie atletas
(n=15) y perros no atletas (n=16) a 2600 msnm (Bogotá, Colombia)
Medición 95% CI Media/DE Percentil
25 75
QT Atletas (ms)
QT No Atletas
212.1-232.6
197.9 - 213
222.4 ± 23.03
205.4 ± 18.76
203.2
189
238
221.4
QTcV Atletas (ms)
QTcV No Atletas
238.2-249.9
236.3-245.8
244.1 ± 13.18
241 ± 11.6
234
232.4
253
249.2
SDQT Atletas
(ms)
SDQT No Atletas
3.49-5.25
4.14-5.89
4.32 ± 1.47
4.71 ± 1.90
3.08
3.09
5.83
6.46
QTSTV Atl
QTSTV No Atl
8.47 – 9.33
7.399 – 9.08
9.207 ± 1.69
8.244 ± 1.90
7.89
6.71
10.83
9.98
PR Atl
PR No Atl
102.6 - 113.6
93.84 - 108.8
108.1 ± 10.35
101.3 ± 14.03
100
92
115.5
108
QRS Atletas
QRS No Atletas
60.42 - 64.31
55.22 - 60.39
62.37 ± 4.38
57.81 ± 611
57.63
53.33
64.50
61.28
QTcV = QT corregido, según Van de Water (1989), SDQT= desviación estándar de QT, ms=
milisegundos
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 131
Figura 3.4: Comparativo del comportamiento estadístico de QT (arriba) y QRS (abajo) entre
perros machos y hembras atletas vs. no atletas a 2600 msnm. Los perros atletas practicantes
de Agility presentaron valores estadísticamente más altos en las dos mediciones. ms=
milisegundos
132
Figura 3.5: Comparativo de dispersión por gráfico Poincaré entre QT de un Border Collie atleta
(arriba) y no atleta (abajo). ms= milisegundos
200 210 220 230 240 250200
210
220
230
240
250
QT-1, ms
QT
,ms
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 133
Figura 3.6: Densidad espectral de potencia (PSD) de un perro Border Collie atleta.
Predominio importante de VLF y LF con presencia de pico de HF (cerca de los 0.3-0.4 Hz).
Hz= Hertz
210 220 230 240 250 260210
220
230
240
250
260
QT-1, ms
QT
, m
s
0.00000 0.25000 0.50000 0.75000
Hz
0.000000
1.626314
3.252629
4.878943
sec^2
/Hz
PS
D
134
Figura 3.7: Densidad espectral de potencia (PSD) de un perro Border Collie no atleta.
Predominio de VLF y LF (0.04-0.15 Hz) en el espectro de este canino. Hz= hertz
3.5 Discusión
En estudio piloto previo (Vargas-Pinto et al., 2017) se describió el comportamiento de
HF y LF (ms2) en perros Border Collie atletas vs no atletas con banda de trote, donde
los componentes de alta frecuencia fueron significativamente superiores en los perros
atletas en el estado inmediatamente previo y en el descanso posterior al ejercicio con
diferencias muy importantes en el comportamiento de los componentes de baja
frecuencia con respecto a este nuevo estudio. El presente estudio (perros en reposo
y decúbito lateral) mostró que el grupo de perros atletas practicantes de Agility
evidenciaron valores significativamente más altos de los componentes HF y más
bajos de los componentes LF que los perros no atletas.
3.5.1 Dominio de frecuencia
Dentro del análisis de dominio de frecuencia se encontró una mayor respuesta de la
regulación parasimpática (mayor HF y más bajo LF/HF) en perros atletas que en no
0.00000 0.25000 0.50000 0.75000
Hz
0.000000
0.566706
1.133412
1.700118
sec^2
/Hz
PS
D
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 135
atletas, hallazgo frecuente en atletas humanos de resistencia (Billman et al., 2015;
Dixon et al.,1992), aunque no siempre encontrado (Scott et al., 2004) y que sería
dependiente del umbral respiratorio en humanos en algunas actividades deportivas
(Cottin et al., 2004), algo que no está descrito para el Agility en caninos. Un número
importante de estos cambios se han asociado a la modificación en la actividad
autonómica cardíaca en atletas (Alom et al., 2011), incluyendo el aumento en el tono
parasimpático (Hepburn et al., 2005). Por otro lado, algunos autores sugieren que
tanto incrementos como decrementos en la variabilidad dela frecuencia cardiaca
podrían ser asociadas con mala adaptación al entrenamiento (Plews et al., 2013).
La disminución de la frecuencia cardiaca en reposo en individuos atletas se ha
asociado con la remodelación en el funcionamiento molecular del nodo sinoatrial
(Boyett et al., 2013), llevando a una disminución en la densidad de las If (D’Souza et
al., 2014). Esta última teoría fue refutada por el hallazgo de una mayor expresión de
canales HCN4, proteína responsable del tránsito en las corrientes If, que no explicaría
la bradicardia que presentan los individuos entrenados (Billman et al., 2015). Un
volumen importante de información concluiría que los cambios autonómicos neurales
serían los responsables de la modificación en la frecuencia cardiaca en atletas
(Billman 2017).
Al observar la predominancia de los valores LF en los perros no atletas, el balance
LF/HF más bajo de los perros atletas y los no atletas y los perfiles en el análisis de
poder espectral (Figuras 3.6 y 3.7), es posible deducir que en los grupos de perros no
atletas existe un menor predominio del control parasimpático en la VFC, sin embargo,
en los perros atletas el predominio parasimpático, aunque mayor según estos
resultados, no es absolutamente predominante. Es de especial interés anotar que los
Border Collie de la línea inglesa de trabajo presentan grandes rasgos de ansiedad
cuando se les restringe su movimiento, lo que podría condicionar una mayor actividad
simpática durante la toma de los trazados electrocardiográficos. Por otra parte, la
interpretación de los balances LF/HF no sería estricta y linealmente un reflejo de la
136
interacción simpático/vagal (Billman 2013), lo que condiciona su interpretación en ese
sentido.
Los resultados obtenidos en los perros de este estudio pueden, de forma parcial, ser
comparados con estudios previos en VFC. Es importante aclarar que las mediciones
realizadas en 24 horas, con monitoreo telemétrico o Holter, no deben ser comparadas
con las mediciones de duración corta ya que sus resultados se correlacionan
pobremente (Shaffer y Ginsberg 2017). Debido a lo anterior, las comparaciones en
este caso no son absolutas y solo intentan dar un contexto a los datos obtenidos con
mediciones de duración corta en este estudio.
Los resultados obtenidos en este estudio, aunque con diferencias estadísticas
significativas entre grupos, muestra gran diferencia con los reportados en perros
sanos de otras razas en los componentes HF, LF y LF/HF (Oliveira et al., 2014a) en
24 horas. En el presente estudio, los perros Border Collie atletas muestran una
tendencia hacia una menor regulación parasimpática y un mayor radio LF/HF
(simpático vagal) que se asemejan a los perros en estadio C y D (Atkins et al., 2009)
de degeneración valvular mixomatosa mitral (DVMM), según los resultados
reportados. También se encuentran amplias diferencias entre el radio LF/HF de este
estudio con el reporte en 50 perros de varias razas, en estudio Holter de 2 horas
(Bogucki y Noszczyk-Nowak 2015), encontrando en los perros de este estudio
valores notoriamente más altos.
3.5.2 Dominio de tiempo
La SDNN refleja bien la actividad de ULF, VLF y LF ya que es controlado por el SNS
tanto como por el SNP (Shaffer y Ginsberg, 2017) evidenciando todos los
componentes cíclicos responsables de la variabilidad en el periodo examinado
(Electrophysiology, 1996) y con una alta correlación con el poder total (TP) del
dominio de frecuencia (Kleiger et al., 2005). En trazados cortos la SDNN refleja
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 137
principalmente la actividad parasimpática mediada por la arritmia sinual respiratoria
(ASR) (Shaffer et al., 2014). La rMSSD es la raíz cuadrada de las diferencias
sucesivas entre los NN y en presencia de una función normal del nodo sinoatrial y del
ritmo cardiaco cuantifica la modulación parasimpática de los RR normales (Kleiger et
al., 2005) estimando las variaciones de alta frecuencia del corazón
(Electrophysiology, 1996). Es la principal medida dentro del dominio de tiempo que
permite estimar los cambios de la VFC mediados vagalmente, con una gran relación
con las HF y una aún desconocida relación con la frecuencia respiratoria (Shaffer et
al., 2014). El VVTI es otra medición dentro del dominio de tiempo que permite
identificar la actividad de las HF (Pereira et al., 2008).
Los resultados de la SDNN fueron más bajos en perros no atletas que en el grupo de
atletas, así como los de VVTI. Sin embargo, el análisis estadístico no encontró
diferencias significativas entre machos y hembras atletas y el grupo de no atletas
(p=0.1123 y 0.0937 respectivamente). En el caso de los valores de rMSSD, estos se
encontraron más bajos (p= 0.024) en los individuos no atletas siendo esta última
medición muy específica de la actividad HF mediada por el parasimpático (Pecceu et
al., 2017; Pereira et al., 2008). Esta tendencia se correlaciona con los datos
demostrados en estudios y revisiones de VFC y ejercicio en humanos (Dong 2016;
Hull et al., 1994) y en perros (Billman y Kukielka 2006) con un claro predominio de
actividad parasimpática en atletas de alta resistencia sobre atletas recreacionales y a
su vez, sobre individuos sedentarios, aclarando que el sobreentrenamiento crónico
conduce hacia un predominio del simpático (Dong 2016) o a una saturación del
parasimpático (Plews et al., 2013). También se ha observado una diferencia similar,
mediante la rMSSD, entre atletas aeróbicos y no aeróbicos (o una mezcla entre
estos), teniendo perfiles mayores de actividad parasimpática los primeros (Aubert et
al., 2003).
No se dispone de estudios previos de VFC en gran altitud en perros con fines de
comparación; sin embargo, estudios en humanos han mostrado que la altitud
138
modifica la VFC de formas diferentes según edad y género (Sharshenova et al.,
2006) y que la exposición a grandes altitudes decrece significativamente la actividad
nerviosa parasimpática (Long et al., 2006) llevando hacia una dominancia del
simpático (Hansen y Sander, 2003; Perini et al., 1996). Al estar los perros de los 4
grupos expuestos a hipoxia hipobárica crónica y resultante hipoxemia (Glaus et al.,
2003; López et al, 2006), se deduce que estos procesos ocurran de forma similar en
la especie canina y podrían tener parte de la responsabilidad en los resultados
obtenidos en el balance LF/HF y las diferencias encontradas entre los resultados acá
reportados y los estudios previos ya reseñados.
3.5.3 QRS y QT
La longitud promedio de QRS fue significativamente mayor en los perros entrenados
en Agility (Figura 3.4), lo cual sugiere un fenómeno de remodelación cardíaca como
consecuencia de la actividad deportiva que realizan estos individuos. Estos hallazgos
que diferencian a los perros atletas de los no atletas de una misma raza fueron
reportados en perros de trineo de Alaska (Constable et al., 1994), y se evidenciaron
en siete meses de entrenamiento asociados al incremento del peso cardíaco
(Constable et al., 2000).
Los valores promedio de QRS en los grupos del estudio fueron menores a los perros
de trineo de Alaska (antes y después de entrenamiento) (Constable et al., 2000), pero
ligeramente mayores que en estos perros cuando no estaban entrenados o con poco
entrenamiento (Constable et al., 1994). También fueron mayores a los QRS en perros
Beagles (Hanton y Rabemampianina, 2006) y en perros Labrador, Pastor Alemán y
Golden Retriever sanos (Mukherjee et al., 2015), incluso en el grupo de caninos no
atletas. Estos resultados están relacionados con las diferencias ecocardiográficas
encontradas en este estudio en algunos de los valores estructurales entre perros
atletas y no atletas en cámara ventricualr izquierda, atrial izquierda y ventricular
derecha; son parte del fenómeno de remodelación por entrenamiento físico crónico.
Sumado a lo anterior, la asociación con la hipoxia hipobárica que estaría modificando
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 139
los patrones de eyección ventricular derecha entre atletas y no atletas y que de esta
forma puede jugar un papel en la remodelación ventricular derecha modificando
algunos de los tiempos ecocardiográficos reportados. Si bien, ya que se ha reportado
hipertensión arterial pulmonar leve en caninos que viven a 2300 msnm (Glaus et al.,
2003; Glaus et al., 2003), no hay una evidencia clara en este estudio que demuestre
hipertensión pulmonar en los perros Border Collie atletas y no atletas incluidos (ver
capítulo 2).
De forma similar a los resultados de QRS, los hallazgos de QT fueron
significativamente más altos en los perros del grupo de atletas que en los no atletas
(Figura 4a). En la interpretación de este resultado se requiere tener en cuenta lo
enunciado en cuanto la remodelación cardíaca como consecuencia del entrenamiento
físico crónico, así como la correlación negativa reportada entre QT y frecuencia
cardíaca en estudios previos (Oliveira et al., 2014), que se puede inferir más alta en
el grupo de no atletas por las diferencias en los RR entre los dos grupos. Los valores
de QT fueron corregidos mediante la fórmula de corrección de Van de Water (Van de
Water et al., 1989) y a diferencia de los valores crudos, no mostraron diferencias
estadísticas entre grupos. Esta fórmula ha proveído resultados óptimos y
consistentes en la corrección de QT en estudios farmacológicos (King et al., 2006;
Soloviev et al., 2006) y clínicos (Oliveira et al., 2014). Esta diferencia de resultados en
el mismo estudio se debe a la mayor corrección que realiza la fórmula de Van de
Water en las frecuencias cardíacas más altas de los perros no atletas.
Los resultados obtenidos en los valores de QT y QTcV en los dos grupos de interés
son superiores a los reportados por Oliveira et al. (2014b) en perros de las razas
Pastor Alemán, Bóxer, Poodle y Pit Bull Terrier, así como a los perros Beagle (Hanton
y Rabemampianina, 2006), pero muy similares, al estudio de Mukherjee et al. (2015)
realizado en perros no atletas de razas Labrador, Pastor Alemán y Golden Retriever.
140
Figura 3.8: Comparativo del comportamiento de STVQT entre los 4 grupos de perros atletas y no
atletas. No se encontraron diferencias significativas entre los grupos. STVQT: Variabilidad en
tiempo corto de QT; ms: milisegundos
Los valores de SDQT como medida de la variación de las medias de QT no
mostraron diferencias significativas entre atletas y no atletas, y refleja, para esta
modalidad de medición, la similitud del proceso despolarización-repolarización con
mayor importancia para el último entre los dos grupos de investigación. No se
encontraron estudios previos donde se considere SDQT en caninos o caninos atletas.
Por otro lado, los gráficos de Poincaré se portaron previsiblemente de forma similar a
los resultados de SDQT (Figura 5) con un patrón de racimo abierto típico de los datos
con distribución normal (Kamen y Tonkin 1995) y con clasificación visual basada en la
clasificación de RR usado en el estudio referenciado. Así mismo la identificación de la
QTSTV mediante gráfico Poincaré (figuras 9 y 10) y hallando la media de la dispersión
de los puntos (figura 3.8) no pudo demostrar diferencias significativas entre los dos
grupos, resultado que junto a la restante evaluación de QT en este estudio muestra
que ninguno de los grupos tendría mayor susceptibilidad arrítmica a partir de una
mayor variabilidad del QT.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 141
Figura 3.9: Gráfico de dispersión de la variabilidad en tiempo corto de QT (QTSTV) en un perro
macho Border Collie del grupo de atletas. QTSTV: Variabilidad en tiempo corto de QT; ms:
milisegundos.
Figura 3.10: Gráfico de dispersión de la variabilidad en tiempo corto de QT (QTSTV) en un
perro Border Collie del grupo de no atletas. QTSTV: Variabilidad en tiempo corto de QT; ms:
milisegundos
170 180 190 200 210170
180
190
200
210
QTstv: 2.78
QT-1 ms
QT
ms
142
3.5.4 Estudio Holter asociado a paso de pista
No fueron registradas arritmias patológicas en los perros sometidos a estudio durante
el paso de pista y durante la recuperación temprana, lo cual fue consistente con la no
presencia de eventos arrítmicos patológicos en reposo. Los perros fueron expuestos
a un reto físico similar al que reciben en competencia evidenciando un ritmo cardiaco
sinusal normal durante el periodo de reposo previo, taquicardia sinusal con valores
promedio de frecuencia cardiaca máxima de 229.16 latidos por minuto, durante el
paso de pista y un trazado también normal con recuperación del ritmo en la
recuperación temprana.
Figura 3.11: Canino Border Collie atleta en pista de obstáculos con arnés para monitoreo
Holter
180 190 200 210 220 230185
190
195
200
205
210
215
220
225
QTstv: 2.21
QT-1 ms
QT
ms
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 143
En el estudio hecho en 399 Greyhounds de competencia se demostró la presencia de
algunos elementos arrítmicos en los trazados electrocardiográficos antes de carrera y
en la recuperación temprana (Ponce et al., 1998), mientras que en 15 perros de
Agility no se presentaron eventos arrítmicos patológicos en los mismos tiempos de
ejercicio (Rovira et al., 2010). A diferencia de los dos estudios referenciados, el
nuestro fue realizado mediante equipo de Holter y los trazados durante el paso de
pista se mostraron en varios de los individuos con una importante carga de ruido e
interferencias de señal por movimiento lo cual dificultó la lectura de dicha parte de los
electrocardiogramas. Sería necesario ampliar el tiempo de análisis
electrocardiográfico para descartar procesos arrítmicos en recuperación tardía. Si
bien un solo análisis no descarta la presencia de arritmias asociadas a ejercicio en
estos atletas, las evidencias electrocardiográficas en reposo, en ejercicio y la no
historia de sintomatología asociada descartaría la aparición paroxística de estos
eventos en competencia.
144
3.6 Conclusiones
• El Agility genera diferencias en la regulación autonómica y remodelación
eléctrica en los perros que la practican. Se presenta aumento en los
componentes HF y disminución de los componentes LF y del balance LF/HF.
Si bien, todavía existe una gran discusión a cerca del análisis que debe
hacerse sobre los resultados en LF y especialmente en LF/HF, es claro que la
regulación del sistema nervioso autonómico presenta perfiles diferentes en
perros atletas con respecto a los no atletas, que sí existe un predominio de la
actividad que estaría siendo modulada por el parasimpático y que estos
mismos perfiles se estarían modificando por la hipoxia hipobárica.
• Existen diferencias marcadas en la densidad espectral (LF, HF, LF/HF) y
SDNN con otros estudios realizados con otras razas de perros y en diferentes
condiciones de presión barométrica, aclarando que los diferentes métodos de
obtención de la VFC no deben ser comparados entre ellos.
• Los valores superiores de QRS y QT en caninos atletas son consistentes con
el hallazgo de “corazón de atleta” como consecuencia del entrenamiento físico
crónico; sin embargo, los valores de QTc no muestran diferencia estadística
con los no atletas, por lo que es posible deducir que la prolongación de QT en
atletas se deba a sus frecuencias cardiacas más bajas.
• A pesar de un predominio significativo del parasimpático en los perros atletas
con respecto a los atletas, estos perros muestran fuertes evidencias de un alto
predominio simpático que se debería a la hipoxia hipobárica crónica y a los
altos rasgos de ansiedad propios de la raza.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 145
• Los Border Collie atletas practicantes de Agility en gran altitud moderada no
presentaron eventos arrítmicos patológicos asociados a ejercicio,
recuperación temprana ni reposo. Los valores de QT y sus mediciones de
dispersión no mostraron mayor predisposición arrítmica en ningunos de los
grupos.
•
Bibliografía
Alom, M. M., Bhuiyan, N. I., Hossain, M. M., Hoque, M. F., Rozario, R. J., & Nessa, W.
(2011). Physical training induced resting bradycardia and its association with cardiac
autonomic nervous activities. Mymensingh Medical Journal: MMJ, 20(4), 665–670.
Atkins, C., Bonagura, J., Ettinger, S., Fox, P., Gordon, S., Haggstrom, J., … Stepien, R.
(2009). Guidelines for the diagnosis and treatment of canine chronic valvular heart
disease. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary Internal
Medicine, 23(6), 1142–1150. https://doi.org/10.1111/j.1939-1676.2009.0392.x
Aubert, A. E., Seps, B., & Beckers, F. (2003). Heart rate variability in athletes. Sports
Medicine (Auckland, N.Z.), 33(12), 889–919.
Barbesgaard, L., Buhl, R., & Meldgaard, C. (2010). Prevalence of exercise-associated
arrhythmias in normal performing dressage horses. Equine Veterinary Journal.
Supplement, (38), 202–207. https://doi.org/10.1111/j.2042-3306.2010.00223.x
Bessem, B., de Bruijn, M. C., Nieuwland, W., Zwerver, J., & van den Berg, M. (2018). The
electrocardiographic manifestations of athlete’s heart and their association with exercise
exposure. European Journal of Sport Science, 1–7.
https://doi.org/10.1080/17461391.2018.1441910
146
Billman, G. E. (2013). The LF/HF ratio does not accurately measure cardiac sympatho-
vagal balance. Frontiers in Physiology, 4. https://doi.org/10.3389/fphys.2013.00026
Billman, G. E. (2017). Counterpoint: Exercise training-induced bradycardia: the case for
enhanced parasympathetic regulation. Journal of Applied Physiology, 123(3), 686–688.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00605.2017
Billman, G. E., Cagnoli, K. L., Csepe, T., Li, N., Wright, P., Mohler, P. J., & Fedorov, V. V.
(2015). Exercise training-induced bradycardia: evidence for enhanced parasympathetic
regulation without changes in intrinsic sinoatrial node function. Journal of Applied
Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 118(11), 1344–1355.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01111.2014
Billman, G. E., & Kukielka, M. (2006). Effects of endurance exercise training on heart rate
variability and susceptibility to sudden cardiac death: protection is not due to enhanced
cardiac vagal regulation. Journal of Applied Physiology, 100(3), 896–906.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01328.2005
Bogucki, S., & Noszczyk-Nowak, A. (2015). Short-term heart rate variability (HRV) in
healthy dogs. Polish Journal of Veterinary Sciences, 18(2), 307–312.
https://doi.org/10.1515/pjvs-2015-0040
Boyett, M. R., D’Souza, A., Zhang, H., Morris, G. M., Dobrzynski, H., & Monfredi, O.
(2013). Viewpoint: Is the resting bradycardia in athletes the result of remodeling of the
sinoatrial node rather than high vagal tone? Journal of Applied Physiology, 114(9), 1351–
1355. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01126.2012
Brüler, B. C., Vieira, T. C., Wolf, M., Lucina, S. B., Montiani-Ferreira, F., & Sousa, M. G.
(2019). Using the Oculocardiac Reflex to Characterize Autonomic Imbalance in a
Naturally Occurring Canine Model of Valvular Insufficiency. Comparative Medicine, 68(2),
156–162.
Carter, J. B., Banister, E. W., & Blaber, A. P. (2003). Effect of endurance exercise on
autonomic control of heart rate. Sports Medicine (Auckland, N.Z.), 33(1), 33–46.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 147
Chan, Y.-H., Tsai, W.-C., Shen, C., Han, S., Chen, L. S., Lin, S.-F., & Chen, P.-S. (2015).
Subcutaneous nerve activity is more accurate than the heart rate variability in estimating
cardiac sympathetic tone in ambulatory dogs with myocardial infarction. Heart Rhythm :
The Official Journal of the Heart Rhythm Society, 12(7), 1619–1627.
https://doi.org/10.1016/j.hrthm.2015.03.025
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J., & Hamlin, R. L. (1994). Athletic heart
syndrome in dogs competing in a long-distance sled race. Journal of Applied Physiology,
76(1), 433–438. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/76/1/433
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J. L., & Stepien, R. L. (2000). Effects of
endurance training on standard and signal-averaged electrocardiograms of sled dogs.
American Journal of Veterinary Research, 61(5), 582–588.
Cottin, F., Médigue, C., Leprêtre, P.-M., Papelier, Y., Koralsztein, J.-P., & Billat, V. (2004).
Heart rate variability during exercise performed below and above ventilatory threshold.
Medicine and Science in Sports and Exercise, 36(4), 594–600.
Dixon, E. M., Kamath, M. V., McCartney, N., & Fallen, E. L. (1992). Neural regulation of
heart rate variability in endurance athletes and sedentary controls. Cardiovascular
Research, 26(7), 713–719.
DONG, J.-G. (2016). The role of heart rate variability in sports physiology. Experimental
and Therapeutic Medicine, 11(5), 1531–1536. https://doi.org/10.3892/etm.2016.3104
D’Souza, A., Bucchi, A., Johnsen, A. B., Logantha, S. J. R. J., Monfredi, O., Yanni, J., …
Boyett, M. R. (2014). Exercise training reduces resting heart rate via downregulation of
the funny channel HCN4. Nature Communications, 5.
https://doi.org/10.1038/ncomms4775
148
Electrophysiology, T. F. of the E. S. of C. the N. A. S. of P. (1996). Heart Rate Variability
Standards of Measurement, Physiological Interpretation, and Clinical Use. Circulation,
93(5), 1043–1065. https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.5.1043
Estes, N. A. M., & Madias, C. (2017). Atrial Fibrillation in Athletes: A Lesson in the Virtue
of Moderation. JACC. Clinical Electrophysiology, 3(9), 921–928.
https://doi.org/10.1016/j.jacep.2017.03.019
Glaus, T. M., Hässig, M., Baumgartner, C., & Reusch, C. E. (2003). Pulmonary
hypertension induced in dogs by hypoxia at different high-altitude levels. Veterinary
Research Communications, 27(8), 661–670.
Glaus, T. M., Hauser, K., Hässig, M., Lipp, B., & Reusch, C. E. (2003). Non-invasive
measurement of the cardiovascular effects of chronic hypoxaemia on dogs living at
moderately high altitude. The Veterinary Record, 152(26), 800–803.
Häggström, J., Hamlin, R. L., Hansson, K., & Kvart, C. (1996). Heart rate variability in
relation to severity of mitral regurgitation in Cavalier King Charles spaniels. The Journal of
Small Animal Practice, 37(2), 69–75.
Hamlin, R. L., Kijtawornrat, A., & Keene, B. W. (2004). How many cardiac cycles must be
measured to permit accurate RR, QT, and QTc estimates in conscious dogs? Journal of
Pharmacological and Toxicological Methods, 50(2), 103–108.
https://doi.org/10.1016/j.vascn.2004.03.013
Hansen, J., & Sander, M. (2003). Sympathetic neural overactivity in healthy humans after
prolonged exposure to hypobaric hypoxia. The Journal of Physiology, 546(Pt 3), 921–929.
https://doi.org/10.1113/jphysiol.2002.031765
Hanton, G., & Rabemampianina, Y. (2006). The electrocardiogram of the Beagle dog:
reference values and effect of sex, genetic strain, body position and heart rate. Laboratory
Animals, 40(2), 123–136. https://doi.org/10.1258/002367706776319088
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 149
Hepburn, H., Fletcher, J., Rosengarten, T. H., & Coote, J. H. (2005). Cardiac vagal tone,
exercise performance and the effect of respiratory training. European Journal of Applied
Physiology, 94(5–6), 681–689. https://doi.org/10.1007/s00421-005-1355-y
Hinterseer, M., Beckmann, B.-M., Thomsen, M. B., Pfeufer, A., Ulbrich, M., Sinner, M. F.,
… Kääb, S. (2010). Usefulness of short-term variability of QT intervals as a predictor for
electrical remodeling and proarrhythmia in patients with nonischemic heart failure. The
American Journal of Cardiology, 106(2), 216–220.
https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2010.02.033
Hottenrott, K., Hoos, O., & Esperer, H. D. (2006). [Heart rate variability and physical
exercise. Current status]. Herz, 31(6), 544–552. https://doi.org/10.1007/s00059-006-2855-
1
Hull, S. S., Vanoli, E., Adamson, P. B., Verrier, R. L., Foreman, R. D., & Schwartz, P. J.
(1994). Exercise training confers anticipatory protection from sudden death during acute
myocardial ischemia. Circulation, 89(2), 548–552. https://doi.org/10.1161/01.CIR.89.2.548
Jacobson, J. H., Boon, J. A., & Bright, J. M. (2013). An echocardiographic study of
healthy Border Collies with normal reference ranges for the breed. Journal of Veterinary
Cardiology: The Official Journal of the European Society of Veterinary Cardiology, 15(2),
123–130. https://doi.org/10.1016/j.jvc.2012.12.005
Jouven, X., Empana, J.-P., Schwartz, P. J., Desnos, M., Courbon, D., & Ducimetière, P.
(2005). Heart-Rate Profile during Exercise as a Predictor of Sudden Death. New England
Journal of Medicine, 352(19), 1951–1958. https://doi.org/10.1056/NEJMoa043012
Kamen, P. W., & Tonkin, A. M. (1995). Application of the Poincaré plot to heart rate
variability: a new measure of functional status in heart failure. Australian and New
Zealand Journal of Medicine, 25(1), 18–26.
150
King, A., Bailie, M., & Olivier, N. B. (2006). Magnitude of error introduced by application of
heart rate correction formulas to the canine QT interval. Annals of Noninvasive
Electrocardiology: The Official Journal of the International Society for Holter and
Noninvasive Electrocardiology, Inc, 11(4), 289–298. https://doi.org/10.1111/j.1542-
474X.2006.00120.x
Kleiger, R. E., Stein, P. K., & Bigger, J. T. (2005). Heart rate variability: measurement and
clinical utility. Annals of Noninvasive Electrocardiology: The Official Journal of the
International Society for Holter and Noninvasive Electrocardiology, Inc, 10(1), 88–101.
https://doi.org/10.1111/j.1542-474X.2005.10101.x
Lahiri, M. K., Kannankeril, P. J., & Goldberger, J. J. (2008). Assessment of Autonomic
Function in Cardiovascular Disease: Physiological Basis and Prognostic Implications.
Journal of the American College of Cardiology, 51(18), 1725–1733.
https://doi.org/10.1016/j.jacc.2008.01.038
Lengyel, C., Orosz, A., Hegyi, P., Komka, Z., Udvardy, A., Bosnyák, E., … Baczkó, I.
(2011). Increased short-term variability of the QT interval in professional soccer players:
possible implications for arrhythmia prediction. PloS One, 6(4), e18751.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0018751
Lewis, M. J., Rassi, D., & Short, A. L. (2006). Analysis of the QT interval and its variability
in healthy adults during rest and exercise. Physiological Measurement, 27(11), 1211–
1226. https://doi.org/10.1088/0967-3334/27/11/013
Long, M., Qin, J., Huang, L., Tian, K., Yu, S., & Yu, Y. (2006). [Comparison of heart rate
variability in healthy young men during exposure to different altitudes]. Sheng Wu Yi Xue
Gong Cheng Xue Za Zhi = Journal of Biomedical Engineering = Shengwu Yixue
Gongchengxue Zazhi, 23(6), 1195–1197.
López, J. H. F., Martínez, P. A. L., & Roncancio, B. O. C. (2006). Parámetros fisiológicos
en caninos pre y post competencia de Agility en Bogotá, Colombia. Revista de Medicina
Veterinaria, 0(12), 57–71. Retrieved from
http://revistas.lasalle.edu.co/index.php/mv/article/view/2053
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 151
López‐Alvarez, J., Boswood, A., Moonarmart, W., Hezzell, M. J., Lotter, N., & Elliott, J.
(2014). Longitudinal Electrocardiographic Evaluation of Dogs with Degenerative Mitral
Valve Disease. Journal of Veterinary Internal Medicine, 28(2), 393–400.
https://doi.org/10.1111/jvim.12311
Monge Cassinelli, C., León Velarde, F., & Lerner de Bigio, D. (2003). El reto fisiológico de
vivir en los Andes. Lima, Perú: IFEA.
Mukherjee, J., Das, P. K., Ghosh, P. R., Banerjee, D., Sharma, T., Basak, D., & Sanyal,
S. (2015). Electrocardiogram pattern of some exotic breeds of trained dogs: A variation
study. Veterinary World, 8(11), 1317–1320. https://doi.org/10.14202/vetworld.2015.1317-
1320
Navas de Solis, C. (2016). Exercising arrhythmias and sudden cardiac death in horses:
Review of the literature and comparative aspects. Equine Veterinary Journal, 48(4), 406–
413. https://doi.org/10.1111/evj.12580
Northcote, R. J., Canning, G. P., & Ballantyne, D. (1989). Electrocardiographic findings in
male veteran endurance athletes. British Heart Journal, 61(2), 155–160. Retrieved from
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1216633/
Oliveira, M. S., Muzzi, R. a. L., Araújo, R. B., Muzzi, L. a. L., Ferreira, D. F., & Silva, E. F.
(2014). Heart rate variability and arrhythmias evaluated with Holter in dogs with
degenerative mitral valve disease. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia,
66(2), 425–432. https://doi.org/10.1590/1678-41626097
Oliveira, Maira S., Muzzi, R. A. L., Muzzi, L. A. L., Cherem, M., & Mantovani, M. M.
(2014). QT interval in healthy dogs: which method of correcting the QT interval in dogs is
appropriate for use in small animal clinics? Pesquisa Veterinária Brasileira, 34(5), 469–
472. https://doi.org/10.1590/S0100-736X2014000500014
Pecceu, E., Stebbing, B., Martinez Pereira, Y., Handel, I., Culshaw, G., Hodgkiss-Geere,
H., & Lawrence, J. (2017). Vasovagal tonus index (VVTI) as an indirect assessment of
remission status in canine multicentric lymphoma undergoing multi-drug chemotherapy.
152
Veterinary Research Communications, 41(4), 249–256. https://doi.org/10.1007/s11259-
017-9695-8
Pedersen, P. J., Karlsson, M., Flethøj, M., Trachsel, D. S., Kanters, J. K., Klaerke, D. A.,
& Buhl, R. (2016). Differences in the electrocardiographic QT interval of various breeds of
athletic horses during rest and exercise. Journal of Veterinary Cardiology: The Official
Journal of the European Society of Veterinary Cardiology, 18(3), 255–264.
https://doi.org/10.1016/j.jvc.2016.02.002
Pelliccia, A., Maron, B. J., Culasso, F., Paolo, F. M. D., Spataro, A., Biffi, A., … Piovano,
P. (2000a). Clinical Significance of Abnormal Electrocardiographic Patterns in Trained
Athletes. Circulation, 102(3), 278–284. https://doi.org/10.1161/01.CIR.102.3.278
Pelliccia, A., Maron, B. J., Culasso, F., Paolo, F. M. D., Spataro, A., Biffi, A., … Piovano,
P. (2000b). Clinical Significance of Abnormal Electrocardiographic Patterns in Trained
Athletes. Circulation, 102(3), 278–284. https://doi.org/10.1161/01.CIR.102.3.278
Pelliccia, A., Maron, B. J., Spataro, A., Proschan, M. A., & Spirito, P. (1991). The Upper
Limit of Physiologic Cardiac Hypertrophy in Highly Trained Elite Athletes. New England
Journal of Medicine, 324(5), 295–301. https://doi.org/10.1056/NEJM199101313240504
Pereira, Y. M., Woolley, R., Culshaw, G., French, A., & Martin, M. (2008). The vasovagal
tonus index as a prognostic indicator in dogs with dilated cardiomyopathy. The Journal of
Small Animal Practice, 49(11), 587–592. https://doi.org/10.1111/j.1748-
5827.2008.00654.x
Perini, R., Milesi, S., Biancardi, L., & Veicsteinas, A. (1996). Effects of high altitude
acclimatization on heart rate variability in resting humans. European Journal of Applied
Physiology and Occupational Physiology, 73(6), 521–528.
Piccirillo, G., Ogawa, M., Song, J., Chong, V. J., Joung, B., Han, S., … Chen, P.-S.
(2009). Power spectral analysis of heart rate variability and autonomic nervous system
activity measured directly in healthy dogs and dogs with tachycardia-induced heart failure.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 153
Heart Rhythm : The Official Journal of the Heart Rhythm Society, 6(4), 546–552.
https://doi.org/10.1016/j.hrthm.2009.01.006
Plews, D. J., Laursen, P. B., Stanley, J., Kilding, A. E., & Buchheit, M. (2013). Training
adaptation and heart rate variability in elite endurance athletes: opening the door to
effective monitoring. Sports Medicine (Auckland, N.Z.), 43(9), 773–781.
https://doi.org/10.1007/s40279-013-0071-8
Ponce Vázquez, J., Pascual Gómez, F., Alvarez Badillo, A., Dolz Luna, J. F., & Rodríguez
Rodríguez, L. P. (1998). [Cardiac arrhythmias induced by short-time maximal dynamic
exercise (sprint): a study in greyhounds]. Revista española de cardiología, 51(7), 559–
565.
Povea, C., Schmitt, L., Brugniaux, J., Nicolet, G., Richalet, J.-P., & Fouillot, J.-P. (2005).
Effects of intermittent hypoxia on heart rate variability during rest and exercise. High
Altitude Medicine & Biology, 6(3), 215–225. https://doi.org/10.1089/ham.2005.6.215
Rovira S., M. A., & Riber C., B. M. (2010). Heart rate , electrocardiographic parameters
and arrhythmias during agility exercises in trained dogs - Semantic Scholar, 161(7), 307–
313. Retrieved from /paper/Heart-rate-%2C-electrocardiographic-parameters-and-in-
Rovira-Munoz/08e6ac41cd8f0a3679b55773ddd69b55f5123db1
Schneider, H. P., Truex, R. C., & Knowles, J. O. (1964). COMPARATIVE
OBSERVATIONS OF THE HEARTS OF MONGREL AND GREYHOUND DOGS. The
Anatomical Record, 149, 173–179.
Scott, A. S., Eberhard, A., Ofir, D., Benchetrit, G., Dinh, T. P., Calabrese, P., … Perrault,
H. (2004). Enhanced cardiac vagal efferent activity does not explain training-induced
bradycardia. Autonomic Neuroscience: Basic & Clinical, 112(1–2), 60–68.
https://doi.org/10.1016/j.autneu.2004.04.006
154
Shaffer, F., & Ginsberg, J. P. (2017). An Overview of Heart Rate Variability Metrics and
Norms. Frontiers in Public Health, 5. https://doi.org/10.3389/fpubh.2017.00258
Shaffer, F., McCraty, R., & Zerr, C. L. (2014). A healthy heart is not a metronome: an
integrative review of the heart’s anatomy and heart rate variability. Frontiers in
Psychology, 5. https://doi.org/10.3389/fpsyg.2014.01040
Sharshenova, A. A., Majikova, E. J., Kasimov, O. T., & Kudaiberdieva, G. (2006). Effects
of gender and altitude on short-term heart rate variability in children. Anadolu Kardiyoloji
Dergisi: AKD = the Anatolian Journal of Cardiology, 6(4), 335–339.
Soloviev, M. V., Hamlin, R. L., Barrett, R. M., Chengelis, C. P., & Schaefer, G. J. (2006).
Different species require different correction factors for the QT interval. Cardiovascular
Toxicology, 6(2), 145–157.
Stepien, R. L., Hinchcliff, K. W., Constable, P. D., & Olson, J. (1998). Effect of endurance
training on cardiac morphology in Alaskan sled dogs. Journal of Applied Physiology,
85(4), 1368–1375. Retrieved from http://jap.physiology.org/content/85/4/1368
Takase, B. (2010). Role of Heart Rate Variability in Non-Invasive Electrophysiology:
Prognostic Markers of Cardiovascular Disease. Journal of Arrhythmia, 26(4), 227–237.
https://doi.org/10.1016/S1880-4276(10)80021-3
Tereshchenko, L. G., & Berger, R. D. (2011). Towards a better understanding of QT
interval variability. Therapeutic Advances in Drug Safety, 2(6), 245–251.
https://doi.org/10.1177/2042098611421209
Turagam, M. K., Velagapudi, P., & Kocheril, A. G. (2012). Atrial Fibrillation in Athletes.
American Journal of Cardiology, 109(2), 296–302.
https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2011.08.041
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 155
Van de Water, A., Verheyen, J., Xhonneux, R., & Reneman, R. S. (1989). An improved
method to correct the QT interval of the electrocardiogram for changes in heart rate.
Journal of Pharmacological Methods, 22(3), 207–217.
Vanderlei, L. C. M., Silva, R. A., Pastre, C. M., Azevedo, F. M., & Godoy, M. F. (2008).
Comparison of the Polar S810i monitor and the ECG for the analysis of heart rate
variability in the time and frequency domains. Brazilian Journal of Medical and Biological
Research, 41(10), 854–859. https://doi.org/10.1590/S0100-879X2008005000039
Vargas-Pinto, P., Arango, S., Rodríguez, V., Rivas, J., & Vargas-Pinto, P. (2017).
Frecuencia Cardiaca y su Variabilidad en Caninos de Agility en Gran Altura. Revista de
Investigaciones Veterinarias del Perú, 28(2), 236–241.
https://doi.org/10.15381/rivep.v28i2.13071
Wang, H.-M., & Huang, S.-C. (2012). SDNN/RMSSD as a Surrogate for LF/HF: A Revised
Investigation [Research article]. https://doi.org/10.1155/2012/931943
Yılmaz, M., & Kayançiçek, H. (2018). Elevated LV Mass and LV Mass Index Sign on the
Athlete’s ECG: Athletes’ Hearts are Prone to Ventricular Arrhythmia. Journal of Clinical
Medicine, 7(6). https://doi.org/10.3390/jcm7060122
Zehender, M., Meinertz, T., Keul, J., & Just, H. (1990). ECG variants and cardiac
arrhythmias in athletes: Clinical relevance and prognostic importance. American Heart
Journal, 119(6), 1378–1391. https://doi.org/10.1016/S0002-8703(05)80189-9
156
Conclusiones y recomendaciones generales
4.1 Conclusiones
El objetivo de este estudio fue conocer y caracterizar el efecto en reposo en algunas
variables ecocardiográficas y electrocardiográficas, así como detectar la presencia de
eventos arrítmicos mediante equipo Holter durante paso de pista, en perros Border
Collie, machos y hembras, entrenados y competidores, en la disciplina deportiva
Agility en gran altitud moderada (2600 msnm). Se evaluaron 21 perros (grupo atletas,
13 machos y 8 hembras, 3.7 ± 0.9 años de edad) para el estudio ecocardiográfico, 23
perros (14 machos y 9 hembras, edad promedio 3.8 ± 1.0 años, peso 15.97 ± 1.69
kilos) para el estudio electrocardiográfico y 18 perros de este último grupo para
evaluación electrocardiográfica durante paso de pista mediante equipo Holter. Todos
fueron pertenecientes a diferentes equipos de Agility de la ciudad de Bogotá D.C.,
Colombia. Para el control del estudio ecocardiográfico se utilizaron 21 perros (8
machos y 13 hembras, 3.1 ± 1 años de edad) y para el control del grupo
electrocardiográfico fueron utilizados 24 perros (12 machos y 12 hembras y de 3.18 ±
1.2 años de edad y peso 17,63 ± 2.30 kilos) habitantes de la misma ciudad, de la
misma raza y no practicantes de actividades deportivas.
La evaluación ecocardiográfica reveló valores significativamente diferentes (por
género y actividad física), explicadas a partir de su entrenamiento físico, en
mediciones estándar de la estructura atrial y ventricular izquierda, así como en
mediciones Doppler temporales y de flujos de ambos ventrículos. Estas diferencias se
hacen cuantificables y con diferencias significativas en atrio izquierdo, y en el septo
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 157
interventricular, pared libre y ventrículo izquierdo de machos y hembras sometidos a
entrenamiento físico regular y crónico. La remodelación promedio de los caninos
atletas de este estudio, si bien se asemeja en la tendencia a la obtenida en perros de
trineo de Alaska y a la encontrada en ciclistas profesionales, muestra asimetría entre
lo remodelado en paredes ventriculares y lo remodelado en cámara ventricular,
encontrándose en ésta última valores inferiores en crecimiento cercanos al 6% y
abriendo la duda de la importancia de las variaciones de presión arterial durante las
actividades físicas de estos perros, especialmente durante competencia, y su papel
en la adaptación cardiovascular.
Por otra parte, el tamaño atrial izquierdo medido en perros atletas de este trabajo es
en promedio 15% y se asocia con el aumento del retorno sanguíneo a la estructura y
sobrecarga de volumen ya descrito en perros atletas de otras disciplinas. La
diferencia encontrada entre el aumento de la cavidad ventricular izquierda en diástole
(9% de incremento vs controles) y la encontrada en atrio izquierdo en diástole (15%
vs controles) estaría relacionada con el tipo de remodelación que vienen
desarrollando estos perros en su estructura ventricular, ya discutido anteriormente, y
que se comporta como un fenómeno dilatatorio con hipertrofia excéntrica. Las
ganancias en grosor de paredes ventriculares y la muy probable (pero no
comprobada) asociación con importantes elevaciones de presión arterial, al menos en
competencia anaerobia, estarían condicionando la dilatación ventricular izquierda y
generando las diferencias porcentuales comparadas con el atrio izquierdo.
En cuanto a las funciones sistólica y diastólica de los animales incluidos en el estudio
y con base en las técnicas diagnósticas usadas, no se encontraron diferencias
estadísticas entre los grupos en las mediciones de fracción de acortamiento y de
eyección y en las mediciones de flujos transmitrales. No se encontró evidencia de
disfunción sistólica y /o diastólica en los perros atletas y se encontraron diferencias
en el índice de rendimiento miocárdico del ventrículo izquierdo (TEI) a partir del
incremento del tiempo de eyección del ventrículo izquierdo en los perros atletas, que
158
está relacionado con las frecuencias cardiacas más bajas y tiempos diastólicos más
prolongados en estos individuos.
En las mediciones tomadas de ventrículo derecho, incluyendo su tracto de salida, se
resalta el hallazgo de valores estadísticamente superiores del tiempo de aceleración
(AT) pulmonar que estarían reflejando una más facilitada eyección ventricular
derecha a partir de una menor resistencia vascular pulmonar asociada al
entrenamiento físico crónico. Los valores de área diastólica y sistólica se encontraron
mayores, sin diferencia significativa, en perros atletas. Este último hallazgo está
explicado por el aumento del retorno sanguíneo a esta estructura (como acontece en
la estructura ventricular izquierda) aunque sin el soporte estadístico necesario para
ser explicado de manera absoluta.
En la evaluación electrocardiográfica los resultados obtenidos evidencian diferencias
significativas en varios componentes de la variabilidad de frecuencia cardíaca (VFC), con
actividad diferenciada del sistema nervioso autónomo. Estas diferencias halladas
mediante los sistemas de dominio de frecuencia y dominio de tiempo muestran un mayor
predominio simpático en perros de la raza Border Collie no entrenados en actividades
deportivas regulares, pero no es absolutamente claro el predominio parasimpático en la
actividad de la variabilidad de frecuencia cardiaca (VFC) en los perros atletas. Esto último
se asocia con el descrito efecto sobre la VFC de la hipoxia hipobárica y con el carácter
nervioso/ansioso característico de la raza que fue incluida en este estudio.
No se encontró, mediante las técnicas acá usadas, una mayor predisposición a eventos
arrítmicos en perros atletas. La evidencia ecocardiográfica y electrocardiográfica,
especialmente basada en el tiempo promedio de QRS mostró remodelación eléctrica y
estructural compatible con “corazón de atleta”, sin embargo, no fue posible demostrar
una mayor proclividad ni una presencia en el momento de los exámenes de eventos
arrítmicos. No se evidenciaron eventos arrítmicos en el estudio electrocardiográfico
Holter asociado a paso de pista.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 159
4.2 Recomendaciones
Después de analizar los datos obtenidos e interpretarlos surgen varias recomendaciones:
• Realizar estudios en VFC en perros atletas en los que se pueda capturar el
electrocardiograma durante 24 horas para poder obtener la variabilidad asociada
al ciclo circadiano. Las dificultades para obtener datos en algunos perros
entrenados podrían ser uno de los obstáculos más importantes para sortear.
• Ampliar las variables ecocardiográficas a medir en próximos trabajos para que
sirvan de complemento a éste. Las velocidades tisulares laterales y mediales de
ambos ventrículos serían muy útiles para el entendimiento de la adaptación
cardiovascular al ejercicio en altitud.
Se sugerirá a los entrenadores de la Selección Colombia de Agility:
• Continuar con los estudios de función cardiovascular en los perros incluidos en
edades cercanas a los grados 3 del Club Canino Colombiano y cerca del retiro de
competencias para evaluar la progresión en los eventos adaptativos de estos
perros atletas, así como su tendencia arrítmica en edades más avanzadas.
• Intentar crear junto con los entrenadores de la Selección Colombia de Agility, un
programa de prevención cardiovascular en perros atletas de la gran altitud
moderada.
• Adaptar los patrones de entrenamiento en perros atletas con claros perfiles
simpáticos en su VFC, para llevar el control de la frecuencia cardiaca hacia un
modelo de regulación parasimpática.
160
Anexos
ANEXO A
Encuesta a entrenadores de Agility de Bogotá D.C.
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
DOCTORADO EN CIENCIAS DE LA SALUD ANIMAL
LÍNEA DE INVESTIGACIÓN EN FISIOPATOLOGÍA DE ADAPTACIÓN A LAS ALTURAS
Señor entrenador, dentro del marco del Doctorado en Ciencias de la Salud Animal de la
Universidad Nacional de Colombia se llevará a cabo un programa de salud
cardiovascular en perros entrenados en la disciplina deportiva AGILITY en la altitud (2600
m.s.n.m.) de Bogotá D.C. Colombia para lo cual se requerirá información diversa sobre
los perros que usted actualmente entrena.
A continuación, usted encontrará una serie de preguntas con respecto al entrenamiento
físico que usted realiza con los perros en su programa de acondicionamiento.
1) ¿Cuántos perros entrena en un año para la disciplina deportiva AGILITY?: ______
2) ¿De estos perros, cuántos son de la raza Border Collie? :_______
3) Del numeral 2, aproximadamente, ¿cuántos son hembras y cuántos machos?
Hembras: ____________ Machos:____________
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 161
4) ¿A qué edad comienza el entrenamiento físico (trotar, correr, saltar) de estos
perros?
a) De 2 a 6 meses____
b) De 6 a 10 meses____
c) De 10 a 14 meses____
d) De 14 a 18 meses____
e) Más de 18 meses____
5) De acuerdo al grado (Reglamento AGILITY/ACCC) en el que se encuentra cada
uno de los perros:
Anexo C (Continuación)
a) ¿Cuántas horas al día de entrenamiento físico (trotar, correr y saltar)
recibe un perro en grado:
• Cachorros: ______
• Jóvenes:______
• Grado 0:______
• Grado 1:______
• Grado 2:______
• Grado 3:______
• Veteranos:______
b) ¿Cuántos días a la semana de entrenamiento físico recibe un perro en el
grado:
• Cachorros: ______
• Jóvenes:______
• Grado 0:______
• Grado 1:______
• Grado 2:______
• Grado 3:______
• Veteranos:______
162
6) ¿Hasta qué edad son entrenados en la disciplina deportiva AGILITY los perros
Border Collie en el programa de entrenamiento que usted
maneja?________________
Anexo C (Continuación)
La información acá registrada será usada únicamente con fines académicos y con el
objetivo de estructurar un programa de diagnóstico-prevención en salud cardiovascular
de perros entrenados en la disciplina deportiva AGILITY en la altitud de Bogotá D.C.
Colombia.
Gracias por su colaboración.
Fecha de elaboración de la encuesta: ____________________________
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 163
ANEXO B
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
DOCTORADO EN CIENCIAS DE LA SALUD ANIMAL
LÍNEA DE INVESTIGACIÓN EN FISIOPATOLOGÍA DE ADAPTACIÓN A LAS ALTURAS
CARACTERIZACIÓN DE ALGUNOS PARÁMETROS ECOCARDIOGRÁFICOS Y
ELECTROCARDIOGRÁFICOS EN CANINOS ATLETAS DE LA RAZA BORDER
COLLIE EN GRAN ALTITUD
Investigadores principales:
Vladimir Galindo Zamora, Médico Veterinario, MSc, PhD.
Pedro Vargas Pinto, Médico Veterinario, MSc, PhD.
Estudiante de doctorado: Piero Vargas Pinto, Médico Veterinario.
Celular: 3002073407
Correo electrónico: [email protected]
Este documento se dirige a propietarios de perros de la raza Border Collie, practicantes
de la actividad deportiva Agility, entrenados en la ciudad de Bogotá D.C. y que se
164
encuentran en los grados 2 y 3 de la actividad según la Asociación Club Canino
Colombiano (ACCC).
Dentro del marco del Doctorado en Ciencias de la Salud Animal de la Universidad
Nacional de Colombia se llevará a cabo un programa de investigación en salud
cardiovascular en perros de la raza Border Collie entrenados en la disciplina deportiva
AGILITY en la altitud (2600 m.s.n.m.) de Bogotá D.C. Colombia y perros de la misma
raza que no entrenan ni practican disciplinas deportivas. La información que se recolecte
será de gran importancia para médicos veterinarios, entrenadores y propietarios de
perros de esta raza. Esta es una invitación a participar con su mascota Border Collie en
este estudio.
La investigación incluirá un estudio ecocardiográfico completo, un estudio
electrocardiográfico de cerca de 10 minutos y un monitoreo de la función eléctrica del
corazón de su mascota mientras pasa una pista de Agility, como suele hacerlo en
competencia. Ninguno de los procedimientos es invasivo o doloroso para el canino pero
dará mucha información acerca de la salud cardiovascular de los perros Border Collie
que entrenan y practican Agility y será un punto de partida para tomar decisiones en
cuanto a tiempos y exigencia en entrenamientos y competencia de su perro.
Su participación -y la de su mascota- en esta investigación son totalmente voluntarias.
Usted puede elegir participar o no. Usted puede cambiar de idea más tarde y dejar de
participar aún cuando haya aceptado antes.
Procedimientos:
Los procedimientos que se realizarán en este estudio son rutinarios en clínica y son
usados para detección temprana de enfermedad cardiovascular en pacientes sanos,
pacientes aparentemente enfermos y pacientes enfermos del corazón. No se trata de un
ensayo clínico y no se usarán sustancias o medicamentos para ninguna de las
actividades a realizar.
En caso de aceptar le pediremos que en dos o tres sesiones usted lleve a su mascota a
los sitios que serán designados para este estudio (Universidad Nacional de Colombia,
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 165
Universidad de La Salle) para los estudios a realizar. En estos estudios es muy
importante que usted acompañe a su mascota.
La información que sea obtenida en este proyecto de investigación se mantendrá
confidencial y sólo los investigadores tendrán acceso a ella. Usted recibirá, al finalizar los
estudios, un reporte escrito de los resultados de las pruebas de función cardiovascular de
su perro. De ser necesario, y si la ACCC y los participantes lo requieren, se dará un
informe general oral y escrito de los resultados generales (no puntuales) del estudio. Este
se dará en lenguaje fácilmente entendible a personas que no hacen parte de la
comunidad científica y médica. Después de esto, los datos serán publicados (de forma
general, no puntual) para que otras personas de la comunidad científica puedan aprender
de los resultados obtenidos.
ANEXO B (Continuación)
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
DOCTORADO EN CIENCIAS DE LA SALUD ANIMAL
LÍNEA DE INVESTIGACIÓN EN FISIOPATOLOGÍA DE ADAPTACIÓN A LAS ALTURAS
Por medio del presente documento certifico que he sido invitado a participar en el
proyecto de investigación “CARACTERIZACIÓN DE ALGUNOS PARÁMETROS
ECOCARDIOGRÁFICOS Y ELECTROCARDIOGRÁFICOS EN CANINOS ATLETAS DE
LA RAZA BORDER COLLIE EN GRAN ALTITUD”
Entiendo que el estudio comprende el examen ecocardiográfico, electrocardiográfico y de
monitoreo Holter de mi mascota. He sido informado de que mi mascota no corre riesgo,
ya que se trata de procedimientos no invasivos, no dolorosos y no se usarán
medicamentos ni se probarán sustancias. Sé que los beneficios que recibiré serán los de
166
conocer los resultados que se obtengan de las pruebas realizadas a mi mascota y que
podré recibir los resultados generales y no puntuales de la población del estudio de forma
oral y/o escrita en actividad pública por definirse.
Se me ha proporcionado el nombre de un investigador que puede ser fácilmente
contactado en caso de tener dudas o comentarios sobre el estudio.
He leído la información proporcionada o me ha sido leída. He tenido oportunidad de
preguntar sobre ella y se me ha contestado satisfactoriamente las preguntas que he
realizado.
De esta manera, consiento voluntariamente para que mi mascota participe en esta
investigación y entiendo que tengo el derecho de retirarme de la investigación en
cualquier momento.
Nombre del participante: _______________________
Número de Cédula del participante: _____________________________
Nombre del canino participante: ___________________________
Grado de actividad en Agility según ACCC: _______
Fecha: ___________________
Firma del participante: ________________________________
(Número de control de consentimiento: 1)
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 167
ANEXO C
Encuesta propietarios de caninos no entrenados
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
DOCTORADO EN CIENCIAS DE LA SALUD ANIMAL
LÍNEA DE INVESTIGACIÓN EN FISIOPATOLOGÍA DE ADAPTACIÓN A LAS ALTURAS
CARACTERIZACIÓN DE ALGUNOS PARÁMETROS ECOCARDIOGRÁFICOS Y
ELECTROCARDIOGRÁFICOS EN CANINOS ATLETAS DE LA RAZA BORDER
COLLIE EN GRAN ALTITUD
Dentro del marco del Doctorado en Ciencias de la Salud Animal de la Universidad
Nacional de Colombia y en conjunto con la Clínica para Pequeños Animales de la
Universidad Nacional de Colombia y el Departamento de Medicina Veterinaria de la
Universidad de La Salle, se llevará a cabo un programa de salud cardiovascular en
perros de la raza Border Collie entrenados en la disciplina deportiva AGILITY en la altitud
(2600 m.s.n.m.) de Bogotá D.C. Colombia y perros de la misma raza que no entrenan ni
practican disciplinas deportivas. Para tal fin se requerirá información, acá consultada,
sobre el (los) perros de raza Border Collie que usted actualmente posee.
A continuación usted encontrará una serie de preguntas con respecto a la actividad
física que usted realiza con su (s) perro (s) cuando es (son) llevados a espacios libres.
168
1) ¿Realiza su mascota, canino, Border Collie algún tipo de entrenamiento físico
regular? Si ( ) No ( )
2) ¿Recibe su mascota entrenamiento dirigido por parte de algún entrenador en
alguna disciplina deportiva o de rescate? Si ( ) No ( )
3) ¿Cuánto tiempo, aproximadamente, duran las actividades diarias en espacio libre
de su mascota?
0 a 5 minutos: __
>5 minutos a 10 minutos: __
> 10 minutos a 20 minutos: __
>20 minutos a 30 minutos: __
>30 minutos: __
4) En pocas palabras, ¿en qué consisten las actividades de su mascota Border
Collie cuando se encuentra en espacios libres de acuerdo al tiempo ya definido en
el numeral 3? (correr o trotar de forma dirigida, correr o caminar de forma libre,
etc…): -
_________________________________________________________________
_________________________________________________________________
_________________________________________________________________
_________________________________________________________________
_________________________________________________________________
_________________________________________________________________
______
5) ¿Estaría usted interesado en que su mascota Border Collie hiciera parte de un
proyecto de investigación en salud cardiovascular para la raza en la ciudad de
Bogotá D.C.? Si ( ) No( )
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 169
Bibliografía general
A, M. S., Sydney, M. N., Janet, S., Hussni, M., & E, Y. A. (1992). Effect of Breed and
Body Weight on Echocardiographic Values in Four Breeds of Dogs of Differing
Somatotype. Journal of Veterinary Internal Medicine, 6(4), 220–224.
https://doi.org/10.1111/j.1939-1676.1992.tb00342.x
Adamec, J., & Adamec, R. (2008). ECG holter guide to electrocardiographic
interpretation. New York; London: Springer. Retrieved from
http://www.myilibrary.com?id=195424
Akselrod, S., Gordon, D., Ubel, F. A., Shannon, D. C., Berger, A. C., & Cohen, R. J.
(1981). Power spectrum analysis of heart rate fluctuation: a quantitative probe of
beat-to-beat cardiovascular control. Science (New York, N.Y.), 213(4504), 220–
222.
Almeida, M. B., & Araújo, C. G. S. (2003). Effects of aerobic training on heart rate.
Revista Brasileira de Medicina Do Esporte, 9(2), 113–120.
https://doi.org/10.1590/S1517-86922003000200006
170
Alom, M. M., Bhuiyan, N. I., Hossain, M. M., Hoque, M. F., Rozario, R. J., & Nessa, W.
(2011). Physical training induced resting bradycardia and its association with
cardiac autonomic nervous activities. Mymensingh Medical Journal: MMJ, 20(4),
665–670.
Asociación Club Canino Colombiano. (2013). REGLAMENTO NACIONAL DE AGILITY.
Atkins, C., Bonagura, J., Ettinger, S., Fox, P., Gordon, S., Haggstrom, J., … Stepien, R.
(2009). Guidelines for the diagnosis and treatment of canine chronic valvular heart
disease. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary
Internal Medicine, 23(6), 1142–1150. https://doi.org/10.1111/j.1939-
1676.2009.0392.x
Aubert, A. E., Seps, B., & Beckers, F. (2003). Heart rate variability in athletes. Sports
Medicine (Auckland, N.Z.), 33(12), 889–919.
Baltzer, W. I., Firshman, A. M., Stang, B., Warnock, J. J., Gorman, E., & McKenzie, E. C.
(2012). The effect of agility exercise on eicosanoid excretion, oxidant status, and
plasma lactate in dogs. BMC Veterinary Research, 8, 249.
https://doi.org/10.1186/1746-6148-8-249
Barbany, J. R. (2002). FISIOLOGÍA DEL EJERCICIO FÍSICO Y DEL ENTRENAMIENTO.
Editorial Paidotribo.
Barbesgaard, L., Buhl, R., & Meldgaard, C. (2010). Prevalence of exercise-associated
arrhythmias in normal performing dressage horses. Equine Veterinary Journal.
Supplement, (38), 202–207. https://doi.org/10.1111/j.2042-3306.2010.00223.x
Barbier, J., Ville, N., Kervio, G., Walther, G., & Carré, F. (2006). Sports-specific features
of athlete’s heart and their relation to echocardiographic parameters. Herz, 31(6),
531–543. https://doi.org/10.1007/s00059-006-2862-2
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 171
Bärtsch, P., & Gibbs, J. S. R. (2007). Effect of Altitude on the Heart and the Lungs.
Circulation, 116(19), 2191–2202.
https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.106.650796
Bavegems, V., Duchateau, L., Sys, S. U., & De Rick, A. (2007). Echocardiographic
reference values in whippets. Veterinary Radiology & Ultrasound: The Official
Journal of the American College of Veterinary Radiology and the International
Veterinary Radiology Association, 48(3), 230–238.
Bessem, B., de Bruijn, M. C., Nieuwland, W., Zwerver, J., & van den Berg, M. (2018). The
electrocardiographic manifestations of athlete’s heart and their association with
exercise exposure. European Journal of Sport Science, 1–7.
https://doi.org/10.1080/17461391.2018.1441910
Billman, G. E. (2002). Aerobic exercise conditioning: a nonpharmacological antiarrhythmic
intervention. Journal of Applied Physiology, 92(2), 446–454.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00874.2001
Billman, G. E. (2006). Heart rate response to onset of exercise: evidence for enhanced
cardiac sympathetic activity in animals susceptible to ventricular fibrillation.
American Journal of Physiology - Heart and Circulatory Physiology, 291(1), H429–
H435. https://doi.org/10.1152/ajpheart.00020.2006
Billman, G. E. (2013). The LF/HF ratio does not accurately measure cardiac sympatho-
vagal balance. Frontiers in Physiology, 4.
https://doi.org/10.3389/fphys.2013.00026
Billman, G. E. (2017). Counterpoint: Exercise training-induced bradycardia: the case for
enhanced parasympathetic regulation. Journal of Applied Physiology, 123(3),
686–688. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00605.2017
172
Billman, G. E., Cagnoli, K. L., Csepe, T., Li, N., Wright, P., Mohler, P. J., & Fedorov, V. V.
(2015). Exercise training-induced bradycardia: evidence for enhanced
parasympathetic regulation without changes in intrinsic sinoatrial node function.
Journal of Applied Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 118(11), 1344–1355.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01111.2014
Billman, G. E., & Kukielka, M. (2006). Effects of endurance exercise training on heart rate
variability and susceptibility to sudden cardiac death: protection is not due to
enhanced cardiac vagal regulation. Journal of Applied Physiology, 100(3), 896–
906. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01328.2005
Bixby, C. E., Ibe, B. O., Abdallah, M. F., Zhou, W., Hislop, A. A., Longo, L. D., & Raj, J. U.
(2007). Role of platelet-activating factor in pulmonary vascular remodeling
associated with chronic high altitude hypoxia in ovine fetal lambs. American
Journal of Physiology - Lung Cellular and Molecular Physiology, 293(6), L1475–
L1482. https://doi.org/10.1152/ajplung.00089.2007
Blomqvist, C. G., & Saltin, B. (1983). Cardiovascular adaptations to physical training.
Annual Review of Physiology, 45, 169–189.
https://doi.org/10.1146/annurev.ph.45.030183.001125
Bodey, A. R., & Michell, A. R. (1996). Epidemiological study of blood pressure in domestic
dogs. The Journal of Small Animal Practice, 37(3), 116–125.
Bogucki, S., & Noszczyk-Nowak, A. (2015). Short-term heart rate variability (HRV) in
healthy dogs. Polish Journal of Veterinary Sciences, 18(2), 307–312.
https://doi.org/10.1515/pjvs-2015-0040
Bonow, R. O., Mann, D. L., Zipes, D. P., & Libby, P. (2011). Braunwald’s Heart Disease:
A Textbook of Cardiovascular Medicine. Elsevier Health Sciences.
Boon, J. A. (2011). Veterinary Echocardiography. John Wiley & Sons.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 173
Borresen, J., & Lambert, M. I. (2008). Autonomic control of heart rate during and after
exercise : measurements and implications for monitoring training status. Sports
Medicine (Auckland, N.Z.), 38(8), 633–646.
Bossone, E., Avelar, E., Bach, D. S., Gillespie, B., Rubenfire, M., & Armstrong, W. F.
(2000). Diagnostic value of resting tricuspid regurgitation velocity and right
ventricular ejection flow parameters for the detection of exercise induced
pulmonary arterial hypertension. International Journal of Cardiac Imaging, 16(6),
429–436.
Boyett, M. R., D’Souza, A., Zhang, H., Morris, G. M., Dobrzynski, H., & Monfredi, O.
(2013). Viewpoint: Is the resting bradycardia in athletes the result of remodeling of
the sinoatrial node rather than high vagal tone? Journal of Applied Physiology,
114(9), 1351–1355. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.01126.2012
Brüler, B. C., Vieira, T. C., Wolf, M., Lucina, S. B., Montiani-Ferreira, F., & Sousa, M. G.
(2019). Using the Oculocardiac Reflex to Characterize Autonomic Imbalance in a
Naturally Occurring Canine Model of Valvular Insufficiency. Comparative
Medicine, 68(2), 156–162.
Buda, A. J., Li, Y., Brant, D., Krause, L. C., & Julius, S. (1991). Changes in left ventricular
diastolic filling during the development of left ventricular hypertrophy: observations
using Doppler echocardiography in a unique canine model. American Heart
Journal, 121(6 Pt 1), 1759–1767.
Bunn, H. F., & Poyton, R. O. (1996). Oxygen sensing and molecular adaptation to
hypoxia. Physiological Reviews, 76(3), 839–885. Retrieved from
http://physrev.physiology.org/content/76/3/839
174
Cardete, S. R., Juzado, A. M., & Hernández, M. B. (2005). Adaptaciones
cardiovasculares derivadas de la práctica de “agility” en la especie canina. Canis
et Felis, (77), 53–66. Retrieved from
http://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=1416546
Carré, F. (2003). [Genetic aspects of the athlete’s heart]. Archives Des Maladies Du
Coeur Et Des Vaisseaux, 96(11), 1121–1126.
Carter, J. B., Banister, E. W., & Blaber, A. P. (2003). Effect of endurance exercise on
autonomic control of heart rate. Sports Medicine (Auckland, N.Z.), 33(1), 33–46.
Castanheira, J., Valente-dos-Santos, J., Costa, D., Martinho, D., Fernandes, J., Duarte,
J., … Coelho-e-Silva, M. (2017). Cardiac remodeling indicators in adolescent
athletes. Revista Da Associação Médica Brasileira, 63(5), 427–434.
https://doi.org/10.1590/1806-9282.63.05.427
Catai, A. M., Chacon-Mikahil, M. P. T., Martinelli, F. S., Forti, V. a. M., Silva, E., Golfetti,
R., … Gallo-Junior, L. (2002). Effects of aerobic exercise training on heart rate
variability during wakefulness and sleep and cardiorespiratory responses of young
and middle-aged healthy men. Brazilian Journal of Medical and Biological
Research = Revista Brasileira De Pesquisas Médicas E Biológicas / Sociedade
Brasileira De Biofísica ... [et Al.], 35(6), 741–752.
Chan, K.-L., Currie, P. J., Seward, J. B., Hagler, D. J., Mair, D. D., & Jamil Tajik, A.
(1987). Comparison of three Doppler ultrasound methods in the prediction of
pulmonary artery pressure. Journal of the American College of Cardiology, 9(3),
549–554. https://doi.org/10.1016/S0735-1097(87)80047-5
Chan, Y.-H., Tsai, W.-C., Shen, C., Han, S., Chen, L. S., Lin, S.-F., & Chen, P.-S. (2015).
Subcutaneous nerve activity is more accurate than the heart rate variability in
estimating cardiac sympathetic tone in ambulatory dogs with myocardial infarction.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 175
Heart Rhythm : The Official Journal of the Heart Rhythm Society, 12(7), 1619–
1627. https://doi.org/10.1016/j.hrthm.2015.03.025
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J., & Hamlin, R. L. (1994a). Athletic heart
syndrome in dogs competing in a long-distance sled race. Journal of Applied
Physiology, 76(1), 433–438. Retrieved from
http://jap.physiology.org/content/76/1/433
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J., & Hamlin, R. L. (1994b). Athletic heart
syndrome in dogs competing in a long-distance sled race. Journal of Applied
Physiology, 76(1), 433–438. Retrieved from
http://jap.physiology.org/content/76/1/433
Constable, P. D., Hinchcliff, K. W., Olson, J. L., & Stepien, R. L. (2000). Effects of
endurance training on standard and signal-averaged electrocardiograms of sled
dogs. American Journal of Veterinary Research, 61(5), 582–588.
Constable, P., Hinchcliff, K., Demma, N., Callahan, M., Dale, B., Fox, K., … Kramer, L.
(1998). Electrocardiographic consequences of a peripatetic lifestyle in gray wolves
(Canis lupus). Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular &
Integrative Physiology, 120(3), 557–563.
Cornell, C. C., Kittleson, M. D., Della Torre, P., Häggström, J., Lombard, C. W., Pedersen,
H. D., … Wey, A. (2004). Allometric scaling of M-mode cardiac measurements in
normal adult dogs. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of
Veterinary Internal Medicine, 18(3), 311–321.
Corrado, D., Pelliccia, A., Heidbuchel, H., Sharma, S., Link, M., Basso, C., … McKenna,
W. J. (2010). Recommendations for interpretation of 12-lead electrocardiogram in
176
the athlete. European Heart Journal, 31(2), 243–259.
https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehp473
Cottin, F., Médigue, C., Leprêtre, P.-M., Papelier, Y., Koralsztein, J.-P., & Billat, V. (2004).
Heart rate variability during exercise performed below and above ventilatory
threshold. Medicine and Science in Sports and Exercise, 36(4), 594–600.
Cunningham, S. M., Rush, J. E., Freeman, L. M., Brown, D. J., & Smith, C. E. (2008).
Echocardiographic ratio indices in overtly healthy Boxer dogs screened for heart
disease. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary
Internal Medicine, 22(4), 924–930. https://doi.org/10.1111/j.1939-
1676.2008.0121.x
Czuba, M., Zajac, A., Maszczyk, A., Roczniok, R., Poprzecki, S., Garbaciak, W., & Zajac,
T. (2013). The Effects of High Intensity Interval Training in Normobaric Hypoxia on
Aerobic Capacity in Basketball Players. Journal of Human Kinetics, 39, 103–114.
https://doi.org/10.2478/hukin-2013-0073
D’Ascenzi, F., Pelliccia, A., Valentini, F., Malandrino, A., Natali, B. M., Barbati, R., …
Mondillo, S. (2017). Training-induced right ventricular remodelling in pre-
adolescent endurance athletes: The athlete’s heart in children. International
Journal of Cardiology, 236, 270–275. https://doi.org/10.1016/j.ijcard.2017.01.121
della Torre, P. K., Kirby, A. C., Church, D. B., & Malik, R. (2000). Echocardiographic
measurements in greyhounds, whippets and Italian greyhounds--dogs with a
similar conformation but different size. Australian Veterinary Journal, 78(1), 49–55.
Dini, F. L., Conti, U., Fontanive, P., Andreini, D., Banti, S., Braccini, L., & De Tommasi, S.
M. (2007). Right ventricular dysfunction is a major predictor of outcome in patients
with moderate to severe mitral regurgitation and left ventricular dysfunction.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 177
American Heart Journal, 154(1), 172–179.
https://doi.org/10.1016/j.ahj.2007.03.033
Dixon, E. M., Kamath, M. V., McCartney, N., & Fallen, E. L. (1992). Neural regulation of
heart rate variability in endurance athletes and sedentary controls. Cardiovascular
Research, 26(7), 713–719.
DONG, J.-G. (2016). The role of heart rate variability in sports physiology. Experimental
and Therapeutic Medicine, 11(5), 1531–1536.
https://doi.org/10.3892/etm.2016.3104
Douglas, S. A., Vickery-Clark, L. M., & Ohlstein, E. H. (1993). Endothelin-1 does not
mediate hypoxic vasoconstriction in canine isolated blood vessels: effect of BQ-
123. British Journal of Pharmacology, 108(2), 418–421. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1907978/
Drezner, J. A., & Khan, K. (2008). Sudden cardiac death in young athletes. BMJ : British
Medical Journal, 337(7661), 61–62. https://doi.org/10.1136/bmj.a309
D’Souza, A., Bucchi, A., Johnsen, A. B., Logantha, S. J. R. J., Monfredi, O., Yanni, J., …
Boyett, M. R. (2014). Exercise training reduces resting heart rate via
downregulation of the funny channel HCN4. Nature Communications, 5.
https://doi.org/10.1038/ncomms4775
Dumas, J. P., Bardou, M., Goirand, F., & Dumas, M. (1999). Hypoxic pulmonary
vasoconstriction. General Pharmacology: The Vascular System, 33(4), 289–297.
https://doi.org/10.1016/S0306-3623(99)00026-9
Dvorak, H. F. (2002). Vascular Permeability Factor/Vascular Endothelial Growth Factor: A
Critical Cytokine in Tumor Angiogenesis and a Potential Target for Diagnosis and
178
Therapy. Journal of Clinical Oncology, 20(21), 4368–4380.
https://doi.org/10.1200/JCO.2002.10.088
Ector, J., Ganame, J., van der Merwe, N., Adriaenssens, B., Pison, L., Willems, R., …
Heidbüchel, H. (2007). Reduced right ventricular ejection fraction in endurance
athletes presenting with ventricular arrhythmias: a quantitative angiographic
assessment. European Heart Journal, 28(3), 345–353.
https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehl468
Electrophysiology, T. F. of the E. S. of C. the N. A. S. of P. (1996). Heart Rate Variability
Standards of Measurement, Physiological Interpretation, and Clinical Use.
Circulation, 93(5), 1043–1065. https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.5.1043
Estes, N. A. M., & Madias, C. (2017). Atrial Fibrillation in Athletes: A Lesson in the Virtue
of Moderation. JACC. Clinical Electrophysiology, 3(9), 921–928.
https://doi.org/10.1016/j.jacep.2017.03.019
Fagard, R, Aubert, A., Staessen, J., Eynde, E. V., Vanhees, L., & Amery, A. (1984).
Cardiac structure and function in cyclists and runners. Comparative
echocardiographic study. British Heart Journal, 52(2), 124–129. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC481600/
Fagard, R. H. (1996). Athlete’s heart: a meta-analysis of the echocardiographic
experience. International Journal of Sports Medicine, 17 Suppl 3, S140-144.
https://doi.org/10.1055/s-2007-972915
Fagard, Robert. (2003). Athlete’s heart. Heart, 89(12), 1455–1461. Retrieved from
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC1767992/
Fossa, A. A., & Zhou, M. (2010). Assessing QT prolongation and electrocardiography
restitution using a beat-to-beat method. Cardiology Journal, 17(3), 230–243.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 179
Fox, P. R., Sisson, D., & Moïse, N. S. (1999). Textbook of Canine and Feline Cardiology:
Principles and Clinical Practice. W.B. Saunders Company.
Fragakis, N., Pagourelias, E. D., Koskinas, K. C., & Vassilikos, V. (2013). Arrhythmias in
Athletes: Evidence-Based Strategies and Challenges for Diagnosis, Management,
and Sports Eligibility. Cardiology in Review, 21(5), 229–238.
https://doi.org/10.1097/CRD.0b013e31827fd9ab
Gehlen, H., Haubold, A., & Stadler, P. (2007). [Reference values for echocardiographic
parameters of trained and untrained Icelandic horses]. DTW. Deutsche
tierarztliche Wochenschrift, 114(10), 374–377.
George, K. P., Wolfe, L. A., & Burggraf, G. W. (1991). The “athletic heart syndrome”. A
critical review. Sports Medicine (Auckland, N.Z.), 11(5), 300–330.
Ghorayeb, N., Batlouni, M., Pinto, I. M. F., & Dioguardi, G. S. (2005). Left ventricular
hypertrophy of athletes: adaptative physiologic response of the heart. Arquivos
Brasileiros de Cardiologia, 85(3), 191–197. https://doi.org/10.1590/S0066-
782X2005001600008
Gibbs, J. S. R. (2007). Biventricular function at high altitude: implications for regulation of
stroke volume in chronic hypoxia. Advances in Experimental Medicine and
Biology, 618, 13–24.
Gilbert, C. A., Nutter, D. O., Felner, J. M., Perkins, J. V., Heymsfield, S. B., & Schlant, R.
C. (1977). Echocardiographic study of cardiac dimensions and function in the
endurance-trained athlete. The American Journal of Cardiology, 40(4), 528–533.
Glaus, T M, Hässig, M., Baumgartner, C., & Reusch, C. E. (2003). Pulmonary
hypertension induced in dogs by hypoxia at different high-altitude levels.
Veterinary Research Communications, 27(8), 661–670.
180
Glaus, T M, Hauser, K., Hässig, M., Lipp, B., & Reusch, C. E. (2003). Non-invasive
measurement of the cardiovascular effects of chronic hypoxaemia on dogs living
at moderately high altitude. The Veterinary Record, 152(26), 800–803.
Glaus, Tony M, Grenacher, B., Koch, D., Reiner, B., & Gassmann, M. (2004). High
altitude training of dogs results in elevated erythropoietin and endothelin-1 serum
levels. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative
Physiology, 138(3), 355–361. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2004.05.008
Glaus, Tony M, Tomsa, K., Hässig, M., & Reusch, C. (2004). Echocardiographic changes
induced by moderate to marked hypobaric hypoxia in dogs. Veterinary Radiology
& Ultrasound: The Official Journal of the American College of Veterinary
Radiology and the International Veterinary Radiology Association, 45(3), 233–237.
Gledhill, N., Cox, D., & Jamnik, R. (1994). Endurance athletes’ stroke volume does not
plateau: major advantage is diastolic function. Medicine and Science in Sports and
Exercise, 26(9), 1116–1121.
González-García, M., Barrero, M., & Maldonado, D. (2004). Exercise Limitation in
Patients With Chronic Obstructive Pulmonary Disease at the Altitude of Bogota
(2640 m): Breathing Pattern and Arterial Gases at Rest and Peak Exercise.
Archivos de Bronconeumología ((English Edition)), 40(2), 54–61.
https://doi.org/10.1016/S1579-2129(06)60195-X
Grover, R. F., Johnson, R. L., Jr, McCullough, R. G., McCullough, R. E., Hofmeister, S.
E., Campbell, W. B., & Reynolds, R. C. (1988a). Pulmonary hypertension and
pulmonary vascular reactivity in beagles at high altitude. Journal of Applied
Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 65(6), 2632–2640.
Grover, R. F., Johnson, R. L., Jr, McCullough, R. G., McCullough, R. E., Hofmeister, S.
E., Campbell, W. B., & Reynolds, R. C. (1988b). Pulmonary hypertension and
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 181
pulmonary vascular reactivity in beagles at high altitude. Journal of Applied
Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 65(6), 2632–2640.
Guyton, A. C., Douglas, B. H., Langston, J. B., Richardson, T. Q., & Abernathy, B. (1962).
Instantaneous Increase in Mean Circulatory Pressure and Cardiac Output at
Onset of Muscular Activity. Circulation Research, 11(3), 431–441.
https://doi.org/10.1161/01.RES.11.3.431
Hagberg, J. M., Goldberg, A. P., Lakatta, L., O’Connor, F. C., Becker, L. C., Lakatta, E.
G., & Fleg, J. L. (1998). Expanded blood volumes contribute to the increased
cardiovascular performance of endurance-trained older men. Journal of Applied
Physiology, 85(2), 484–489. Retrieved from
http://jap.physiology.org/content/85/2/484
Häggström, J., Hamlin, R. L., Hansson, K., & Kvart, C. (1996). Heart rate variability in
relation to severity of mitral regurgitation in Cavalier King Charles spaniels. The
Journal of Small Animal Practice, 37(2), 69–75.
Hamlin, R L, Olsen, I., Smith, C. R., & Boggs, S. (1967). Clinical relevancy of heart rate in
the dog. Journal of the American Veterinary Medical Association, 151(1), 60–63.
Hamlin, Robert L. (2005). Non-drug-related electrocardiographic features in animal
models in safety pharmacology. Journal of Pharmacological and Toxicological
Methods, 52(1), 60–76. https://doi.org/10.1016/j.vascn.2005.04.019
Hamlin, Robert L., Kijtawornrat, A., & Keene, B. W. (2004). How many cardiac cycles
must be measured to permit accurate RR, QT, and QTc estimates in conscious
dogs? Journal of Pharmacological and Toxicological Methods, 50(2), 103–108.
https://doi.org/10.1016/j.vascn.2004.03.013
182
Hansen, J., & Sander, M. (2003). Sympathetic neural overactivity in healthy humans after
prolonged exposure to hypobaric hypoxia. The Journal of Physiology, 546(Pt 3),
921–929. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2002.031765
Hanton, G., & Rabemampianina, Y. (2006). The electrocardiogram of the Beagle dog:
reference values and effect of sex, genetic strain, body position and heart rate.
Laboratory Animals, 40(2), 123–136.
https://doi.org/10.1258/002367706776319088
Hautala, A. (2004). Effect of physical exercise on autonomic regulation of heart rate.
Henjes, C. R., Hungerbühler, S., Bojarski, I. B., Nolte, I., & Wefstaedt, P. (2012).
Comparison of multi-detector row computed tomography with echocardiography
for assessment of left ventricular function in healthy dogs. American Journal of
Veterinary Research, 73(3), 393–403. https://doi.org/10.2460/ajvr.73.3.393
Hepburn, H., Fletcher, J., Rosengarten, T. H., & Coote, J. H. (2005). Cardiac vagal tone,
exercise performance and the effect of respiratory training. European Journal of
Applied Physiology, 94(5–6), 681–689. https://doi.org/10.1007/s00421-005-1355-y
Hinchcliff, K. W., McKeever, K. H., Schmall, L. M., Kohn, C. W., & Muir, W. W. (1990).
Renal and systemic hemodynamic responses to sustained submaximal exertion in
horses. The American Journal of Physiology, 258(5 Pt 2), R1177-1183.
https://doi.org/10.1152/ajpregu.1990.258.5.R1177
Hinterseer, M., Beckmann, B.-M., Thomsen, M. B., Pfeufer, A., Ulbrich, M., Sinner, M. F.,
… Kääb, S. (2010). Usefulness of short-term variability of QT intervals as a
predictor for electrical remodeling and proarrhythmia in patients with nonischemic
heart failure. The American Journal of Cardiology, 106(2), 216–220.
https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2010.02.033
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 183
Hoffman, M. D., Kassay, K. M., Zeni, A. I., & Clifford, P. S. (1996). Does the amount of
exercising muscle alter the aerobic demand of dynamic exercise? European
Journal of Applied Physiology and Occupational Physiology, 74(6), 541–547.
Höpfl, G., Ogunshola, O., & Gassmann, M. (2004). HIFs and tumors—causes and
consequences. American Journal of Physiology - Regulatory, Integrative and
Comparative Physiology, 286(4), R608–R623.
https://doi.org/10.1152/ajpregu.00538.2003
Hori, Y., Sato, S., Hoshi, F., & Higuchi, S. (2007). Assessment of longitudinal tissue
Doppler imaging of the left ventricular septum and free wall as an indicator of left
ventricular systolic function in dogs. American Journal of Veterinary Research,
68(10), 1051–1057. https://doi.org/10.2460/ajvr.68.10.1051
Horton, K. D., Meece, R. W., & Hill, J. C. (2009). Assessment of the Right Ventricle by
Echocardiography: A Primer for Cardiac Sonographers. Journal of the American
Society of Echocardiography, 22(7), 776–792.
https://doi.org/10.1016/j.echo.2009.04.027
Hottenrott, K., Hoos, O., & Esperer, H. D. (2006). [Heart rate variability and physical
exercise. Current status]. Herz, 31(6), 544–552. https://doi.org/10.1007/s00059-
006-2855-1
Howell, K., Preston, R. J., & McLoughlin, P. (2003). Chronic hypoxia causes angiogenesis
in addition to remodelling in the adult rat pulmonary circulation. The Journal of
Physiology, 547(Pt 1), 133–145. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2002.030676
Hsia, C. C. W., Johnson, R. L., Jr, McDonough, P., Dane, D. M., Hurst, M. D., Fehmel, J.
L., … Wagner, P. D. (2007). Residence at 3,800-m altitude for 5 mo in growing
dogs enhances lung diffusing capacity for oxygen that persists at least 2.5 years.
184
Journal of Applied Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 102(4), 1448–1455.
https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00971.2006
Hull, S. S., Vanoli, E., Adamson, P. B., Verrier, R. L., Foreman, R. D., & Schwartz, P. J.
(1994). Exercise training confers anticipatory protection from sudden death during
acute myocardial ischemia. Circulation, 89(2), 548–552.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.89.2.548
Hurtado de Barrera, Jacqueline. (1998). Metodología de la Investigación Holística.
Fundación Sypal.
Hurtado, J. C., Salazar, T., & Peña, M. de la. (2007). Valores Normales de Gases
Arteriales en Bogotá. Umbral Científico, (10), 94–102. Retrieved from
http://www.redalyc.org/resumen.oa?id=30401008
Jacobson, J. H., Boon, J. A., & Bright, J. M. (2013). An echocardiographic study of
healthy Border Collies with normal reference ranges for the breed. Journal of
Veterinary Cardiology: The Official Journal of the European Society of Veterinary
Cardiology, 15(2), 123–130. https://doi.org/10.1016/j.jvc.2012.12.005
Jouven, X., Empana, J.-P., Schwartz, P. J., Desnos, M., Courbon, D., & Ducimetière, P.
(2005). Heart-Rate Profile during Exercise as a Predictor of Sudden Death. New
England Journal of Medicine, 352(19), 1951–1958.
https://doi.org/10.1056/NEJMoa043012
Jurcut, R., Giusca, S., Gerche, A. L., Vasile, S., Ginghina, C., & Voigt, J.-U. (2010). The
echocardiographic assessment of the right ventricle: what to do in 2010?
European Journal of Echocardiography, 11(2), 81–96.
https://doi.org/10.1093/ejechocard/jep234
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 185
Kamen, P. W., & Tonkin, A. M. (1995). Application of the Poincaré plot to heart rate
variability: a new measure of functional status in heart failure. Australian and New
Zealand Journal of Medicine, 25(1), 18–26.
Kannankeril, P. J., & Goldberger, J. J. (2002). Parasympathetic effects on cardiac
electrophysiology during exercise and recovery. American Journal of Physiology.
Heart and Circulatory Physiology, 282(6), H2091-2098.
https://doi.org/10.1152/ajpheart.00825.2001
Kasikcioglu, E. (2004). Left ventricular Tei index in athletes. European Journal of
Echocardiography: The Journal of the Working Group on Echocardiography of the
European Society of Cardiology, 5(5), 318; author reply 319.
https://doi.org/10.1016/j.euje.2004.06.007
Kayar, A., Gonul, R., Or, M. E., & Uysal, A. (2006). M-mode echocardiographic
parameters and indices in the normal German shepherd dog. Veterinary
Radiology & Ultrasound: The Official Journal of the American College of
Veterinary Radiology and the International Veterinary Radiology Association,
47(5), 482–486.
Khadour, F. H. (1999). Cardiovascular Nitric Oxide Generation [microform] : Changes with
Exercise Training and Heart Failure. Thesis (Ph.D.)--University of Alberta.
King, A., Bailie, M., & Olivier, N. B. (2006). Magnitude of error introduced by application of
heart rate correction formulas to the canine QT interval. Annals of Noninvasive
Electrocardiology: The Official Journal of the International Society for Holter and
Noninvasive Electrocardiology, Inc, 11(4), 289–298. https://doi.org/10.1111/j.1542-
474X.2006.00120.x
186
Klabunde, R. E. (2005). Cardiovascular Physiology Concepts. Lippincott Williams &
Wilkins.
Kleiger, R. E., Stein, P. K., & Bigger, J. T. (2005). Heart rate variability: measurement and
clinical utility. Annals of Noninvasive Electrocardiology: The Official Journal of the
International Society for Holter and Noninvasive Electrocardiology, Inc, 10(1), 88–
101. https://doi.org/10.1111/j.1542-474X.2005.10101.x
Krip, B., Gledhill, N., Jamnik, V., & Warburton, D. (1997). Effect of alterations in blood
volume on cardiac function during maximal exercise. Medicine and Science in
Sports and Exercise, 29(11), 1469–1476.
Kronik, G., Slany, J., & Mösslacher, H. (1979). Comparative value of eight M-mode
echocardiographic formulas for determining left ventricular stroke volume. A
correlative study with thermodilution and left ventricular single-plane
cineangiography. Circulation, 60(6), 1308–1316.
Lahiri, M. K., Kannankeril, P. J., & Goldberger, J. J. (2008). Assessment of Autonomic
Function in Cardiovascular Disease: Physiological Basis and Prognostic
Implications. Journal of the American College of Cardiology, 51(18), 1725–1733.
https://doi.org/10.1016/j.jacc.2008.01.038
Lang, R. M., Mor-Avi, V., Sugeng, L., Nieman, P. S., & Sahn, D. J. (2006). Three-
dimensional echocardiography: the benefits of the additional dimension. Journal of
the American College of Cardiology, 48(10), 2053–2069.
https://doi.org/10.1016/j.jacc.2006.07.047
Larsson, M. H. M. A., Tako, A. V., Sarraf, A. P., Soares, E. C., Yamaki, F. L., Pereira, G.
G., … Yamato, R. J. (2003). Manual de eletrocardiografia de pequenos animais.
Lauer, M. S., Okin, P. M., Larson, M. G., Evans, J. C., & Levy, D. (1996). Impaired Heart
Rate Response to Graded Exercise Prognostic Implications of Chronotropic
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 187
Incompetence in the Framingham Heart Study. Circulation, 93(8), 1520–1526.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.8.1520
Lauer MS, Francis GS, Okin PM, Pashkow FJ, Snader CE, & Marwick TH. (1999).
IMpaired chronotropic response to exercise stress testing as a predictor of
mortality. JAMA, 281(6), 524–529. https://doi.org/10.1001/jama.281.6.524
Leischik, R., Spelsberg, N., Niggemann, H., Dworrak, B., & Tiroch, K. (2014). Exercise-
induced arterial hypertension - an independent factor for hypertrophy and a ticking
clock for cardiac fatigue or atrial fibrillation in athletes? F1000Research, 3, 105.
https://doi.org/10.12688/f1000research.4001.1
Lengyel, C., Orosz, A., Hegyi, P., Komka, Z., Udvardy, A., Bosnyák, E., … Baczkó, I.
(2011). Increased short-term variability of the QT interval in professional soccer
players: possible implications for arrhythmia prediction. PloS One, 6(4), e18751.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0018751
Levine, G. N. (2013). Cardiology Secrets. Elsevier Health Sciences.
Lewis, M. J., Rassi, D., & Short, A. L. (2006). Analysis of the QT interval and its variability
in healthy adults during rest and exercise. Physiological Measurement, 27(11),
1211–1226. https://doi.org/10.1088/0967-3334/27/11/013
Lewis, M. J., & Short, A. L. (2010). Exercise and cardiac regulation: what can
electrocardiographic time series tell us? Scandinavian Journal of Medicine &
Science in Sports, 20(6), 794–804. https://doi.org/10.1111/j.1600-
0838.2010.01150.x
Libonati, J. R., Ciccolo, J., & Glassber, H. G. (2001). The Tei index and exercise capacity.
The Journal of Sports Medicine and Physical Fitness, 41(1), 108–113. Retrieved
from http://europepmc.org/abstract/med/11317157
188
Lilly, L. S. (2011). Pathophysiology of Heart Disease: A Collaborative Project of Medical
Students and Faculty. Lippincott Williams & Wilkins.
Ling, L. F., & Marwick, T. H. (2012). Echocardiographic Assessment of Right Ventricular
Function: How to Account for Tricuspid Regurgitation and Pulmonary
Hypertension. JACC: Cardiovascular Imaging, 5(7), 747–753.
https://doi.org/10.1016/j.jcmg.2011.08.026
Long, M., Qin, J., Huang, L., Tian, K., Yu, S., & Yu, Y. (2006). [Comparison of heart rate
variability in healthy young men during exposure to different altitudes]. Sheng Wu
Yi Xue Gong Cheng Xue Za Zhi = Journal of Biomedical Engineering = Shengwu
Yixue Gongchengxue Zazhi, 23(6), 1195–1197.
Lonsdale, R. A., Labuc, R. H., & Robertson, I. D. (1998). Echocardiographic Parameters
in Training Compared with Non-Training Greyhounds. Veterinary Radiology &
Ultrasound, 39(4), 325–330. https://doi.org/10.1111/j.1740-8261.1998.tb01615.x
López, J. H. F., Martínez, P. A. L., & Roncancio, B. O. C. (2006). Parámetros fisiológicos
en caninos pre y post competencia de Agility en Bogotá, Colombia. Revista de
Medicina Veterinaria, 0(12), 57–71. Retrieved from
http://revistas.lasalle.edu.co/index.php/mv/article/view/2053
López‐Alvarez, J., Boswood, A., Moonarmart, W., Hezzell, M. J., Lotter, N., & Elliott, J.
(2014). Longitudinal Electrocardiographic Evaluation of Dogs with Degenerative
Mitral Valve Disease. Journal of Veterinary Internal Medicine, 28(2), 393–400.
https://doi.org/10.1111/jvim.12311
Mackintosh, I. C., Dormehl, I. C., Van, A. G., & Du, M. P. (1983). Blood volume, heart
rate, and left ventricular ejection fraction changes in dogs before and after
exercise during endurance training. American Journal of Veterinary Research,
44(10), 1960–1962. Retrieved from http://europepmc.org/abstract/med/6314857
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 189
Madron, E. de, Bussadori, C., & indexés, V. C. V. C. est docteur vétérinaire agrégée de
pathologie médicale diplômée de l¿European C. of V. I. M. docteur es-sciences et
titulaire d¿une habilitation à diriger les recherches E. est professeur de cardiologie
et directrice de l¿unité de cardiologie d¿Alfort responsable de l¿imagerie
cardiovasculaire ultrasonore à l¿Inserm U. E.-éditrice en chef du J. of V. C. elle
est l¿auteur de plusieurs ouvrages vétérinaires et de près de 300 articles
scientifiques dont plus de 100 publiés dans des journaux internationaux. (2015).
Clinical Echocardiography of the Dog and Cat, 1e (Edición: 1). Elsevier Masson.
Maron, B. J. (2010). Contemporary Insights and Strategies for Risk Stratification and
Prevention of Sudden Death in Hypertrophic Cardiomyopathy. Circulation, 121(3),
445–456. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.109.878579
Maron, B. J., & Pelliccia, A. (2006). The Heart of Trained Athletes Cardiac Remodeling
and the Risks of Sports, Including Sudden Death. Circulation, 114(15), 1633–
1644. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.106.613562
McLoughlin, P., & Keane, M. P. (2011). Physiological and pathological angiogenesis in
the adult pulmonary circulation. Comprehensive Physiology, 1(3), 1473–1508.
https://doi.org/10.1002/cphy.c100034
Miller, D., Farah, M. G., Liner, A., Fox, K., Schluchter, M., & Hoit, B. D. (2004). The
relation between quantitative right ventricular ejection fraction and indices of
tricuspid annular motion and myocardial performance. Journal of the American
Society of Echocardiography: Official Publication of the American Society of
Echocardiography, 17(5), 443–447. https://doi.org/10.1016/j.echo.2004.01.010
Missault, L., Duprez, D., Jordaens, L., de Buyzere, M., Bonny, K., Adang, L., & Clement,
D. (1993). Cardiac anatomy and diastolic filling in professional road cyclists.
190
European Journal of Applied Physiology and Occupational Physiology, 66(5),
405–408.
Monge Cassinelli, C., León Velarde, F., & Lerner de Bigio, D. (2003). El reto fisiológico de
vivir en los Andes. Lima, Perú: IFEA.
Mont, L., Sambola, A., Brugada, J., Vacca, M., Marrugat, J., Elosua, R., … Sanz, G.
(2002). Long-lasting sport practice and lone atrial fibrillation. European Heart
Journal, 23(6), 477–482. https://doi.org/10.1053/euhj.2001.2802
Moro, A. S., Okoshi, M. P., Padovani, C. R., & Okoshi, K. (2013). Doppler
echocardiography in athletes from different sports. Medical Science Monitor :
International Medical Journal of Experimental and Clinical Research, 19, 187–193.
https://doi.org/10.12659/MSM.883829
Mukherjee, J., Das, P. K., Ghosh, P. R., Banerjee, D., Sharma, T., Basak, D., & Sanyal,
S. (2015). Electrocardiogram pattern of some exotic breeds of trained dogs: A
variation study. Veterinary World, 8(11), 1317–1320.
https://doi.org/10.14202/vetworld.2015.1317-1320
Muzzi, R. A. L., Muzzi, L. A. L., de Araujo, R. B., & Cherem, M. (2006). Echocardiographic
indices in normal German shepherd dogs. Journal of Veterinary Science, 7(2),
193–198. https://doi.org/10.4142/jvs.2006.7.2.193
Navas de Solis, C. (2016). Exercising arrhythmias and sudden cardiac death in horses:
Review of the literature and comparative aspects. Equine Veterinary Journal,
48(4), 406–413. https://doi.org/10.1111/evj.12580
Nielsen, K., & Vibe-Petersen, G. (1980). Relationship between QRS-duration (heart
score) and racing performance in trotters. Equine Veterinary Journal, 12(2), 81–
84.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 191
Oh, J. K., Appleton, C. P., Hatle, L. K., Nishimura, R. A., Seward, J. B., & Tajik, A. J.
(1997). The noninvasive assessment of left ventricular diastolic function with two-
dimensional and Doppler echocardiography. Journal of the American Society of
Echocardiography: Official Publication of the American Society of
Echocardiography, 10(3), 246–270.
O’Leary, D. S., Rossi, N. F., & Churchill, P. C. (1997a). Substantial cardiac
parasympathetic activity exists during heavy dynamic exercise in dogs. American
Journal of Physiology - Heart and Circulatory Physiology, 273(5), H2135–H2140.
Retrieved from http://ajpheart.physiology.org/content/273/5/H2135
O’Leary, D. S., Rossi, N. F., & Churchill, P. C. (1997b). Substantial cardiac
parasympathetic activity exists during heavy dynamic exercise in dogs. The
American Journal of Physiology, 273(5 Pt 2), H2135-2140.
Oliveira, M. S., Muzzi, R. a. L., Araújo, R. B., Muzzi, L. a. L., Ferreira, D. F., & Silva, E. F.
(2014). Heart rate variability and arrhythmias evaluated with Holter in dogs with
degenerative mitral valve disease. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e
Zootecnia, 66(2), 425–432. https://doi.org/10.1590/1678-41626097
Oliveira, Maira S., Muzzi, R. A. L., Muzzi, L. A. L., Cherem, M., & Mantovani, M. M.
(2014). QT interval in healthy dogs: which method of correcting the QT interval in
dogs is appropriate for use in small animal clinics? Pesquisa Veterinária Brasileira,
34(5), 469–472. https://doi.org/10.1590/S0100-736X2014000500014
Opie, L. H., & Gersh, B. J. (2013). Drugs for the Heart: Expert Consult - Online and Print.
Elsevier Health Sciences.
192
Oyama, M. A. (2004). Advances in echocardiography. Veterinary Clinics of North
America: Small Animal Practice, 34(5), 1083–1104.
https://doi.org/10.1016/j.cvsm.2004.05.004
Palma Gámiz, J. L., Arribas Jiménez, A., González Juanatey, J. R., Marín Huerta, E., &
Martín-Ambrosio, E. S. (2000). [Spanish Society of Cardiology practice guidelines
on ambulatory monitoring of electrocardiogram and blood pressure]. Revista
española de cardiología, 53(1), 91–109.
Palmer, B. F. (2010). Physiology and Pathophysiology With Ascent to Altitude: The
American Journal of the Medical Sciences, 1.
https://doi.org/10.1097/MAJ.0b013e3181d3cdbe
Papamatheakis, D. G., Vemulakonda, S., Blood, Q., Goyal, R., Rubalcava, M., Vrancken,
K., … Wilson, S. M. (2011). Preservation of Serotonin-Mediated Contractility in
Adult Sheep Pulmonary Arteries Following Long-Term High-Altitude Hypoxia. High
Altitude Medicine & Biology, 12(3), 253–264.
https://doi.org/10.1089/ham.2010.1076
Pavlik, G., Olexó, Z., Sidó, Z., & Frenkl, R. (1999). Doppler echocardiographic
examinations in the assessment of the athletic heart. Acta Physiologica
Hungarica, 86(1), 7–22.
Pecceu, E., Stebbing, B., Martinez Pereira, Y., Handel, I., Culshaw, G., Hodgkiss-Geere,
H., & Lawrence, J. (2017). Vasovagal tonus index (VVTI) as an indirect
assessment of remission status in canine multicentric lymphoma undergoing multi-
drug chemotherapy. Veterinary Research Communications, 41(4), 249–256.
https://doi.org/10.1007/s11259-017-9695-8
Pedersen, P. J., Karlsson, M., Flethøj, M., Trachsel, D. S., Kanters, J. K., Klaerke, D. A.,
& Buhl, R. (2016). Differences in the electrocardiographic QT interval of various
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 193
breeds of athletic horses during rest and exercise. Journal of Veterinary
Cardiology: The Official Journal of the European Society of Veterinary Cardiology,
18(3), 255–264. https://doi.org/10.1016/j.jvc.2016.02.002
Pelliccia, A., & Maron, B. J. (1995). Preparticipation cardiovascular evaluation of the
competitive athlete: Perspectives from the 30-year Italian experience. American
Journal of Cardiology, 75(12), 827–829. Retrieved from
http://www.ajconline.org/article/S0002-9149(99)80421-4/abstract
Pelliccia, A., Maron, B. J., Culasso, F., Paolo, F. M. D., Spataro, A., Biffi, A., … Piovano,
P. (2000a). Clinical Significance of Abnormal Electrocardiographic Patterns in
Trained Athletes. Circulation, 102(3), 278–284.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.102.3.278
Pelliccia, A., Maron, B. J., Culasso, F., Paolo, F. M. D., Spataro, A., Biffi, A., … Piovano,
P. (2000b). Clinical Significance of Abnormal Electrocardiographic Patterns in
Trained Athletes. Circulation, 102(3), 278–284.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.102.3.278
Pelliccia, A., Maron, B. J., Spataro, A., Proschan, M. A., & Spirito, P. (1991a). The Upper
Limit of Physiologic Cardiac Hypertrophy in Highly Trained Elite Athletes. New
England Journal of Medicine, 324(5), 295–301.
https://doi.org/10.1056/NEJM199101313240504
Pelliccia, A., Maron, B. J., Spataro, A., Proschan, M. A., & Spirito, P. (1991b). The Upper
Limit of Physiologic Cardiac Hypertrophy in Highly Trained Elite Athletes. New
England Journal of Medicine, 324(5), 295–301.
https://doi.org/10.1056/NEJM199101313240504
194
Pereira, Y. M., Woolley, R., Culshaw, G., French, A., & Martin, M. (2008). The vasovagal
tonus index as a prognostic indicator in dogs with dilated cardiomyopathy. The
Journal of Small Animal Practice, 49(11), 587–592. https://doi.org/10.1111/j.1748-
5827.2008.00654.x
Perini, R., Milesi, S., Biancardi, L., & Veicsteinas, A. (1996). Effects of high altitude
acclimatization on heart rate variability in resting humans. European Journal of
Applied Physiology and Occupational Physiology, 73(6), 521–528.
Piccirillo, G., Ogawa, M., Song, J., Chong, V. J., Joung, B., Han, S., … Chen, P.-S.
(2009). Power spectral analysis of heart rate variability and autonomic nervous
system activity measured directly in healthy dogs and dogs with tachycardia-
induced heart failure. Heart Rhythm : The Official Journal of the Heart Rhythm
Society, 6(4), 546–552. https://doi.org/10.1016/j.hrthm.2009.01.006
Pigozzi, F., Spataro, A., Fagnani, F., & Maffulli, N. (2003). Preparticipation screening for
the detection of cardiovascular abnormalities that may cause sudden death in
competitive athletes. British Journal of Sports Medicine, 37(1), 4–5.
Pinilla, V., & Cecilia, O. (2014). Exercise and Training at Altitudes: Physiological Effects
and Protocols. Revista Ciencias de La Salud, 12(1), 111–126. Retrieved from
http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S1692-
72732014000100008&lng=en&nrm=iso&tlng=en
Plews, D. J., Laursen, P. B., Stanley, J., Kilding, A. E., & Buchheit, M. (2013). Training
adaptation and heart rate variability in elite endurance athletes: opening the door
to effective monitoring. Sports Medicine (Auckland, N.Z.), 43(9), 773–781.
https://doi.org/10.1007/s40279-013-0071-8
Pollard, A. J., & Murdoch, D. R. (2003). The High Altitude Medicine Handbook. Radcliffe
Publishing.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 195
Ponce, J., Alvarez, A., Pascual, F., & Rodríguez, L. P. (1998). Efectos del ejercicio
dinámico máximo sobre electrocardiograma. Motricidad: Revista de Ciencias de
La Actividad Física y Del Deporte, (4), 45–58. Retrieved from
http://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=2278155
Ponce Vázquez, J., Pascual Gómez, F., Alvarez Badillo, A., Dolz Luna, J. F., & Rodríguez
Rodríguez, L. P. (1998). [Cardiac arrhythmias induced by short-time maximal
dynamic exercise (sprint): a study in greyhounds]. Revista española de
cardiología, 51(7), 559–565.
Povea, C., Schmitt, L., Brugniaux, J., Nicolet, G., Richalet, J.-P., & Fouillot, J.-P. (2005).
Effects of intermittent hypoxia on heart rate variability during rest and exercise.
High Altitude Medicine & Biology, 6(3), 215–225.
https://doi.org/10.1089/ham.2005.6.215
Pyxaras, S. A., Pinamonti, B., Barbati, G., Santangelo, S., Valentincic, M., Cettolo, F., …
Sinagra, G. (2011). Echocardiographic evaluation of systolic and mean pulmonary
artery pressure in the follow-up of patients with pulmonary hypertension. European
Journal of Echocardiography, 12(9), 696–701.
https://doi.org/10.1093/ejechocard/jer127
Rawlins, J., Bhan, A., & Sharma, S. (2009). Left ventricular hypertrophy in athletes.
European Journal of Echocardiography: The Journal of the Working Group on
Echocardiography of the European Society of Cardiology, 10(3), 350–356.
https://doi.org/10.1093/ejechocard/jep017
Rost, R. (1992). The athlete’s heart. Historical perspectives. Cardiology Clinics, 10(2),
197–207.
196
Rovere, M. T. L., Bersano, C., Gnemmi, M., Specchia, G., & Schwartz, P. J. (2002).
Exercise-Induced Increase in Baroreflex Sensitivity Predicts Improved Prognosis
After Myocardial Infarction. Circulation, 106(8), 945–949.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.0000027565.12764.E1
Rovira S., M. A., & Riber C., B. M. (2010). Heart rate , electrocardiographic parameters
and arrhythmias during agility exercises in trained dogs - Semantic Scholar,
161(7), 307–313. Retrieved from /paper/Heart-rate-%2C-electrocardiographic-
parameters-and-in-Rovira-
Munoz/08e6ac41cd8f0a3679b55773ddd69b55f5123db1
Rovira, S., Muñoz, A., & Benito, M. (2007). Hematologic and biochemical changes during
canine agility competitions. Veterinary Clinical Pathology, 36(1), 30–35.
https://doi.org/10.1111/j.1939-165X.2007.tb00178.x
S, S. P., Takashi, S., & E, A. C. (1995). A Comparison of Echocardiographic Indices of
the Nonracing, Healthy Greyhound to Reference Values from Other Breeds.
Veterinary Radiology & Ultrasound, 36(5), 387–392. https://doi.org/10.1111/j.1740-
8261.1995.tb00283.x
Sala-Mercado, J. A., Hammond, R. L., Kim, J.-K., McDonald, P. J., Stephenson, L. W., &
O’Leary, D. S. (2007). Heart failure attenuates muscle metaboreflex control of
ventricular contractility during dynamic exercise. American Journal of Physiology -
Heart and Circulatory Physiology, 292(5), H2159–H2166.
https://doi.org/10.1152/ajpheart.01240.2006
Scharhag, J., Schneider, G., Urhausen, A., Rochette, V., Kramann, B., & Kindermann, W.
(2002). Athlete’s heart: Right and left ventricular mass and function in male
endurance athletes and untrained individuals determined by magnetic resonance
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 197
imaging. Journal of the American College of Cardiology, 40(10), 1856–1863.
https://doi.org/10.1016/S0735-1097(02)02478-6
Scheel, K. W., Seavey, E., Gaugl, J. F., & Williams, S. E. (1990). Coronary and
myocardial adaptations to high altitude in dogs. The American Journal of
Physiology, 259(6 Pt 2), H1667-1673.
Schober, K. E., & Baade, H. (2006). Doppler echocardiographic prediction of pulmonary
hypertension in West Highland white terriers with chronic pulmonary disease.
Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary Internal
Medicine, 20(4), 912–920.
Schoning, P., Erickson, H., & Milliken, G. A. (1995). Body weight, heart weight, and heart-
to-body weight ratio in greyhounds. American Journal of Veterinary Research,
56(4), 420–422.
Schwartz, P. J., & Wolf, S. (1978). QT interval prolongation as predictor of sudden death
in patients with myocardial infarction. Circulation, 57(6), 1074–1077.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.57.6.1074
Scott, A. S., Eberhard, A., Ofir, D., Benchetrit, G., Dinh, T. P., Calabrese, P., … Perrault,
H. (2004). Enhanced cardiac vagal efferent activity does not explain training-
induced bradycardia. Autonomic Neuroscience: Basic & Clinical, 112(1–2), 60–68.
https://doi.org/10.1016/j.autneu.2004.04.006
Shaffer, F., & Ginsberg, J. P. (2017). An Overview of Heart Rate Variability Metrics and
Norms. Frontiers in Public Health, 5. https://doi.org/10.3389/fpubh.2017.00258
Shaffer, F., McCraty, R., & Zerr, C. L. (2014). A healthy heart is not a metronome: an
integrative review of the heart’s anatomy and heart rate variability. Frontiers in
Psychology, 5. https://doi.org/10.3389/fpsyg.2014.01040
198
Sharshenova, A. A., Majikova, E. J., Kasimov, O. T., & Kudaiberdieva, G. (2006). Effects
of gender and altitude on short-term heart rate variability in children. Anadolu
Kardiyoloji Dergisi: AKD = the Anatolian Journal of Cardiology, 6(4), 335–339.
Shave, R., Howatson, G., Dickson, D., & Young, L. (2017). Exercise-Induced Cardiac
Remodeling: Lessons from Humans, Horses, and Dogs. Veterinary Sciences, 4(1).
https://doi.org/10.3390/vetsci4010009
Snow, D. H., Harris, R. C., & Stuttard, E. (1988). Changes in haematology and plasma
biochemistry during maximal exercise in greyhounds. The Veterinary Record,
123(19), 487–489.
Soloviev, M. V., Hamlin, R. L., Barrett, R. M., Chengelis, C. P., & Schaefer, G. J. (2006).
Different species require different correction factors for the QT interval.
Cardiovascular Toxicology, 6(2), 145–157.
Sousa, M., Pereira-Neto, G., Brüler, B., Paulino-Junior, D., Pascon, J., Gava, F., …
Camacho, A. (2016). Tei index of myocardial performance in conscious healthy
Beagles. Archivos de Medicina Veterinaria, 48(2), 175–180.
https://doi.org/10.4067/S0301-732X2016000200007
Steel, J. D., Taylor, R. I., Davis, P. E., Stewart, G. A., & Salmon, P. W. (1976).
Relationships between heart score, heart weight and body weight in Greyhound
dogs. Australian Veterinary Journal, 52(12), 561–564.
Steinvil, A., Chundadze, T., Zeltser, D., Rogowski, O., Halkin, A., Galily, Y., … Viskin, S.
(2011). Mandatory Electrocardiographic Screening of Athletes to Reduce Their
Risk for Sudden Death: Proven Fact or Wishful Thinking? Journal of the American
College of Cardiology, 57(11), 1291–1296.
https://doi.org/10.1016/j.jacc.2010.10.037
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 199
Stepien, R. L., Hinchcliff, K. W., Constable, P. D., & Olson, J. (1998a). Effect of
endurance training on cardiac morphology in Alaskan sled dogs. Journal of
Applied Physiology, 85(4), 1368–1375. Retrieved from
http://jap.physiology.org/content/85/4/1368
Stepien, R. L., Hinchcliff, K. W., Constable, P. D., & Olson, J. (1998b). Effect of
endurance training on cardiac morphology in Alaskan sled dogs. Journal of
Applied Physiology, 85(4), 1368–1375. Retrieved from
http://jap.physiology.org/content/85/4/1368
Stevenson, E. T., Davy, K. P., & Seals, D. R. (1994). Maximal aerobic capacity and total
blood volume in highly trained middle-aged and older female endurance athletes.
Journal of Applied Physiology (Bethesda, Md.: 1985), 77(4), 1691–1696.
Sun, X.-G., Hansen, J. E., Ting, H., Chuang, M.-L., Stringer, W. W., Adame, D., &
Wasserman, K. (2000). COmparison of exercise cardiac output by the fick
principle using oxygen and carbon dioxide*. CHEST Journal, 118(3), 631–640.
https://doi.org/10.1378/chest.118.3.631
Takase, B. (2010). Role of Heart Rate Variability in Non-Invasive Electrophysiology:
Prognostic Markers of Cardiovascular Disease. Journal of Arrhythmia, 26(4), 227–
237. https://doi.org/10.1016/S1880-4276(10)80021-3
Task Force of the European Society of Cardiology the North American Society of Pacing
Electrophysiology. (1996). Heart Rate Variability Standards of Measurement,
Physiological Interpretation, and Clinical Use. Circulation, 93(5), 1043–1065.
https://doi.org/10.1161/01.CIR.93.5.1043
200
Tedjasaputra, V., Bouwsema, M. M., & Stickland, M. K. (2016). Effect of aerobic fitness
on capillary blood volume and diffusing membrane capacity responses to exercise.
The Journal of Physiology, 594(15), 4359–4370. https://doi.org/10.1113/JP272037
Tereshchenko, L. G., & Berger, R. D. (2011). Towards a better understanding of QT
interval variability. Therapeutic Advances in Drug Safety, 2(6), 245–251.
https://doi.org/10.1177/2042098611421209
Teshima, K., Asano, K., Iwanaga, K., Koie, H., Uechi, M., Kato, Y., … Tanaka, S. (2006).
Evaluation of Right Ventricular Tei Index (Index of Myocardial Performance) in
Healthy Dogs and Dogs with Tricuspid Regurgitation. Journal of Veterinary
Medical Science, 68(12), 1307–1313.
Teshima, K., Asano, K., Iwanaga, K., Koie, H., Uechi, M., Kato, Y., … Tanaka, S. (2007).
Evaluation of Left Ventricular Tei Index (Index of Myocardial Performance) in
Healthy Dogs and Dogs with Mitral Regurgitation. Journal of Veterinary Medical
Science, 69(2), 117–123. https://doi.org/10.1292/jvms.69.117
Tidholm, A., Westling, A. B., Höglund, K., Ljungvall, I., & Häggström, J. (2010).
Comparisons of 3-, 2-dimensional, and M-mode echocardiographical methods for
estimation of left chamber volumes in dogs with and without acquired heart
disease. Journal of Veterinary Internal Medicine / American College of Veterinary
Internal Medicine, 24(6), 1414–1420. https://doi.org/10.1111/j.1939-
1676.2010.0596.x
Toga, H., Ibe, B. O., & Raj, J. U. (1992). In vitro responses of ovine intrapulmonary
arteries and veins to endothelin-1. The American Journal of Physiology, 263(1 Pt
1), L15-21.
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 201
Tucker, A., & Rhodes, J. (2001). Role of vascular smooth muscle in the development of
high altitude pulmonary hypertension: an interspecies evaluation. High Altitude
Medicine & Biology, 2(2), 173–189. https://doi.org/10.1089/152702901750265288
Turagam, M. K., Velagapudi, P., & Kocheril, A. G. (2012). Atrial Fibrillation in Athletes.
American Journal of Cardiology, 109(2), 296–302.
https://doi.org/10.1016/j.amjcard.2011.08.041
Tüzün, N., Ergün, M., Alioğlu, E., Edem, E., Tengiz, I., Aytemiz, F., … İşleğen, Ç. (2015).
TEI Index in elite sprinters and endurance athletes. The Journal of Sports
Medicine and Physical Fitness, 55(9), 988–994.
Uehara, Y., Koga, M., & Takahashi, M. (1995). Determination of cardiac output by
echocardiography. The Journal of Veterinary Medical Science / the Japanese
Society of Veterinary Science, 57(3), 401–407.
Vachiéry, J. L., McDonagh, T., Moraine, J. J., Berré, J., Naeije, R., Dargie, H., & Peacock,
A. J. (1995). Doppler assessment of hypoxic pulmonary vasoconstriction and
susceptibility to high altitude pulmonary oedema. Thorax, 50(1), 22–27. Retrieved
from https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC473700/
Van de Water, A., Verheyen, J., Xhonneux, R., & Reneman, R. S. (1989). An improved
method to correct the QT interval of the electrocardiogram for changes in heart
rate. Journal of Pharmacological Methods, 22(3), 207–217.
Vanderlei, L. C. M., Silva, R. A., Pastre, C. M., Azevedo, F. M., & Godoy, M. F. (2008).
Comparison of the Polar S810i monitor and the ECG for the analysis of heart rate
variability in the time and frequency domains. Brazilian Journal of Medical and
Biological Research, 41(10), 854–859. https://doi.org/10.1590/S0100-
879X2008005000039
202
Vargas-Pinto, P. A. (2010). Time course of hypoxic-induced changes in pulmonary arterial
pressures in anesthetized dogs exposed to FiO2s of 12% and 10%--a model of
vascular pulmonary hypertension. The Ohio State University. Retrieved from
https://etd.ohiolink.edu/ap/10?0::NO:10:P10_ACCESSION_NUM:osu1280961897
Vargas-Pinto, P., Arango, S., Rodríguez, V., Rivas, J., & Vargas-Pinto, P. (2017).
Frecuencia Cardiaca y su Variabilidad en Caninos de Agility en Gran Altura.
Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú, 28(2), 236–241.
https://doi.org/10.15381/rivep.v28i2.13071
Vázquez, C. (2001). Análisis del ECG en monitorización ambulatoria para el diagnóstico
cardíaco y la predicción de muerte cardíaca súbita. Spain.
Visser, L. C., Scansen, B. A., Schober, K. E., & Bonagura, J. D. (2015).
Echocardiographic assessment of right ventricular systolic function in conscious
healthy dogs: repeatability and reference intervals. Journal of Veterinary
Cardiology: The Official Journal of the European Society of Veterinary Cardiology,
17(2), 83–96. https://doi.org/10.1016/j.jvc.2014.10.003
Vörös, K., Hetyey, C., Reiczigel, J., & Czirok, G. N. (2009). M-mode and two-dimensional
echocardiographic reference values for three Hungarian dog breeds: Hungarian
Vizsla, Mudi and Hungarian Greyhound. Acta Veterinaria Hungarica, 57(2), 217–
227. https://doi.org/10.1556/AVet.57.2009.2.3
Wang, G.-D., Fan, R.-X., Zhai, W., Liu, F., Wang, L., Zhong, L., … Zhang, Y.-P. (2014).
Genetic Convergence in the Adaptation of Dogs and Humans to the High-Altitude
Environment of the Tibetan Plateau. Genome Biology and Evolution, 6(8), 2122–
2128. https://doi.org/10.1093/gbe/evu162
Wang, H.-M., & Huang, S.-C. (2012). SDNN/RMSSD as a Surrogate for LF/HF: A Revised
Investigation [Research article]. https://doi.org/10.1155/2012/931943
Parámetros ecocardiográficos y electrocardiográficos en caninos atletas de la raza
Border Collie en gran altitud 203
Weiner, R. B., DeLuca, J. R., Wang, F., Lin, J., Wasfy, M. M., Berkstresser, B., …
Baggish, A. L. (2015). Exercise-Induced Left Ventricular Remodeling Among
Competitive Athletes: A Phasic Phenomenon. Circulation. Cardiovascular Imaging,
8(12). https://doi.org/10.1161/CIRCIMAGING.115.003651
Wenger, R. H. (2000). Mammalian oxygen sensing, signalling and gene regulation.
Journal of Experimental Biology, 203(8), 1253–1263. Retrieved from
http://jeb.biologists.org/content/203/8/1253
West, John B. (2006). Human responses to extreme altitudes. Integrative and
Comparative Biology, 46(1), 25–34. https://doi.org/10.1093/icb/icj005
West, John Burnard. (2012). Respiratory Physiology: The Essentials. Lippincott Williams
& Wilkins.
Wyatt, H. L., & Mitchell, J. H. (1974). Influences of Physical Training on the Heart of Dogs.
Circulation Research, 35(6), 883–889. https://doi.org/10.1161/01.RES.35.6.883
Yasuma, F., & Hayano, J.-I. (2000). Impact of acute hypoxia on heart rate and blood
pressure variability in conscious dogs. American Journal of Physiology - Heart and
Circulatory Physiology, 279(5), H2344–H2349. Retrieved from
http://ajpheart.physiology.org/content/279/5/H2344
Yılmaz, M., & Kayançiçek, H. (2018). Elevated LV Mass and LV Mass Index Sign on the
Athlete’s ECG: Athletes’ Hearts are Prone to Ventricular Arrhythmia. Journal of
Clinical Medicine, 7(6). https://doi.org/10.3390/jcm7060122
Young, D. B. (2010). Control of Cardiac Output. San Rafael (CA): Morgan & Claypool Life
Sciences. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK54469/
Yuan, J. X.-J., Garcia, J. G. N., Hales, C. A., Rich, S., Archer, S. L., & West, J. B. (2011).
Textbook of Pulmonary Vascular Disease. Springer.
204
Zehender, M., Meinertz, T., Keul, J., & Just, H. (1990). ECG variants and cardiac
arrhythmias in athletes: Clinical relevance and prognostic importance. American
Heart Journal, 119(6), 1378–1391. https://doi.org/10.1016/S0002-8703(05)80189-
9
Zink, Christine, & Van Dyke, Janet. (2013). Canine Sports Medicine and Rehabilitation
(First). Wiley-Blackwell.