81 Bobos.indd 1 02/04/19 09:45 - UNAMde los machos sociales varíe con el tipo de hábitat.15 Por...

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Universidad Nacional Autónoma de México

Dr. Enrique Luis Graue WiechersRector

Dr. Leonardo Lomelí VanegasSecretario General

Dr. Alberto Ken Oyama NakagawaSecretario de Desarrollo Institucional

Dr. Javier Nieto GutiérrezCoordinador General de Estudios de Posgrado

Dra. Aurea Orozco RivasCoordinadora del Programa de Doctorado en Ciencias Biomédicas

Dra. Cecilia Silva GutiérrezSubdirectora Académica de la Coordinación

General de Estudios de Posgrado

Lic. Lorena Vázquez RojasCoordinación Editorial

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Hábitat y edad de los bobos de patas azules.

Factores importantes para la paternidad

y abundancia de garrapatas

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La Colección Posgrado publica, desde 1987, las tesis de maestría y doctorado que presentan, para obtener el grado, los egresados de los programas del Sistema Universitario de Posgrado de la unam.

El conjunto de obras seleccionadas, además de su originalidad, ofrecen al lector el tratamiento de temas y problemas de gran relevancia que contribuyen a la comprensión de los mismos y a la difusión del pensamiento universitario.

Universidad Nacional Autónoma de México

Coordinación General de Estudios de Posgrado

Programa de Doctorado enCiencias Biomédicas

Colección Posgrado

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universidad nacional autónoma de méxico

México, 2019

Alejandra Ramos González

Hábitat y edad de los bobos de patas azules.

Factores importantes para la paternidady abundancia de garrapatas

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Formación de planas y diseño de portada: Columba Citlali Bazán LechugaCorrección de estilo: Lorena Vázquez RojasLectura de pruebas: Julio Gustavo Jasso Loperena

Primera edición: 28 de enero de 2019

D.R. © Universidad Nacional Autónoma de México Coordinación General de Estudios de Posgrado Ciudad Universitaria, 04510, Coyoacán, Ciudad de México, MéxicoD.R. © Alejandra Ramos González

ISBN 9786073014892

Prohibida la reproducción total o parcial por cualquier medio sin la autorización escrita del titular de los derechos patrimoniales.

Esta edición y sus características son propiedad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Impreso y hecho en México

598.43 Ramos González, Alejandra, autor.Hábitat y edad de los bobos de patas azules: factores importantes para la paternidad y abundancia de garrapatas / Alejandra Ramos González. –– Primera edición. –– Ciudad de México: Universidad Nacional Autónoma de México, Coordinación General de Estudios de Posgrado, 2019.

88 páginas: ilustraciones, gráficos ; 21 cm. –– (Colección posgrado.)Bibliografía: páginas 6167.ISBN 9786073014892 1. Bobos de patas azules – Hábitat. 2. Bobos de patas azules – Edad. 3. Bobos de patas azules – Enfermedades – Epidemiología. I. Universidad Nacional Autónoma de México. Coordinación General de Estudios de Posgrado, editor.

Biblioteca Nacional de México No. de sistema [000709446]

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A mis padres, quienes con amor y respeto

me han brindado siempre su apoyo incondicional

en mi vida profesional y personal.

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Índice

Introducción

1. Hábitat y paternidad extra-pareja en aves marinas coloniales ................................................................................ 21

2. Edad de los padres y paternidad extra-pareja de los polluelos ....................................................................... 29

3. Hábitat, densidad de nidos e infestación por garrapatas en polluelos de bobos de patas azules ................................... 39

4. Edades de los padres y carga de ectoparásitos en crías de bobos de patas azules ........................................................ 49

Consideraciones finales ................................................................... 55

Fuentes consultadas ....................................................................... 61

Anexo fotográfico ........................................................................... 73

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introducción

E l descubrimiento más importante sobre sistemas de apareamiento en los últimos 30 años es que, a pesar de que la monogamia social es común en varios taxa, especialmente en aves, la monoga

mia genética es inusual. Originalmente los sistemas de apareamiento se describieron con base en conductas sociales observadas en campo,1 y dado que en aves las hembras suelen formar lazos de pareja con un solo macho, conocido como “macho social”, se asumió durante mucho tiempo que la mayoría de las aves eran social y genéticamente monógamas. No obstante, con el desarrollo y uso de técnicas moleculares capaces de determinar paternidad, se han encontrado crías engendradas por uno o más machos distintos al macho social en nidadas del ~90% de las especies de aves estudiadas.2 La sorprendente frecuencia de estas crías extrapareja desató una ola de estudios, la mayoría enfocados en explorar los costos y beneficios genéticos de la pa ternidad extrapareja, y generó una gran pregunta que continúa siendo de interés: ¿por qué las hembras de tantas especies de aves tienen conducta extrapareja?

Uno de los factores más influyentes en la conducta de un individuo son sus genes. Para los machos, obtener paternidad extrapareja brinda un gran beneficio adaptativo: incrementa su número de descendientes sin inversión en cuidado parental.3 No obstante, la paternidad extrapareja es costosa para machos que pierden paternidad en sus propios nidos y, mediante ciertas conductas, como resguardar4 y co pular múltiples veces con su pareja durante sus días fértiles,5 los machos pueden reducir el riesgo de la infidelidad. El éxito reproductivo de las hembras, en cambio, está limitado por el número de huevos

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que pueden producir y los beneficios adaptativos de su conducta extrapareja, en la que suelen participar activamente, son menos claros. Se han propuesto numerosas hipótesis adaptativas, e incluso otras no adaptativas como la obtención de buenos genes o genes compatibles, la producción de crías genéticamente diversas, la protección contra infertilidad e infanticidio, y el acceso a recursos.6 Sin embargo, el soporte de estas hipótesis es pobre, tal vez porque es improbable que en las aves una sola hipótesis pueda ofrecer una explicación general de la ocurrencia de paternidad extrapareja en hembras.7

Otro hallazgo que constituye un reto para explicaciones adaptativas es que existe una gran variación en la frecuencia de paternidad extrapareja entre años, especies, poblaciones de la misma especie, e individuos de la misma población.8 Para que la paternidad extrapareja ocurra, dos individuos de sexos opuestos, no apareados entre sí, deben encontrarse, interactuar y copular, y estas cópulas deben resultar en fertilización. Este proceso depende de las conductas de al menos tres individuos: una hembra, su pareja social y un macho extrapareja.9 Sin embargo, la inaccesibilidad a la observación de la conducta extrapareja ha limitado los estudios empíricos de las interacciones en las triadas. Los factores potencialmente capaces de generar variación en la conducta extrapareja incluyen los genes, variables ecológicas y el ambiente social. La identificación de los factores operativos, especialmente a nivel individual,10 se considera clave para entender los sistemas de apareamiento y selección sexual en aves.11

A nivel poblacional, la densidad de nidos y la sincronía reproductiva son dos de los factores ecológicos más correlacionados con la paternidad extrapareja.12 Otros factores potencialmente importantes, como la estructura local del hábitat donde ocurre la conducta extra pareja, suelen ser ignorados.13 Asimismo, los estudios de paternidad extrapareja tienden a enfocarse en las hembras o en los machos sociales, y pocas veces consideran a los machos extrapareja o, más importante aún, a estos tres actores juntos.14 Para empezar a remediar esta carencia exploré dos factores que potencialmente son de gran importancia: la estructura local del hábitat y la combinación de edades de la hembra y el macho social, en la probabilidad de

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Introducción 13

que una nidada de bobos de patas azules (Sula nebouxii) tenga crías extrapareja.

Estructura del hábitat

En 1990, Westneat, Sherman y Morton propusieron la estructura del hábitat como un determinante importante de paternidad extrapareja. Se espera que la eficiencia de monitoreo y resguardo de pareja de los machos sociales varíe con el tipo de hábitat.15 Por ejemplo, se sospecha que las hembras reinita grande (Icteria virens) tienen menos crías extrapareja en hábitats abiertos porque ahí sus parejas pueden observar y resguardarlas fácilmente,16 y que las hembras alcaudón real (Lanius excubitor) tienen cópulas extrapareja en las zonas más recónditas de sus territorios para evitar ser descubiertas. Además, parece probable que la estructura del hábitat modifique los patrones de movimiento de las hembras, alterando la frecuencia de encuentros que tienen con machos extrapareja.17

No obstante, la estructura del hábitat es compleja y difícil de medir,18 y sus efectos pueden confundirse con la disponibilidad de alimento19 y el riesgo de depredación. Por ejemplo, hembras en territorios con vegetación densa y alimento abundante podrían tener más crías extrapareja porque no son observadas por sus parejas o sus de predadores o, alternativamente, porque invierten menos tiempo en el forrajeo, dejando más tiempo libre para buscar cópulas extra pareja.20 Hasta donde sabemos, ningún estudio ha documentado la relación entre estructura de hábitat y paternidad extrapareja en una especie libre de depredadores y con territorios exclusivos para reproducción —es decir, que no se usan para la alimentación—.

Las características físicas del hábitat, a pequeñas y grandes escalas, también afectan la abundancia y distribución de parásitos,21 un factor que potencialmente afecta el costo de la infidelidad. Las garrapatas, ectoparásitos hematófagos comunes en colonias de aves marinas, suelen esconderse en las grietas de las rocas para protegerse de de predadores y condiciones climáticas adversas.22 En áreas que carecen de refugios adecuados su mortalidad se puede incrementar y su abundan cia disminuir. Se ha encontrado que gaviotas tridáctilas (Rissa

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tridactyla) que anidan en acantilados naturales, donde hay numerosos refugios para garrapatas, son fuertemente parasitadas; mientras que aquellas que anidan en edificios abandonados, carentes de refugios, permanecen libres de parásitos.23 Las garrapatas de aves marinas pueden causar abandono de nidos, efectos negativos en el desarrollo, y mortalidad de crías y adultos.24 Además, el riesgo de la infestación por garrapatas podría afectar la selección de parejas extrapareja, ya que las hembras podrían preferir machos en zonas con pocas garrapatas o machos con poca infestación, ya que estos podrían tener genes resistentes a parásitos y presentar un menor riesgo de contagio.

Densidad de coespecíficos

Existen otras variables ecológicas capaces de influir en la paternidad extrapareja. Según la hipótesis de densidad de coespecíficos, la probabilidad de que una hembra produzca una cría extrapareja debe incrementar con el número de machos sexualmente activos cercanos a su nido. No obstante, los resultados de estudios que han puesto a prue ba esta hipótesis son mixtos, y aun cuando muchos han encontrado una relación positiva entre densidad y paternidad extrapareja a nivel poblacional e individual, otros no han encontrado relación, o bien han encontrado una relación negativa. La inconsistencia de estos resultados podría deberse en parte a la falta de consideración de otras variables importantes, incluyendo la estructura del hábitat don de ocurre la conducta extrapareja25 y posibles asociaciones entre den sidad de coespecíficos y riesgo de infestación por parásitos.

La densidad de huéspedes es considerada un fuerte determinante de la abundancia de parásitos26 en numerosos sistemas de huéspedparásito.27 En densidades altas, el número de parásitos que son transmitidos por contacto directo entre huéspedes incrementa por el contacto frecuente y prolongado entre coespecíficos, mientras que el número de parásitos móviles —como mosquitos y crustáceos acuáticos— disminuye por un efecto de dilución. Las garrapatas son ectoparásitos móviles y pueden buscar activamente a sus huéspedes,28 pero su movilidad es limitada.29 La transmisión directa podría ser su principal forma de infección, y su abundancia y posible impacto sobre el com

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Introducción 15

portamiento extrapareja debería entonces incrementar con la densidad de huéspedes.

Edades de la hembra y el macho social

La relación entre la edad de un macho y la probabilidad de paternidad extrapareja en su nido ha sido documentada en varias aves.30 En general, comparado con machos jóvenes, los machos viejos pier den me nos paternidad en sus propios nidos31 y además engendran más crías extrapareja,32 sugiriendo que son los padres biológicos preferidos por las hembras. Los machos viejos podrían ser atractivos como parejas sociales y extrapareja porque sobrevivir a edades avanzadas indica que tienen buenos genes.33 Sin embargo, la evidencia por esta preferencia es mixta y procrear con machos viejos puede ser riesgoso, ya que con la edad aumentan las mutaciones en su ADN germinal,34 disminuyendo potencialmente la calidad de las crías producidas.35 La mayoría de los estudios en vida libre desconocen las edades exactas y catalogan burdamente a individuos como jóvenes o viejos según su plumaje, por lo que no es claro si las hembras prefieren machos viejos o de edades intermedias.

Una falla recurrente en la literatura es que, aun cuando el envejecimiento probablemente afecta la reproducción en ambos sexos, y la combinación de edades de la hembra y el macho social es potencialmente importante, tanto la edad de las hembras como la combinación de las edades tienden a ser ignoradas. En humanos, la edad avanzada de las mujeres puede acentuar los efectos dañinos de la edad avanzada de los hombres en la fertilidad36 y calidad genética de la progenie.37 En aves, la fertilidad del progenitor y la calidad de las crías pueden disminuir con la edad de la hembra y en el bobo de patas azules la viabilidad de las crías disminuye con la edad tanto del padre como de la madre.38 Además, en otras aves hay evidencia de que la combinación de edades de la pareja puede afectar la probabilidad de paternidad extrapareja.39 Finalmente, aun cuando la producción de crías extrapareja requiere de la participación de tres individuos —hembra, macho social y macho extrapareja—, rara vez se han considerado las edades de estos tres individuos en el mismo estudio. Es concebible que

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las hembras senescentes apareadas con machos senescentes podrían rescatar la calidad genética de su progenie consiguiendo padres biológicos más jóvenes que sus parejas sociales.

Cuando se investigó esta posibilidad se encontró que efectivamente la paternidad extrapareja para una hembra joven disminuye con la edad de su pareja social, mientras que para una hembra vieja incrementa. Posteriormente Drummond y Rodríguez40 descubrie ron que los volantones producidos por un padre joven y otro viejo tienen mayor probabilidad de reclutar, que volantones con dos padres jóvenes o dos padres viejos. Mientras que otros rasgos altamente dependientes del cuidado biparental, como tamaño de nidada, éxito de eclosión, número de emplumados, éxito de emplumados y condición corporal de emplumados, no variaron con las distintas combinaciones de edades de los padres, indicando que los efectos observados de las combinaciones de edades de los padres en la viabilidad de las crías podrían ser genéticos.41

Considerando que en aves la resistencia a parásitos es heredada,42 que la respuesta inmune disminuye con la edad y que la edad de los padres posiblemente afecta la inmunidad de las crías —sobre todo su respuesta inflamatoria considerada una de las defensas más importante de las aves en contra de ectoparásitos hematófagos—, decidimos explorar la predicción de que crías con un padre joven y un padre viejo tienen menos garrapatas que crías con dos padres viejos o dos padres jóvenes.

Especies de estudio

Los bobos de patas azules (Sula nebouxii) son aves marinas coloniales que se reproducen estacionalmente en islas tropicales del océano Pacífico. En la isla Isabel (21° 52’ N, 105° 54’ W), el hábitat predominante es un bosque deciduo compuesto de papelillo (Euphorbia schlechtendalli) y roache (Crataeva tapia), con parches de pastizal, roca y arena. Los bobos son fieles a sus territorios de anidación.43 En la mayor parte de la colonia los nidos están separados por varios metros unos de otros, pero en zonas de alta densidad pueden estar a sólo un metro de distancia. Las hembras ponen de uno a tres huevos a in

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tervalos de cuatro días y estos eclosionan secuencialmente después de ~41 días.44 Ambos padres brindan cuidado parental durante la incubación y la crianza, tomando turnos para realizar excursiones de cacería de peces. En la colonia de anidación, la única depredación sobre estos bobos es cuando las culebras falso coralillo (Lampropeltis triangulum) se alimentan de las crías en su primera semana de vida.

Aunque los bobos son socialmente monógamos, es frecuente que las hembras copulen con uno o más machos extrapareja, usualmente vecinos, en las semanas previas a su primera puesta.45 Estas cópulas son claramente consensuales ya que las hembras son más grandes y en promedio 32% más pesadas que los machos, y para que una có pula sea exitosa es necesario que la hembra coopere permaneciendo inmóvil.46 Además, en observaciones de conducta extrapareja, las cópulas son precedidas por cortejo recíproco que puede durar varios días, incluso semanas, y nunca se ha documentado una cópula forzada. Para asegurar la paternidad de las crías en sus nidos, los machos suelen incrementar la frecuencia de cópulas con su pareja y la conducta de resguardo en su periodo fértil,47 y destruyen el primer huevo de la puesta cuando su paternidad está en duda.48

Los bobos son aves longevas con esperanzas de vida que superan los 20 años y mortalidad anual, de hembras y machos adultos, de ~10%.49 Desde 1989, en dos áreas de estudio de la isla Isabel, las crías que logran emplumar se han marcado con anillos que contienen dígitos únicos, por lo que actualmente se conocen las edades e historias de vida de ~90% de los bobos adultos que ahí anidan. A los ~10 años de edad los bobos alcanzan su mayor éxito reproductivo, y posteriormente ambos sexos experimentan senescencia reproductiva.50 Con la edad decae la calidad espermática de los machos;51 la calidad de huevos producidos por las hembras y su cuidado parental; y el cuidado parental de las hembras52 y la probabilidad de reclutamiento de los volantones.53

Las garrapatas de caparazón blando (Carios denmarki) son ectoparásitos frecuentes y abundantes de bobos de patas azules en la isla Isabel. Es común observarlas adheridas a la piel de crías y adultos, así como en la vegetación y el substrato cercanos a sus nidos. Aunque no se han estudiado los efectos negativos de estas garrapatas en la salud y la adecuación de los bobos, se sabe que las infestaciones por

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garrapatas en otras especies de aves pueden afectar el crecimiento de las crías,54 causar mortalidad en crías y adultos,55 y ocasionar abandono de nidos y, en casos extremos, abandono de colonias enteras.56

notas

1 M. Wink y A. Dyrcz (1999): 91109. 2 S.C. Griffith, I.P.F. Owens y K.A. Thuman (2002): 21952212. 3 J.Y. Wakano y Y. Ihara (2005): E32E44. 4 H.C. Chuang Dobbs (2001): 541546. 5 M.A. Fishman y L. Stone (2002): 809823. 6 W. Forstmeier, S. Nakagawa, S.C. Griffith y B. Kempenaers (2014): 456464. 7 S. Eliassen y H. Kokko (2008): 17951804. 8 I.R.K. Stewart, R.D. Hanschu, T. Burke y D.F. Westneat (2006): 399413; M.

Petrie y B. Kempenaers (1998): 5258. 9 J.T. Lifjeld y R.J. Robertson (1992): 8996. 10 K. Foerster, K. Delhey, A. Johnsen, J.T. Lifjeld y B.V. Kempenaers (2003): 714

717. 11 M. Petrie y B. Kempenaers (1998): 5258. 12 D.F. Westneat y P.W. Sherman (1997): 205215. 13 D.F. Westneat y I.R.K. Stewart (2003): 365396. 14 S.C. Griffith, I.P.F. Owens y K.A. Thuman (2002): 21952212. 15 J. Sundberg (1994): 135141; M. Antczak, M. Hromada y P. Tryjanowski

(2007): 2331. 16 H.L. Mays y G. Ritchison (2004): 195198. 17 D.F. Westneat y H.L. Mays (2005): 21552167. 18 H. Taniguchi, S. Nakano y M. Tokeshi (2003): 718728. 19 A. Charmantier y J.A. Blondel (2003): 351363; D.R. Rubenstein (2007):

10581064. 20 M. Hoi Leitner, H. Hoi, M. Romero Pujante y F. Valera (1999): 10211026. 21 W.P. Sousa y E.D. Grosholz (1991): 300324. 22 M. Samish y J. Rehacek (1999): 159182. 23 E. Danchin (1992): 134141. 24 S. Wanless, T.R. Barton y M.P. Harris (1997): 540544; M. Gauthier Clerc, Y.

Clerquin y Y. Handrich (1998): 229233. 25 H.L. Mays y G. Ritchison (2004): 195198. 26 C. Lebarbenchon, R. Poulin, M. GauthierClerc y F. Thomas (2007): 303307. 27 J.L. Rifkin, C.L. Nunn y L.Z. Garamszegi (2012): 7082; J.E.H. Patterson y

K.E. Ruckstuhl (2013): 803813. 28 M. Mugabo, S. Perret, B. Decencière, S. Meylan y J.F. Le Galliard (2015):

450460. 29 S.S. Godfrey, J.A. Moore, N.J. Nelson y C.M. Bull (2010): 15751585.

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30 S.C. Griffith, I.P.F. Owens y K.A. Thuman (2002): 21952212. 31 A.P. Möller y P. Ninni (1998): 345358. 32 I.R. Cleasby y S. Nakagawa (2012): 318324. 33 T.F. Hansen y D.K. Price (1995): 759778. 34 C.W. Beck y D.E.L. Promislow (2007): e939. 35 S.L. Johnson y N.J. Gemmell (2012): 609619. 36 B. Kühnert y E. Nieschlag (2004): 327339. 37 H. Fisch et al. (2003): 22752278. 38 R. Torres, H. Drummond y A. Velando (2011): e27245. 39 V. Dietrich, T. Schmoll, W. Winkel, J.T. Epplen y T. Lubjuhn (2004): 817835;

K.M. Bouwman y J. Komdeur (2005): 14491463; O. Rätti et al. (2001): 147155. 40 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e0133213. 41 Ídem. 42 J.P. Owen, A.C. Nelson y D.H. Clayton (2010): 530539. 43 M. Osorio y H. Drummond (1993): 234239; S.Y. Kim, R. Torres, C. Rodríguez

y H. Drummond (2007): 471479. 44 H. Drummond, E. González y J.L. Osorno (1986): 365372. 45 M. Osorio y H. Drummond (1998): 307315; D. Pérez y H. Drummond (2005):

115123. 46 Ídem. 47 M. Osorio y H. Drummond (1998): 307315. 48 M. Osorio y H. Drummond (2001): 1621. 49 O. Daniel, R. Torres, C. Rodríguez y H. Drummond (2010): 12051214. 50 A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2006): 14431448. 51 R. Torres, H. Drummond y A. Velando (2011): e27245. 52 R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480. 53 R. Torres, H. Drummond y A. Velando (2011): e27245. 54 Y.E. Morbey (1996): 15851589; M. Boschi y J. Figuerola (1999): 8389. 55 D.C. Duffy (1983): 110119. 56 D.H. Clayton, J.H. Koop, C.W. Harbison, B.R. Moyer y S.E. Bush (2010): 4171.

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capÍtulo 1

Hábitat y paternidad extra-pareja en aves marinas coloniales

La infidelidad y la paternidad extrapareja (PEP) ocurren en la mayoría de las especies de aves. Sin embargo, su frecuencia puede variar considerablemente entre individuos, poblaciones y espe

cies.1 Durante varias décadas los investigadores han hecho un esfuerzo considerable para explicar esta variación en términos de densidad de población, sincronía de anidación, edad y características sexuales secundarias de los machos, dedicando mucho menos esfuerzo a factores ecológicos como la estructura del hábitat, la disponibilidad de alimento,2 el clima3 y el riesgo de depredación.

Se sabe que la estructura del hábitat afecta las oportunidades de interacciones extrapareja (EP),4 por ejemplo, limitando las incursiones en las que machos y hembras acceden a posibles pa rejas EP u obstruyendo el control visual y resguardo de las pa rejas so ciales.5 Por ejemplo, se piensa que los alcaudones grises hembra (Lanius excubitor) tienen cópulas EP en partes apartadas de sus territorios para evitar ser descubiertas6 y que las hembras de pecho amarillo (Icteria virens) tienen menos pollos EP en hábitat abierto porque sus parejas pueden resguardarlas más fácilmente.7 Sin embargo, los reportes sobre asociaciones entre la calidad del hábitat y la PEP proba blemente no se deben a la estructura del hábitat per se, sino a la disponibilidad de ali mentos asociada8 o a la amenaza por depredación. Sorprendentemen te, los im pactos de la estructura del hábitat en la PEP, independiente mente de los efectos de la disponibilidad de alimento y la depredación, han sido poco estudiados.

Para abordar esta omisión, estudiamos una colonia de aves que anidan densamente en un hábitat complejo en el que los residentes no

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se alimentan y en el que los depredadores están ausentes, lo que nos permite probar las asociaciones entre la PEP y la estructura del hábitat en ausencia de los factores de confusión típicos. Los bobos de patas azules (Sula nebouxii) anidan en los márgenes boscosos de la isla de estudio, en un terreno horizontal o de pendiente suave que es heterogéneo en la calidad del sustrato y en la presencia de obstáculos a la locomoción y el control visual de los conespecíficos —individuos de la misma especie—. Los adultos se alimentan de peces en el mar y, como es típico de los bobos, no están sujetos a depredación en tierra. En una parte de la colonia donde la densidad de obstáculos —rocas y troncos de árboles— varían con un gradiente nortesur y la proximidad a la costa varía con un gradiente esteoeste, analizamos si la probabilidad de la PEP en cada nido estaba asociada con su ubicación en esos dos ejes y con la calidad del sustrato, abundancia de obstáculos y visibilidad conespecífica alrededor del nido. Además, evaluamos si estas variables de estructura del hábitat alrededor del nido de un macho afectan su probabilidad de engendrar polluelos EP en otro lugar.

También evaluamos el efecto de la densidad de reproductores sexualmente activos alrededor de cada nido sobre la PEP en el nido y sobre la probabilidad que tiene el macho de engendrar polluelos en otro lugar, dado que la feroz defensa territorial limita la locomoción de vecinos y transeúntes de la colonia y potencialmente limita el acceso a parejas EP. En especies de aves, la abundancia conespecífica local puede aumentar la probabilidad de la PEP al aumentar la tasa de encuentros con potenciales parejas EP,9 pero no se sabe si la densidad de anidación terrestre en las colonias de aves puede impedir las interacciones EP.

Es importante destacar que las hembras de los bobos son más grandes que los machos; observaciones conductuales EP en la colonia de estudio han demostrado que la cópula siempre va precedida por un cortejo recíproco y nunca por un comportamiento similar a la coacción (véase especies de estudio). Esto nos permite descartar en gran medida las reservas sobre cópulas impuestas a las hembras10 e interpretar los patrones observados de paternidad como resultado de la voluntad masculina y no de la elección femenina.

En la costa noreste de la isla Isabel, México (21° 52’ N, 105° 54’ W), los bobos de patas azules anidan en forma colonial en los

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Hábitat y paternidad extrapareja en aves marinas coloniales 23

bordes de un bosque de peras de ajo (Crataeva tapia) y árboles de papelillo (Euphorbia schlechtendalli). Se alimentan exclusivamente sumergiéndose para pescar, y los adultos no tienen depredadores en sus áreas de ani dación. El suelo del bosque de la isla está cubierto de rocas, parches de hierba alta y restos de árboles muertos y recién brotados, en su mayoría caídos por el huracán Rosa en 1994.

Allí, estos grandes pájaros caminan, brincan y revolotean torpemente, resbalando sobre las rocas y enganchándose en las ramas caídas, ocasionalmente incluso rasgando las membranas de sus patas. Algunos mueren atrapados en las ramas mientras intentan aterrizar a través de huecos en el dosel del bosque. En el sitio de estudio, de 8 450 m2 —parte de un área de estudio a largo plazo más amplia en la que 90% de los reproductores están agrupados—, los nidos pue den estar a una distancia de un metro, pero la densidad es heterogénea. Los terri torios que son más grandes a bajas densidades se defienden durante las 24 horas del día; los machos y las hembras amenazan y ata can a los vecinos e intrusos, particularmente durante el periodo de cortejo y cópula cuando los límites se expanden y se disputan. Sin embargo, la mayoría de los bobos que anidan en el interior del bosque caminan hacia y desde la orilla para el despegue y el aterrizaje pa ra sus viajes de forrajeo, evitando y forcejeando con los titulares del territorio a lo largo del camino.

La observación directa de áreas relativamente densas durante dos temporadas reproductivas reveló que entre 53% y 61% de los machos y entre 33% y 53% de las hembras, copuló con parejas EP conocidas, generalmente vecinos, en o cerca de uno de sus territorios antes de poner huevos. El conflicto sexual resultante de la PEP se de tectó por medio de la tasa de cópulas EP femeninas que aumentaron 35 veces en ausencia de sus parejas; por un aumento en el cortejo dentro de la pareja por parte de los machos después de observar la infidelidad de su pareja; y por los machos que destruyeron el primer huevo puesto si tenían duda de su paternidad.11

Las hembras pueden controlar la copulación EP, son más grandes, 32% más pesadas y considerablemente más fuertes que los machos, por lo tanto, la cópula sólo puede ocurrir si la hembra se detiene para permitir que el macho se monte sobre su espalda. Todas las cópulas EP observadas fueron precedidas por cortejo recíproco, gene

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ralmente distribuidas durante días o semanas; y nunca vimos machos EP mostrando agresión a las hembras o a sus parejas.12

En 2011 marcamos y mapeamos todos los nidos en el área de estudio, de 20 800 m2, y registramos las identidades de los adultos reproductores y los contenidos de los nidos cada tres o seis días.13 En el diagrama de estudio para este proyecto —una subsección de 8 450 m2— tomamos muestras de sangre, entre los meses de febrero y mayo, de las familias de los 478 nidos en los que sobrevivió un polluelo hasta al menos 10 días —72.3% del total de nidos en esa sección—. En 424 familias muestreadas obtuvimos sangre de ambos padres putativos y de todos sus polluelos; en 54 familias las crías se muestrearon de forma incompleta debido a la muerte prematura de uno o dos polluelos, pero estas familias se conservaron en nuestros análisis.

La PEP fue más común en nidos ubicados en áreas donde los obstáculos a la locomoción eran escasos y aumentaba hacia el norte, al igual que la densidad de obstáculos alrededor de los nidos disminuía en esa dirección. Los obstáculos en las proximidades de un nido probablemente dificulten el acercamiento de potencia les compañeros EP y las interacciones EP, ya sea porque los bobos que los eluden se exponen a lesiones o agresiones de machos o vecinos, o porque los obstáculos complican el desempeño de algunos componentes del cortejo, como la exhibición de sus patas azules. Es poco probable que este patrón haya sido impulsado por una asociación en tre la ubicación del nido y la calidad del reproductor, como se sos pecha en ostreros, en ninguno de los dos sexos hubo una asociación entre la localización del nido y cualquier medida de calidad individual —éxito de reproducción anterior, edad actual, tamaño corporal o condición corporal—.

La densidad de vecinos machos sexualmente activos —y sus parejas— que se encontraron alrededor de 10 metros del nido de una hembra, tuvo un efecto cuadrático sobre la probabilidad de la PEP. Aunque la densidad de nidos está relacionada positivamente con la PEP en muchas especies de aves, relaciones negativas en densidades muy altas pueden haber pasado desapercibidas porque pocos estudios han probado relaciones cuadráticas.

A densidades superiores a 0.082 nidos/m2, cuantos más vecinos hay, menor es la probabilidad de la PEP, y las hembras que anidan

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99 nidos sin crías extra-pareja (círculos blancos) y 39 nidos con crías extra-pareja (círcu- los negros). El gradiente muestra el número de árboles y ro cas a 5 metros de los nidos. Fuente: Elaboración de la autora.

Coordenada X (m)

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ada

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m)

Probabilidad de paternidad extra-pareja en los nidos de las hembras y la densidad local de vecinos. Fuente: Elaboración de la autora.

Densidad local de machos

Paternidad extra-pareja y densidad de obstáculos

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rodeadas de nidos no tienen polluelos EP. Los vecindarios de muy alta densidad en una colonia de bobos pueden ser difíciles de penetrar por individuos de ambos sexos; también se dificulta tomar muestras debido a los frecuentes encuentros agonísticos con vecinos de ambos sexos que defienden el territorio. Además, posiblemente los machos en vecindarios densos aumentan el esfuerzo de resguardo de pareja en res puesta al alto riesgo de ser “machos cornudos o engañados”.14 El efecto cuadrático de la densidad sobre la PEP podría implicar que por de bajo de 0.082 nidos/m2, un número pequeño de hembras hace que la colonia sea menos atractiva para los machos que incursionan buscando cópulas extrapareja. La incursión de los machos puede ser más exitosa en las vecindades de densidad media porque las hembras son relativamente numerosas y están relativamente accesibles.

La distancia promedio entre los nidos de las hembras y los padres biológicos EP fue de 43.7 metros y ningún padre EP fue vecino cercano. La fertilización por machos EP distantes en lugar de cercanos ha sido detectada en otras especies de aves, aunque la fertilización EP por ve cinos cercanos también es común. El apareamiento EP con parejas distantes puede implicar mayores costos de viaje para el sexo incitador, pero si las hembras están más estrechamente relacionadas con vecinos cercanos, también aumenta potencialmente la heterocigosidad —variación genética— de sus polluelos.15 Estudios de numerosas especies han reportado relaciones positivas entre heterocigosidad y rasgos de aptitud física tales como salud, supervivencia y éxito reproductivo. En promedio, los bobos ma chos y hembras se dispersan sólo 30.5 metros y 36.6 metros, respectivamente, desde su sitio de nacimiento hasta el primer sitio de reproducción, y se reproducen dentro de los 19.028.9 metros y 22.530.5 metros, respectivamente, del primer sitio,16 por lo que un beneficio de heterocigosidad para las hembras es plausible.

No se han observado los viajes de forrajeo que hacen los bobos emparejados, individuos con territorios distantes entre sí podrían copular en el territorio del macho o de la hembra o en áreas neutras. Es probable que ocurran fertilizaciones EP principalmente cuando los machos se acercan a los territorios de hembras emparejadas porque: 1) entre las especies de aves con PEP la caza ha sido casi universalmente documentada en los machos y mucho menos documentada en las

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hembras —cuya incursión puede, sin embargo, ser menos detectable—;17 2) se observaron seis machos no vecinos que se acercaron, cor tejaron y copularon con hembras emparejadas; 3) la ubicación del propio nido de un individuo en el sitio de estudio afectó la probabilidad de que una hembra tuviera un polluelo EP, pero no la probabilidad de que un macho engendrara un polluelo EP en otro lugar. Los bobos probablemente incursionan caminando a través de la colonia, pero también pueden acceder volando a partes distantes de la misma.

Es notable que los vecinos machos estuvieran casi ausentes de la muestra de padres biológicos identificados, a pesar de que predomina ron entre los machos EP directamente observados en otros años. Los vecinos territoriales emparejados y no apareados representaron 60.0% de las parejas EP observados en el sitio de estudio en 2011 y 86.7% en 1991 y 1997.18 Una explicación más directa es que las parejas EP de hembras incluyen tanto machos territoriales locales como distantes —emparejados y no emparejados— y la elección poscopulatoria de la hembra entre los eyaculados puede favorecer a las parejas EP distantes. La retención del eyaculado y la competencia de espermatozoides en gallos bankiva (Gallus gallus) y combatientes (Philomachus pugnax) favorecen al macho que es más diferente genéticamente de la hembra. Por lo tanto, el apareamiento EP múltiple por hembras con vecinos y no vecinos precede la selección críptica de esperma para optimizar la compatibilidad genética, ya sea evitando la endogamia o logrando la complementariedad de los haplotipos del complejo de histocompatibilidad mayor.19

El potencial para las interacciones EP es diferente en las distintas partes del hábitat de anidación y esto podría influir en los patrones de incursión y en la selección de territorio. La anidación en la parte sur del sitio de estudio, que está cubierta de rocas, parecía limitar las oportunidades de la PEP en las hembras más que en los machos. Asumiendo que la incursión fue principalmente de machos, parece que los machos en el sur se desplazaron a otros lugares, en partes del sitio de estudio donde el acceso a hembras estaba menos limitado por la den sidad de obstáculos, y que este movimiento fue hacia nidos donde abundaban las hembras no restringidas —en el norte y noroeste—.

En algunas especies de aves, los machos o las hembras pueden pre ferir anidar en entornos sociales que propicien o disminuyan las

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probabilidades de encuentros con parejas EP. Asimismo, los bobos podrían mostrar preferencias similares en relación con las características de la estructura del hábitat y la estructura de la colonia que facilitan o limitan las interacciones EP. Por ejemplo, los machos con parejas atractivas podrían anidar preferentemente donde hay abundantes obstáculos o una alta densidad de nidos que limitarán el acceso de otros machos; y las hembras con parejas de baja calidad podrían seleccionar lugares donde los obstáculos, incluyendo nidos de conespecíficos, son escasos.

notas

1 T.R. Birkhead y A.P. Møller (1996): 323343. 2 M. Hoi Leitner, H. Hoi, M. Romero y F. Valera (1999): 10211026. 3 K.M. Bouwman y J. Komdeur (2006): 238244. 4 D.F. Westneat y I.R.K. Stewart (2003): 365396. 5 J. Sundberg (1994): 135141. 6 M. Antczak, M. Hromada y P. Tryjanowski (2007): 2331. 7 H.L. Mays y G. Ritchison (2004): 195198. 8 A. Charmantier y J.A. Blondel (2003): 351363. 9 S.L.M. Stewart, D.F. Westneat y G. Ritchison (2010): 463473. 10 D.F. Westneat y I.R.K. Stewart (2003): 365396. 11 M. Osorio y H. Drummond (1998): 307315; D. Pérez y H. Drummond (2005):

115123. 12 Ídem. 13 H. Drummond, R. Torres y V.V. Krishnan (2003): 794807. 14 J. Komdeur (2001): 21032111. 15 K. Foerster, K. Delhey, A. Johnsen, J.T. Lifjeld y B. Kempenaers (2003): 714717. 16 S.Y. Kim, R. Torres, C. Rodríguez y H. Drummond (2007): 471479. 17 D.F. Westneat y I.R.K. Stewart (2003): 365396. 18 M. Osorio y H. Drummond (1998): 307315; D. Pérez y H. Drummond (2005):

115123. 19 M.A. Ball y G.A. Parker (2003): 2742; S.C. Griffith y S. Immler (2009): 97

101; O. Hasson y L. Stone (2011): 513523.

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capÍtulo 2

Edad de los padres y paternidad extra-pareja de los polluelos

E l hecho de que las hembras elijan a sus parejas basándose en la edad sigue siendo un enigma, dado que diversos estudios han encontrado que las hembras prefieren aparearse con machos viejos,

a pesar del aumento en la probabilidad de mutaciones en el DNA de la línea germinal masculina1 y la evidencia de que los machos viejos tienden a engendrar progenie de baja calidad.2 Sin embargo, también hay motivos teóricos para esperar que los machos mayores proporcionen mejores genes.3 Al elegir pareja, las hembras teóricamente deberían tener en cuenta no sólo la disminución de la fertilidad y la calidad genética que puede venir con la senescencia de la línea germinal, sino también el cambio en la calidad genética que puede asociarse con los machos más viejos.4 Actualmente, nuestra apreciación de las elecciones que hacen las hembras es limitada porque no existen análisis que detallen la elección femenina en una población silvestre a lo largo de toda la vida de ambos sexos.

El conjunto de la evidencia sobre aves muestra que la senescencia perjudica los rasgos reproductivos de ambos sexos, incluido el ADN de línea germinal,5 la calidad del huevo,6 el cuidado parental7 y la calidad de la descendencia.8 Y en las aves, la infidelidad proporciona una ventana especial para el estudio de la elección femenina entre los genes masculinos, porque generalmente los padres biológicos extrapareja (EP) sólo contribuyen con sus genes y no con el cuidado parental de la descendencia. Existe evidencia de que los genes de los machos viejos son preferidos: los machos mayores son más propensos a lograr paternidad extrapareja (PEP) en otros nidos,9 los padres biológicos EP tienden a ser más viejos que los “machos cornudos o en ga

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ñados”,10 y los machos mayores pierden paternidad con menor frecuencia que los machos más jóvenes.11

Sin embargo, la evidencia de esta preferencia es mixta12 y es posible que surjan patrones inconsistentes mediante hembras que a veces prefieren machos de mediana edad y debido a la dificultad de distinguir entre machos de mediana edad y machos viejos.13 Aunque indudablemente se han incluido individuos senescentes en los análisis de elección femenina en poblaciones de aves silvestres, la mayoría probablemente haya comparado a machos jóvenes y de mediana edad, y en consecuencia no podría haber revelado los efectos de la senescencia.

En teoría, la edad de las hembras podría afectar la elección de parejas sociales y EP, pero los cambios en la preferencia entre los machos de diferentes edades a lo largo de la vida de las hembras aún no se han explorado.14 Ya sea debido a efectos maternos o defectos en el ADN de la línea germinal, las hembras viejas de muchas especies de animales producen descendencia de baja calidad15 y, al menos en humanos, la edad avanzada de las mujeres puede acentuar los efectos nocivos de la edad masculina avanzada sobre la fertilidad16 y sobre la calidad genética de la progenie.17 Estos efectos de interacción aumentan la posibilidad de que las aves hembras en particular puedan mantener su fertilidad o calidad de sus crías al evitar el apareamiento con machos viejos que producen esperma y células germinales con rasgos senescentes. De hecho, existen pruebas de que la edad de las hembras afecta la incidencia de la PEP en las aves18 y pue den interactuar con la edad masculina.19 Sin embargo, no se han investigado los efectos de la edad masculina y femenina en la PEP a lo largo de la edad de las aves longevas.

Evaluamos la influencia de la edad en ambos sexos sobre la incidencia de la PEP en una población con edades conocidas, de una especie socialmente monógama de vida larga, donde las hembras suelen tener relaciones consensuales con una o más parejas EP durante el periodo de cortejo promedio de 30 días20 y 11% de las crías son EP.21 Es importante destacar que las hembras de bobos de patas azules (Sula nebouxii) controlan tanto las cópulas con sus parejas sociales como la paternidad de sus crías: las hembras son 32% más pesadas y físicamente más fuertes que los machos; la cópula sólo puede ocurrir si la hem

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bra se queda quieta mientras el macho se monta sobre su espalda; el cortejo recíproco, que generalmente dura días o semanas, precede las copulaciones EP; nunca hemos visto machos EP ser agresivos contra las hembras o sus parejas.

Por lo tanto, las cópulas impuestas son muy poco probables y los patrones de la PEP relacionados con la edad se pueden atribuir a la elección femenina y a los mecanismos poscopulatorios crípticos. En el campo, se ha documentado que existe una mejoría en los atributos de apareamiento de los bobos de patas azules durante los primeros años de vida, seguida de la senescencia.22 Es importante destacar que el deterioro de la calidad del huevo con la edad de las hembras,23 el ADN de la línea germinal con la edad de los machos,24 y la probabilidad de reclutamiento, aumentan continuamente hasta la edad materna o pa terna de cinco años, después de los 12 años disminuyen abruptamente.25 Usando un análisis transversal de los efectos de las combinaciones de la edad sobre la paternidad, nos preguntamos cómo varía con la edad de su pareja la probabilidad de que una hembra produzca polluelos EP; cómo esta variación cambia a lo largo de la vida de la hembra; y cómo las edades de los padres biológicos EP difieren de las edades de las parejas sociales.

En la colonia de bobos de patas azules ubicada en la isla Isabel (21° 52’ N, 105° 54’ O), las hembras ponen de uno a tres huevos y crían de uno a tres polluelos que son cuidados por ambos padres du rante la incubación y crianza.26 Se han observado periodos de vida de hasta 23 años, pero la mortalidad anual de machos y hembras adul tos es aproximadamente de 10%;27 en la cohorte de 1989, 80.28% y 11.71% de los reclutas so bre vivieron hasta las edades de ocho años y 16 años, respectivamente.

Desde 1989, todos los polluelos en un área de estudio a largo plazo han sido anillados con números únicos,28 por lo que en 2011 aproximadamente 90% de los adultos reproductores eran aves de edad conocida. En ese año se marcaron todos los nidos en el sitio de estudio —una subsección de 8 450 m2—, se identificaron reproductores y se registraron los nidos cada tres días después del inicio de la eclosión. Entre febrero y mayo tomamos muestras de sangre de 350 familias que criaron polluelos de al menos 10 días de edad y donde se conocían las edades de ambos adultos. Extrajimos el ADN con los

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kits de mini centrifugado de sangre del gen Ilustrat de GE Healthcare, y analizamos la paternidad en los bobos de patas azules usando 10 loci microsatélites que tenían de tres a 22 alelos.29 En los 350 pares, las edades de los machos abarcaron de dos a 22 años (me dia ± DE, 8,22 ± 4,32 años) y las edades de las hembras de dos a 22 años (media ± DE, 7,27 ± 4,25 años). Se tomaron muestras de sangre de 103 familias adicionales en el sitio de estudio, pero no se incluyeron en nuestra muestra focal porque faltaban datos para uno o ambos padres, o para los polluelos, pero los machos se incluyeron como posibles padres en las asignaciones de paternidad.

La PEP fue más probable cuando se aparearon hembras jóvenes con machos jóvenes y cuando se emparejaron hembras viejas con ma chos muy viejos (véase anexo, imagen 1). La identificación de siete padres biológicos EP reveló que cuando los machos jóvenes se emparejan con hembras jóvenes, estos son “cuerneados” por machos 6.33 años mayores que ellos; mientras que un macho viejo apareado con una hembra vieja fue “cuerneado” por un macho 10 años más joven que él.

Cuando no se tomó en cuenta la edad de las hembras, no fue evidente la diferencia en las edades de los padres biológicos EP y los machos a quienes “cuernearon”, lo que resalta la importancia de considerar la edad de las hembras cuando se analiza la elección entre los machos de diferentes edades. La paternidad depende de cuáles machos buscan el acceso copulatorio, y la competencia entre machos por el acceso y la elección femenina. Debido a que las hembras controlan tanto la copulación como los mecanismos pos copulatorios de la selección de espermatozoides —si los hay—, concluimos que el patrón de paternidad observado probablemente refleja la elección femenina entre los padres candidatos. Sin embargo, no se puede descartar la variación relacionada con la edad en la motivación o la capacidad de resguardo del macho pareja, en la incursión masculina,30 o en las elecciones de pareja hechas por machos EP.

En la literatura existe apoyo mixto en cuanto a las predicciones clásicas basadas en “los buenos genes”, de que los machos viejos deberían ser cuerneados menos que los machos jóvenes, y de que los ma chos EP deberían ser más viejos que los machos a quienes cuernean.31 Nosotros sugerimos que esto puede explicarse en parte por las res

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puestas edaddependiente de las hembras hacia las edades de los machos en otras especies, ya que rara vez se ha tenido en cuenta la edad de las hembras.

Las hembras jóvenes (≤4 años) con parejas jóvenes parecen seleccionar padres biológicos EP más viejos, y cuanto más jóvenes sean sus parejas, más probable será que ocurra la PEP. Dado que las características del esperma tienden a degradarse con la edad, es poco probable que estas hembras jóvenes copulen selectivamente con machos EP mayores para asegurar la fecundación, a menos que la transferencia de esperma mejore con la edad masculina. Es más probable que las hembras jóvenes asignen la paternidad a los machos EP más viejos que sus parejas para obtener mejores genes para su descendencia, de acuerdo con las predicciones de la teoría de historias de vida.32

Por otra parte, la disminución de la PEP para hembras jóvenes apareadas con machos de mayor edad, podría deberse a la disminución de oportunidades para este beneficio indirecto a medida que disminuye la disponibilidad de padres biológicos EP más viejos, o a la mejora en la protección de pareja asociada a la edad masculina.33 Los padres biológicos EP de hembras jóvenes no eran más viejos que el macho promedio en el sitio de estudio, pero cinco de los seis eran más viejos que los machos a quienes “cuernearon”, lo que implica que los padres biológicos EP fueron seleccionados no por su edad absoluta sino por su edad relativa.34 Sin embargo, las hembras emparejadas con machos jóvenes podrían asegurar padres biológicos más viejos en promedio que sus parejas, incluso apareándose con machos EP de edades aleatorias, y esta podría ser una táctica beneficiosa si la evaluación de las edades masculinas es difícil o costosa.35

Las hembras viejas (≥8 años), en cambio, tenían cada vez más probabilidades de producir descendencia EP a medida que aumentaban las edades de sus parejas, particularmente cuando sus parejas eran muy viejas (≥13 años). Este patrón generalmente resultaría en descendientes putativos de machos muy viejos que son engendrados por machos más jóvenes, incluso si las hembras seleccionaran machos EP al azar por edad. El aumento de la producción de polluelos EP por hembras viejas emparejadas con machos muy viejos, probablemente no sea simplemente el resultado de una disminución en la fer tilidad asociada a la edad de los compañeros masculinos, ya que esto

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predeciría la frecuente paternidad EP en las hembras jóvenes emparejadas con los varones muy viejos, lo cual no se observó. Tampoco es probable que sea el resultado de un aumento relacionado con la edad en la capacidad femenina para evitar la protección de pareja, porque esto predeciría la frecuente paternidad EP en hembras viejas emparejadas con machos jóvenes, lo que tampoco se observó. Proponemos que cuando sus parejas son muy viejas, las hembras viejas se aparean selectivamente con otros machos, probablemente más jóvenes, para reducir el alto riesgo de infertilidad o defectos y enfermedades de las crías que pueden surgir cuando se aparean dos individuos viejos. Para las hembras mayores, los beneficios genéticos que ofrecen los machos muy viejos —individuos de calidad comprobada— pueden ser superados por los costos que surgen del emparejamiento de dos individuos mayores.

Aunque no está claro si las hembras se aparearon al azar con padres biológicos EP o los seleccionaron por su edad absoluta o relativa, es posible que puedan discriminar entre machos de diferentes edades porque la evidencia sugiere que las hembras pueden responder a señales de edad visuales y auditivas. En algunas especies de paseriformes, por ejemplo, la coloración estructural del plumaje, las señales ultravioletas y el rendimiento del canto, se correlacionan con la edad del macho y posiblemente influyen en las preferencias de pareja de las hembras;36 el color azul de las patas de los bobos es un adorno di námico seleccionado sexualmente que pierde intensidad con la edad.37 Las señales olfativas también podrían ser utilizadas; los ratones y los humanos pueden usar el olfato para discriminar entre conespecíficos de edades diferentes,38 y algunas aves discriminan entre conespecíficos según su olor.39

Cuando dos bobos viejos se aparean, podría surgir un mayor riesgo de infertilidad o defectos y enfermedades en las crías de una interacción entre el ADN senescente de la línea germinal en el lado masculino, y en el lado femenino un efecto materno asociado con la senescencia o ADN germinal senescente. Esta nueva propuesta se hace más posible por hallazgos previos sobre el declive asociado a la senescencia en el ADN masculino,40 calidad del huevo femenino y cuidado materno41 en esta especie; por la observación de que después de que

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los bobos de patas azules macho y hembra alcanzan la edad de 12 años, la calidad de sus polluelos disminuye;42 y por la observación de que en humanos la vejez de mujeres y hombres interactúa para reducir tanto la fertilidad43 como la calidad genética de la progenie.44

En las especies animales, los efectos combinados de la edad del macho y la hembra sobre la fertilidad o la calidad de la descendencia no se han reportado, hasta donde sabemos; pero puede que no se hayan buscado, ya que los estudios de laboratorio y de cam po generalmente se enfocan en la edad de padres o madres y usualmente estandarizan o ignoran la edad del otro sexo.

Los estudios sobre asociaciones entre la PEP y las combinaciones de edades masculinas y femeninas en aves son pocos y se basan en edades relativas en lugar de las edades reales y es posible que ni siquiera incluyan individuos muy viejos. Sin embargo, sugieren que otras especies de aves pueden tener diversas interacciones de edad hembra / macho.

En los papamoscas de varios colores (Ficedula hypoleuca) y en las tetas de carbón (Parus ater), la PEP parece más probable cuando una hembra vieja se empareja con un macho joven45 y las hembras viejas de escribanos palustres (Emberiza schoeniclus) tienen más polluelos EP que las hembras jóvenes y “cuernean” a los machos jóvenes —pero no a los machos viejos—, con más frecuencia que las hembras jóvenes.46 La generalidad y la adaptabilidad del patrón de los bobos de patas azules deben explorarse mediante la documentación de patrones de paternidad a lo largo de la edad natural completa de otros vertebrados, teniendo en cuenta las edades de los tres participantes. Lo más importante es que debemos evaluar los efectos de la edad combinada de ambos adultos reproductores sobre la fertilidad y la calidad de sus polluleos; estas preguntas pueden no haber sido abordadas para ningún animal de vida larga.

notas

1 C.W. Beck y D.E.L. Promislow (2007): e939. 2 S.L. Johnson y N.J. Gemmell (2012): 609619.

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3 J.T. Manning (1985): 349354; H. Kokko (1998): 739750; R. Brooks y D.J. Kemp (2001): 308313.

4 S.L. Johnson y N.J. Gemmell (2012): 609619. 5 A. Velando, J.C. Noguera, H. Drummond y R. Torres (2011): 693697. 6 R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480. 7 P. Catry, R.A. Phillips, J. Forcada y J.P. Croxall (2006): 383391. 8 N. Saino, R. Ambrosini, R. Martinelli y A.P. Møller (2002): 309319. 9 I.R. Cleasby y S. Nakagawa (2012): 318324. 10 E. Akçay y J. Roughgarden (2007): 855868. 11 A.P. Möller y P. Ninni (1998): 345358. 12 A. Velando, J.C. Noguera, H. Drummond y R. Torres (2011): 693697. 13 T.F. Hansen y D.K. Price (1995): 759778; T.M. Jones, A. Balmford y R.J.

Quinnell (2000): 681686; J. Radwan (2003), 581586. 14 S.L. Johnson y N.J. Gemmell (2012): 609619. 15 N. Saino, R. Ambrosini, R. Martinelli y A.P. Møller (2002): 309319; N.K.

Priest, B. Mackowiak y D.E.L. Promislow (2002): 927935; S. Descamps, S. Boutin, D. Berteaux y J.M. Gaillard (2008): 14061416.

16 B. Kühnert y E. Nieschlag (2004): 327339. 17 H. Fisch et al. (2003): 22752278. 18 B.J.M. Stutchbury et al. (1997): 119126. 19 O. Rätti et al. (2001): 147155; V. Dietrich, T. Schmoll, W. Winkel, J.T. Epplen

y T. Lubjuhn (2004): 817835; K.M. Bouwman y J. Komdeur (2006): 238244. 20 M. Osorio y H. Drummond (1998): 307315; D. Pérez y H. Drummond (2005):

115123. 21 A.G. Ramos et al. (2014): 121127. 22 S.Y. Kim, A. Velando, R. Torres y H. Drummond (2011): 615626. 23 R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480. 24 A. Velando, J.C. Noguera, H. Drummond y R. Torres (2011): 693697. 25 R. Torres, H. Drummond y A. Velando (2011): e27245. 26 H. Drummond, E. González y J.L. Osorno (1986): 365372. 27 O. Daniel, R. Torres, C. Rodríguez y H. Drummond (2010): 12051214. 28 H. Drummond, R. Torres y V.V. Krishnan (2003): 794807. 29 B.C. Faircloth, A. Ramos, H. Drummond y P.A. Gowaty (2009): 159162. 30 O. Kleven, G. Marthinsen y J.T. Lifjeld (2006): 468473. 31 I.R. Cleasby y S. Nakagawa (2012): 318324; A.P. Möller y P. Ninni (1998):

345358. 32 J.T. Manning (1985): 349354; R. Brooks y D.J. Kemp (2001): 308313. 33 K.M. Bouwman y J. Komdeur (2005): 14491463; P.A. Gowaty y W.C. Bridges

(1991): 661675. 34 B. Kempenaers y A.A. Dhondt (1993): 93103. 35 O. Hasson y L. Stone (2011): 513523. 36 A.E. Budden y J.L. Dickinson (2009): 1827. 37 R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480; R. Torres

y A. Velando (2003): 6572; R. Torres y A. Velando (2005): 5965.

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38 S. Mitro, A.R. Gordon, M.J. Olsson y J.N. Lundström (2012): e38110. 39 M. Strandh et al. (2012): 44574463; F. Bonadonna, G.N. Science (2004). 40 A. Velando, J.C. Noguera, H. Drummond y R. Torres (2011): 693697. 41 R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480. 42 R. Torres, H. Drummond y A. Velando (2011): e27245. 43 B. Kühnert y E. Nieschlag (2004): 327339. 44 H. Fisch et al. (2003): 22752278. 45 O. Rätti et al. (2001): 147155; V. Dietrich, T. Schmoll, W. Winkel, J.T. Epplen

y T. Lubjuhn (2004): 817835. 46 K.M. Bouwman y J. Komdeur (2005): 14491463.

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capÍtulo 3

Hábitat, densidad de nidos e infestación porgarrapatas en polluelos de bobos de patas azules

La vida en grupo, muy extendida en el reino animal, puede ofrecer a los individuos varios beneficios, incluyendo protección contra depredadores,1 mejor alimentación2 y mayores opciones

reproductivas,3 pero también puede implicar costos tales como mayor riesgo de transmisión de parásitos.4 La dinámica de la transmisión de parásitos en poblaciones silvestres es actualmente un tema clave en ecología, epidemiología y conservación de la vida silvestre.5

Las aves marinas son huéspedes atractivos para los ectoparásitos hematófagos. Sus colonias pueden contener cientos de miles de individuos6 y sus largos periodos de crianza, junto con su fidelidad a sus territorios de anidación, los convierten en huéspedes predecibles y confiables.7 Las garrapatas son importantes en la ecología de las aves marinas, pero sus efectos en la reproducción y evolución de estas aves apenas comienzan a explorarse. Las garrapatas marinas parasitan al menos 146 especies de aves marinas en todas las regiones biogeográficas del mundo y son vectores de varios patógenos virales y bacterianos. Las infestaciones graves de garrapatas en las aves marinas se han relacionado con el abandono de nidos,8 la dispersión lejos de los sitios de anidación altamente infestados,9 el desarrollo deficiente de los polluelos10 y, en casos extremos, la mortalidad de adultos y polluelos.11 Los polluelos son particularmente vulnerables ya que sus sistemas inmunes son débiles y poco desarrollados12 y su movilidad limitada a menudo les impide abandonar los nidos infestados.13

Numerosos rasgos del huésped y factores ambientales pueden influir en la exposición y susceptibilidad de un individuo a los parásitos, y la distribución del parásito entre individuos, grupos sociales, po

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blaciones y especies a menudo se agrega.14 La densidad del huésped se con sidera un determinante principal de la abundancia de parási tos en numerosos sistemas de hospederosparásitos. A altas densidades, el contacto frecuente y prolongado entre huéspedes aumenta el número de parásitos transmitidos pasivamente, mientras que el número de parásitos móviles —como moscas picadoras, mosquitos y crustáceos acuáticos—, que se transmiten activamente, disminuye mediante un efecto de dilución.15

Las garrapatas son ectoparásitos móviles que pueden buscar activamente hospederos o emboscarlos,16 pero su movilidad es limitada.17 La transmisión pasiva puede ser su método de infección más prevalente, en cuyo caso su abundancia debería aumentar con la densidad del hospedero. De hecho, los pingüinos rey adultos (Aptenodytes patagonicus) fueron más frecuentemente infestados por garrapatas Ixodes uriae en la parte de más alta densidad de su colonia.18 Sin embargo, hasta donde sabemos, la infestación por garrapatas no se ha relacionado con la densidad del hospedero en ninguna otra ave marina.

Los parásitos pueden maximizar su propio éxito de alimentación y el de su descendencia al sincronizar sus ciclos de vida para que coincidan con la abundancia de hospederos adecuados.19 Por ejemplo, los mosquitos hembras (Culex territans) aumentan la probabilidad de que su descendencia encuentre un hospedero al sincronizar la oviposición para que coincida con la aparición de su huésped anfibio preferido, la rana verde.20 Del mismo modo, las garrapatas adultas (Ixodes arboricola), en lugar de parasitar a los pájaros cantores adultos (Parus major), retrasan la alimentación hasta que sus pollos, el huésped predilecto, han eclosionado.21 Hay evidencia de que las garrapatas adultas (Amblyomma loculosum) se sincronizan con las aves marinas que parasitan, y que sólo infestan a las golondrinas de mar (Sterna fuscata) cuando éstas es tán incubando, y sus larvas se vuelven numerosas una vez que los polluelos nacen.22 Además, la búsqueda de hospedero de las garrapatas ninfas (Ixodes uriae) alcanzó su máximo con la abundancia temporal de polluelos de frailecillo.23

La estructura del hábitat, raramente estudiada, puede influir en la distribución del parásito y el riesgo de infestación. Existe evi dencia genética24 de características topográficas de los acantilados que limitan la dispersión de parásitos (Ixodes uriae) de gaviotas tridáctilas

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Hábitat, densidad de nidos e infestación por garrapatas... 41

(Rissa tridactyla). Las garrapatas son depredadas por artrópo dos como arañas, hormigas, escarabajos y polillas, así como por muchos vertebrados, incluidos lagartos, roedores y aves.25 En las co lonias de aves marinas las garrapatas podrían evitar depredación y condiciones climáticas potencialmente letales26 al agregarse debajo de las rocas durante la temporada no reproductiva. En estos refugios líticos se desarrollan multitudes de garrapatas, mudan, copulan, ponen huevos, eclosionan y esperan el regreso estacional de sus aves marinas hospederas.

Probamos los efectos de la densidad local de nidos, la sincronía reproductiva local y la estructura del hábitat sobre la infestación de crías de bobos de patas azules con garrapatas C. denmarki. Bajo el supuesto de que, para las garrapatas, la transmisión pasiva es más importante que la búsqueda activa del hospedero, y de que las interacciones a escala local son críticas para la transmisión del parásito, prediji mos que la infestación por garrapatas debería aumentar con la abundancia local de nidos y con la sincronía de la presencia de polluelos debido a la sincronía del ciclo de anidamiento local. También probamos si la infestación de garrapatas aumenta con la abundancia de rocas.

Estudiamos una colonia de bobos de patas azules en la isla Isabel, una isla tropical en la costa del Pacífico de México (21° 52’ N, 105° 54’ W), donde las larvas de C. denmarki se ven a menudo en polluelos, y ocasionalmente en la vegetación y el suelo circundantes. Los bobos son longevos y la población de la isla Isabel es altamente filopátrica.27 Durante la temporada de reproducción anual de ocho meses, más de 600 pares de bobos se reproducen en nuestra área de estudio de 20 800 m2 en nidos espacialmente agregados que pueden estar separados por tan sólo un me tro.28

El hábitat corresponde a un bosque caducifolio de peras de ajo (Crataeva tapia) y árboles de papelillo (Euphorbia schlechtendalli), con algunas playas y pastizales; en el bosque hay parches de rocas incrustadas cuya densidad dentro de los cinco metros de cada nido aumenta hacia el sur (véase anexo, imagen 2). En el límite oriental del área de estudio, el bosque da paso a la playa de arena. Para comenzar sus viajes de ali mentación, la mayoría de los bobos que anidan en el bosque caminan hacia la playa para despegar, a menudo interactuando con otros bobos en el camino.

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Las hembras generalmente ponen uno o dos huevos, muy ocasionalmente tres, que eclosionan secuencialmente en intervalos de cuatro días después de aproximadamente 41 días de incubación.29 Después de eclosionar, desnudos y ciegos sobre un suelo sin re vestir o un sustrato de arena, los polluelos se cubren de plumón a los 21 días y están completamente emplumados entre los 90 y 110 días.

Las garrapatas argásidas tienen un cuerpo blando y son comunes en las regiones tropicales y subtropicales,30 pero han sido menos estudiadas que las garrapatas de cuerpo duro. Pueden vivir hasta 25 años y, en ausencia de huéspedes, pueden sobrevivir hambrunas de varios años. Después de una comida de sangre, la garrapata blanda hem bra puede depositar entre cinco y 500 huevos que eclosionan como larvas y pa san entre cuatro y siete estadios ninfales antes de convertirse en adultos. Las garrapatas adultas y ninfas de cuerpo blando toman numerosas co midas de sangre y se alimentan rápidamente, tardando sólo de 15 a 60 minutos, en cambio, las larvas normalmente tardan varios días en completar su primera comida, antes de convertirse en ninfas.31

Ciclo de vida de las garrapatas argasidas; un estadío larval seguido entre cuatro y siete estadíos ninfales y los estadíos adultos de machos y hembras. Ilustración: Óscar Sánchez Macouzet.

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Los argásidos pasan ~90% de su ciclo de vida fuera del huésped y pueden parasitar a una gran serie de huéspedes individuales.32 La mayoría de las especies viven en nidos, madrigueras o cuevas de vertebrados, donde se esconden en las grietas de las rocas, el material de los nidos o el suelo.33 Carios denmarki (anteriormente Ornithodoros denmarki), un vector de los virus Hughes, Quaranfil y Nyamanini34 parasita al menos 12 especies de aves marinas en las zonas biogeográficas neártica, neotropical y australiana.

Seleccionamos 50 nidos focales, ubicados en bosques, pastizales y playas, con polluelos de 15 días (± 2 días) de primera eclosión o crías únicas que eclosionaron entre el 6 y el 16 de febrero y que estaban separados por al menos cinco metros. 21 nidos tenían un polluelo, 19 te nían dos, y 10 tenían tres. Cuando los polluelos focales de estas ni da das cumplían 15, 29 y 43 días de edad, contamos las garrapatas en todos los po lluelos del nido —había entre una y tres—. Cuatro de los 10 polluelos más chicos en las nidadas de tres murieron entre los 15 y 29 días, por lo que sólo lo gramos muestrearlos cuando sus hermanos mayores tenían 15 días.

Aunque el plumaje termina de salir y crece hasta los 90 días de nacidos, contamos las garrapatas sólo hasta la edad de 43 días, para limitar nuestras observaciones al periodo de movilidad limitada del polluelo, cuando es más probable que el entorno del nido local afecte la abundancia de garrapatas. Usamos el extremo de una tubería de PVC cubierta con pintura de agua no tóxica para marcar un círculo de 2.54 cm de diámetro debajo de cada ala debajo de la ar ticulación del hombro y contamos todas las garrapatas dentro de esta área de 5.06 cm2. La pintura desapareció por completo entre el primer y el tercer día, sin dejar signos visibles de irritación en la piel. El plumón y las plumas son escasos en esta área y las garrapatas son conspicuas,35 lo que permite recuentos rápidos y precisos.

Para cada nido focal identificamos todas las parejas reproductoras dentro de los cinco metros que estuvieron presentes con un nido o cría en cualquier momento durante los 43 días posteriores a la eclosión de la nidada focal. La densidad local fue el número de nidos vecinos y la sincronía reproductiva local fue la desviación estándar de sus fechas de puesta.

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Encontramos larvas de C. denmarki adheridas a la piel debajo del ala en los 65 polluelos que sobrevivieron hasta los 43 días, y se encontró una sola ninfa —que no se alimentaba— en las plumas del pecho de un polluelo de 43 días. Los cuatro polluelos que eclosionaron en tercer lugar, y que murieron antes de los 29 días, no tuvieron garrapatas a los 15 días de edad. Infestaciones por otro tipo de ectoparásitos fue mínima: dos polluelos tenían una y dos pulgas (Siphonaptera), respectivamente, y otro tenía una mosca plana (Hippoboscidae).

La abundancia de larvas de garrapatas aumentó con la sincronía reproductiva local, lo que implica que C. denmarki ajusta el momento de la aparición de sus larvas para que coincida con la disponibilidad de polluelos de las edades preferidas. Para sincronizar con el ciclo de vida de su huésped, las garrapatas podrían obtener señales de las hormonas reproductivas o de las concentraciones de melatonina en la sangre del huésped, o responder a los cambios en la temperatura o el fotoperiodo. La sincronía de C. denmarki con la disponibilidad lo cal de crías probablemente se debió a la dependencia de señales re lacionadas con el hospedero en lugar de señales de temperatura estacional / fotoperiodo, porque nuestra muestra sólo incluía polluelos incubados dentro de los 10 días uno del otro y, por lo tanto, experimentaban señales estacionales similares.

La abundancia de garrapatas aumentó también con la densidad lineal y un efecto cuadrático significativo mostró que se estabilizó a las densidades más altas (> 0.41 nidos/m2). A diferencia de la mayoría de los parásitos, las garrapatas tienen diferentes formas de infestar a los hospederos, y esto puede alterar la forma en que la densidad del hospedero afecta el riesgo de infección del parásito. Por ejemplo, la transmisión pasiva que ocurre por contacto directo entre hospederos predice un aumento de la abundancia del parásito con la densidad del hospedero, mientras que la búsqueda activa de hospedero y el comportamiento de emboscada, en el que las garrapatas trepan a la vegetación y esperan a que pasen los hospederos, predice lo contrario.36 Un aumento marcado y lineal en la abundancia de garrapatas con respecto a la densidad sugiere que, como se predijo, el modo principal de infestación por garrapatas en las crías de bobo fue la trans misión pasiva. El pico en la abundancia de garrapatas en las densidades de nidos más altas podría implicar que los individuos que se

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reproducen a tales densidades aumentan su inversión en inmunidad contra los parásitos.37

Densidad de nidos y abundancia de garrapatas

Densidad de nidos —lineal y cuadrática— y abundancia de garrapatas en 48 familias de bobos de patas azules. Fuente: Elaboración de la autora.

Las larvas de garrapatas en las crías de bobos aumentaron hacia el sur, al igual que la abundancia de rocas,38 lo que implica que la presencia de rocas favorece la abundancia de garrapatas y el parasitismo por ectoparásitos en los bobos. Del mismo modo, las gaviotas tridáctilas (Rissa tridactyla) que se reproducen en acantilados naturales con abundantes refugios de garrapatas, fueron infestadas fuertemente por garrapatas (Ixodes uriae), mientras que las que se reproducen en edificios antiguos estaban libres de garrapatas, aparentemente porque los edificios carecían de refugios para las garrapatas.39 La isla Isabel es hogar de muchos artrópodos y de tres especies de lagartijas, una de las cuales, la cola blanca mexicana (Asterias amurensis), es común en el área de es tudio y come garrapatas.40 Sin refugio, las garrapatas podrían estar en riesgo no sólo de depredación, sino también de desecación o, durante la temporada de lluvias y huracanes, de ahogamiento.41

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Densidad local de nidos

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Abundancia de garrapatas

La línea punteada enseña los valores estimados de la abundancia de garrapatas según la ubicación del nido en la coordenada X. Fuente: Elaboración de la autora.

Nuestras observaciones longitudinales muestran que la abundancia de garrapatas aumentó con la edad de la cría y luego disminuyó, siguiendo un patrón en forma de U invertida, documentado por primera vez en carboneros árticos (Salvelinus alpinus) infestados por cestodos42 y pos teriormente observado en gaviotas tridáctilas43 y estorninos.44 El aumento inicial de la abundancia de garrapatas con la edad podría deberse a la disminución de la protección por anticuerpos maternos que en algunas especies de aves marinas dura aproximadamente 20 días después de la eclosión45 o a una mayor exposición a garrapatas.46 La disminución subsecuente de las garrapatas podría deberse al desarrollo de defensas, como la cobertura de las plumas y el desarrollo del sis tema inmune. Las plumas pueden limitar el forrajeo de parásitos y garra patas,47 por lo que algunos parásitos parecen preferir las aves jóvenes sin plumas.48 Alternativamente, suponiendo una población

Abu

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Coordenada X

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local finita de garrapatas, la disminución de la infestación a los 43 días podría deberse a la disminución de la abundancia de garrapatas no alimentadas.

Las garrapatas son parásitos comunes y perjudiciales para las aves marinas en colonias de todo el mundo y son portadores de numerosos patógenos que podrían perjudicar a los humanos y sus ganados. Sin embargo, a pesar de su importancia y de un creciente riesgo de infestación de garrapatas asociado a los cambios en el clima,49 se sabe poco sobre qué determina su abundancia y distribución en las poblaciones naturales. Aquí mostramos que tres factores ambientales, la sincronía local del nido, la densidad y la estructura del hábitat, afectan la abundancia de las garrapatas en las crías de bobos de patas azules.

Identificar los factores que influyen en la susceptibilidad a la infección es importante para comprender el impacto de los parásitos en sus huéspedes y puede ser importante para comprender la evolución del comportamiento de anidación. Además, el conocimiento de los factores que afectan la distribución del parásito podría ayudar en el diseño de los programas de reintroducción y restauración.

notas

1 W.D. Hamilton (1971): 295311. 2 C.R. Brown (1988): 602613. 3 J.L. Hoogland y P.W. Sherman (1976): 3358. 4 R.D. Alexander (1974): 325383. 5 S.S. Godfrey (2013): 235245. 6 J.C. Coulson (2002): 87113. 7 V. Dietrich, E. Gómez y K.D. McCoy (2011): 453470. 8 D.C. Duffy (1983): 110119. 9 T. Boulinier, K. McCoy y G. Sorci (2001): 169179; S. Wanless, T.R. Barton y

M.P. Harris (1997): 540544. 10 Y.E. Morbey (1996): 15851589. 11 M. Gauthier Clerc, Y. Clerquin y Y. Handrich (1998): 229233; J. Ramos et al.

(2001): 709716. 12 T. Szép y A.P. Møller (1999): 915. 13 L.M.F. Eggert, P.G.R. Jodice y K.M. O’Reilly (2010): 3338. 14 D.J. Shaw y A.P. Dobson (1995): 111133; J.L. Rifkin, C.L. Nunn y L.Z.

Garamszegi (2012): 7082. 15 J.E.H. Patterson y K.E. Ruckstuhl (2013): 803813.

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16 D. Baulechner, N.I. Becker y J.A. Encarnação (2013): 203212; M. Mugabo, S. Perret, B. Decencière, S. Meylan y J.F. Le Galliard (2015): 450460.

17 S.S. Godfrey, J.A. Moore, N.J. Nelson y C.M. Bull (2010): 15751585. 18 M. Gauthier et al. (1999): 141143. 19 S.B. Muzaffar y I.L. Jones (2004): 121146; I.M. Cattadori, D.T. Haydon y P.J.

Hudson (2005): 737741; M.C. Singer y C. Parmesan (2010): 31613176. 20 K. Bartlett, W. Crans y R. Gaugler (2008): 10311038. 21 D.J.A. Heylen et al. (2012): 766773. 22 C.J. Feare y E.L. Gill (1997): 643648. 23 S.B. Muzaffar y I.L. Jones (2004): 121146. 24 K.D. McCoy, C. Tirad y Y. Michalakis (2003): 422429. 25 M. Samish y J. Rehacek (1999): 159182. 26 J.B. Benoit et al. (2007): 205215. 27 M. Osorio y H. Drummond (1993): 234239; S.Y. Kim, R. Torres, C. Rodríguez

y H. Drummond (2007): 471479. 28 S.Y. Kim, R. Torres y H. Drummond (2009): 230239. 29 H. Drummond, E. González y J.L. Osorno (1986): 365372. 30 V. Dietrich, E. Gómez y K.D. McCoy (2011): 453470. 31 L.V. Parasite (2009); G.A. Landulfo et al. (2012): 6980. 32 D.E. Sonenshine (1993): 6681. 33 J.F. Anderson y L.A. Magnarelli (2008): 195215. 34 V. Dietrich, E. Gómez y K.D. McCoy (2011): 453470. 35 D.C. Duffy, M.D.D.U. Condor (1986). 36 M. Mugabo, S. Perret, B. Decencière, S. Meylan y J.F. Le Galliard (2015):

450460. 37 J.L. Rifkin, C.L. Nunn y L.Z. Garamszegi (2012): 7082. 38 A.G. Ramos et al. (2014): 121127. 39 E. Danchin (1992): 134141. 40 Observación personal de O. SánchezMacouzet. 41 N.H. Ogden, S. Mechai y G. Margos (2013). 42 S.W. Pacala y A.P. Dobson (1988): 197. 43 T. Boulinier y E. Danchin (1996): 326334. 44 A. Liker, M. Márkus, Á. Vozár, E. Zemankovics y L. Rózsa (2001): 574580. 45 R. Garnier et al. (2012): 20332041. 46 T. Boulinier y E. Danchin (1996): 326334. 47 J. Millán, C. Gortazar, M.P. Martín y R. Villafuerte (2004): 7985. 48 A. Liker, M. Márkus, Á. Vozár, E. Zemankovics y L. Rózsa (2001): 574580. 49 C. Hemert, J.M. Pearce y C.M. Handel (2014): 548555.

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capÍtulo 4

Edades de los padres y carga de ectoparásitosen crías de bobos de patas azules

R ecientemente se descubrió que en los bobos de patas azules (Sula nebouxii), especie de larga vida, la probabilidad de que los volantones se conviertan en adultos reproductivos depende, en gran

medida, de una peculiar interacción entre las edades parentales. Independientemente de su condición corporal, los volantones con un progenitor mayor —de cualquier sexo— y un progenitor joven son los más propensos a ser reclutados en la población reproductora, mientras que los que tienen dos progenitores mayores o dos progenitores jóvenes son los menos propensos.1 Este resultado va en contra de las expectativas, porque en ésta y otras especies de aves el desempeño reproductivo de machos y hembras, medido mediante el número de polluelos producidos, tiende a alcanzar su punto máximo a edades medias.2 Aunque la literatura reciente muestra que en los animales la edad de los padres y madres puede afectar a los descendientes durante todas las etapas del desarrollo, desde el huevo hasta su etapa adulta, la posibilidad de que las edades parentales interactúen para afectar a la descendencia rara vez se ha explorado en especies animales.

Sin embargo, en humanos, las edades materna y paterna interactúan para influir en la probabilidad de varios defectos congénitos de origen genético conocido o sospechado.3 En los efímeros saltaparedes comunes (Troglodytes aedon), la capacidad de respuesta inmune cutánea de los neonatos, que predice el reclutamiento, la longevidad y la capacidad vital,4 es mayor en polluelos con una madre vieja y un padre joven.5 ¿Podría la viabilidad superior de los polluelos de bobos de patas azules con un progenitor viejo y uno joven deberse a una mejor respuesta inmune?

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Como una prueba preliminar de esta hipótesis, que tiene implicaciones importantes para la inmunología del desarrollo en aves, la elección de pareja basada en la edad y la teoría de la historia de vida, medimos la carga de ectoparásitos de los polluelos de bobos en la naturaleza. Si los polluelos con progenitores de diferente edad tienen una mayor inmunocompetencia —capacidad de formar una respuesta inmune a un antígeno—, deberían ser los menos infestados por este ectoparásito tan conspicuo en esta especie, la garrapata argásida (Carios denmarki), ya sea que el padre o la madre sean el progenitor más viejo.

Típicamente, en las poblaciones de animales silvestres las cargas de ectoparásitos varían mucho entre los individuos, lo cual tiene importantes consecuencias para su supervivencia y éxito reproductivo. La edad, el sexo, la masa corporal, las hormonas y la herencia se han asociado con esta variación,6 aunque generalmente no está claro si sus efectos son mediados por la susceptibilidad a los parásitos —por ejemplo, debido a su atractivo, inmunocompetencia o aseo personal deficientes— o por su exposición a estos. Hasta donde sabemos, la edad de los progenitores no se ha asociado con la carga parasitaria de las crías en la naturaleza, pero sí puede afectar la modulación transgeneracional de la función inmune en las crías,7 cuyas consecuencias evolutivas a largo plazo no han sido estudiadas en animales salvajes.

Probamos la hipótesis en la colonia reproductora de bobos de pa tas azules en la isla Isabel, donde la mayoría de los polluelos están pa rasitados con larvas de C. denmarki y su abundancia alcanza el máximo a las cuatro semanas de edad, aproximadamente.8 No se han estudiado los costos de la infestación por garrapatas en los bobos de patas azules, pero en otras aves las garrapatas provocan un crecimiento de ficiente9 y un aumento de la mortalidad en los polluelos,10 así como el abandono de nidos e incluso colonias enteras.11 Las defensas de los polluelos contra las garrapatas incluyen componentes innatos y adquiridos del sistema inmune, incluidos anticuerpos, complemento, antígenos y linfocitos T12, y los anticuerpos maternos pueden transferirse a través del óvulo.13

La confirmación de nuestra predicción proporciona evidencia preliminar sobre la edad de los progenitores, específicamente las edades parentales combinadas como una nueva fuente de variación individual en la susceptibilidad a los parásitos en un vertebrado silvestre. Sin

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embargo, la mediación del efecto observado por la función inmune de la descendencia, en lugar de otros mecanismos como el cuidado de los padres y la exposición a parásitos, aún no se ha abordado.

En 2008, en un área de estudio del bobo de patas azules, ave altamente filopátrica, en la isla Isabel, México (21° 52’ N, 105° 54’ O), se conocían las fechas de eclosión de los polluelos a partir de los conteos de cada tres días o se estimaban a partir de curvas de crecimiento, y las edades exactas de la mayoría de los reproductores se conocían a partir del marcado anual de polluelos desde 1989.14 Estudiamos 35 familias que tenían de uno a tres polluelos que se incluyeron en el estudio de reclutamiento de Drummond & Rodríguez.15 Los 35 sujetos eclosionaron entre el 6 y el 16 de febrero. Los padres —machos— tenían entre cuatro y 19 años y las hembras tenían entre cuatro y 19 años. Contamos las larvas de garrapatas en un área circular de 5.06 cm2 bajo ambas alas16 en todos los polluelos que eclosionaron primero y en polluelos únicos cuando cada uno tenía 15, 29 y 43 días de edad.

En otra muestra de polluelos, los recuentos debajo de las alas correlacionaron fuertemente con los recuentos de cuerpo completo. Realizamos todos los recuentos de garrapatas durante el día, y sólo encontramos larvas. Las observaciones piloto durante la noche, cuando se espera que la actividad de alimentación de las ninfas y los adultos llegue a su punto máximo, no revelaron evidencia alguna de parasitación por parte de estas garrapatas de etapas más avanzadas. Medimos la longitud de la ulna (± 1 mm) y la masa corporal (± 5 g a los 15 días, ± 10 g a los 29 y 43 días) de los polluelos porque los recursos nutricionales afectan tanto al crecimiento como a la función inmune, aspectos que se contraponen.17 Expresamos la condición corporal como los residuos de una regresión de la masa corporal en el tamaño corporal —longitud del cúbito—, independientemente de la edad de cada polluelo.

La abundancia de garrapatas en crías se relacionó con la interacción entre la edad de la madre y la edad del padre. De acuerdo con nuestra predicción, fue mínima cuando uno de los progenitores era viejo y el otro era joven; y fue máxima cuando ambos progenitores eran jóvenes o ambos eran viejos (véase anexo, imagen 2). La condición corporal también se relacionó significativamente con la interacción entre la edad de los progenitores pero de manera inversa: fue

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mínima cuando los progenitores de un polluelo eran jóvenes, baja cuando eran viejos y máxima cuando uno de los progenitores era viejo y el otro joven.

Este patrón de abundancia de garrapatas observado establece la edad parental como una variable adicional asociada a la variación in dividual en la carga de ectoparásitos en la naturaleza, y agrega un nuevo elemento a la lista emergente de variables afectadas por la interacción de edad de los progenitores. El patrón refleja el efecto de interacción de edades parentales sobre la viabilidad mostrado por Drummond y Rodríguez,18 y es parcialmente consistente con los efectos de las edades parentales sobre las respuestas inmunes en los saltaparedes comunes, mostradas en Bowers et al.,19 lo cual implica que los dos fenómenos pueden estar relacionados.

Los polluelos con un progenitor viejo y un progenitor joven pueden tener la menor cantidad de garrapatas porque son los más inmunocompetentes y los más capaces de generar una respuesta inflamatoria, la principal defensa aviar contra los ectoparásitos que se alimentan de sangre.20 La inflamación probablemente interfiere con la extracción de sangre y repela a las garrapatas. La inmunocompetencia mejorada en polluelos con padres de diferente edad podría ser mediada genéticamente o por los efectos parentales. La relación débil, marginalmente significativa y posiblemente cuadrática entre la infestación y la condición corporal en nuestra muestra podría implicar que ninguna de las dos causó a la otra,21 o que la causalidad se produce en ambas direcciones, con una preferencia de las garrapatas por los polluelos en buenas condiciones22 y con un efecto negativo de las infestaciones más intensas sobre la condición corporal.

Alternativamente, la variación en la abundancia de garrapatas con las edades combinadas de los progenitores podría estar impulsada por la atención parental que varía con la edad de los padres.23 Los pro genitores aviares jóvenes y viejos a veces pueden alimentar y acicalar a sus polluelos de forma deficiente24 y pueden acicalarlos mal. En estas condiciones de disponibilidad reducida de alimentos, la inmunocompetencia de los polluelos puede disminuir,25 y la falta de alimentación puede reducir la resistencia de los polluelos a las garrapatas.26

En teoría, los pares de progenitores jóvenes o progenitores mayores pueden aumentar la exposición de sus crías a una pesada carga de

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garrapatas debido a deficiencias en inmunocompetencia dependientes de la edad, defensas químicas o com portamiento higiénico,27 u ocupando nidos fuertemente infestados. Por sí mismos, estos efectos no pueden explicar la infes tación mínima de garrapatas en descendientes de progenitores de di ferente edad, pero tal efecto podría surgir si los padres toman en cuen ta su propia edad al calibrar la inversión en descendencia contra la edad de su compañero.28

Las combinaciones de edades parentales afectan la abundancia de garrapatas y la condición corporal de los bobos de patas azules en un patrón complejo que refleja sus efectos sobre los prospectos de los polluelos para ser reclutados a la población reproductora varios años después.29 Este interesante patrón de correlaciones merece un estudio más detallado. Es poco probable que los efectos de las combinaciones de edad en las perspectivas de reclutamiento se deban a la condición corporal del polluelo porque la condición al emplumar no está re la cionada con la combinación de edad de los padres.30 Es más probable que los efectos sobre el reclutamiento estén mediados por una in m unocompetencia disminuida, como ocurre en los saltaparedes comunes, pero el papel del sistema inmune en los efectos de la edad parental sobre las cargas de ectoparásitos y la viabilidad incipiente necesita confirmación experimental.

notas

1 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e0133213. 2 A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2006): 14431448; R. Beamonte, A.

Velando, H. Drummond y R. Torres, (2010): 469480. 3 H. Fisch et al. (2003): 22752278. 4 E. Bowers et al. (2014): 30273034. 5 E. Bowers, S. Sakaluk y C. Thompson (2017): 19. 6 G. Devevey, D. Brisson y D. Brisson (2012): 915925. 7 J.L. Grindstaff, E.D. Brodie y E.D. Ketterson (2003): 23092319; D. Hassel quist,

M. Tobler y J.A. Nilsson (2011). 8 A.G. Ramos y H. Drummond (2017): 472478. 9 Y.E. Morbey (1996): 15851589; M. Boschi y J. Figuerola (1999): 8389. 10 D.C. Duffy (1983): 110119. 11 D.H. Clayton, J.H. Koop, C.W. Harbison, B.R. Moyer y S.E. Bush (2010): 4171. 12 S.K. Wikel (1996): 122.

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13 J. Gasparini, K.D. McCoy, C. Haussy, T. Tveraa y T. Boulinier (2001): 647650. 14 H. Drummond, R. Torres y V.V. Krishnan (2003): 794807. 15 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e01333213. 16 A.G. Ramos y H. Drummond (2017): 472478. 17 D.H. Clayton, J.H. Koop, C.W. Harbison, B.R. Moyer y S.E. Bush (2010): 4171. 18 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e01333213. 19 E. Bowers, S. Sakaluk y C. Thompson (2017): 19. 20 J.P. Owen, A.C. Nelson y D.H. Clayton, (2010): 530539. 21 Y.E. Morbey (1996): 15851589; M. Boschi y J. Figuerola (1999): 8389. 22 P. Bize, C. Jeanneret, A. Klopfenstein y A. Roulin (2008): 107118. 23 S. Ortega, O. Sánchez, A. Urrutia, C. Rodríguez y H. Drummond (2017): 132. 24 N. Saino, R. Ambrosini, R. Martinelli y A.P. Møller (2002): 309319; J. Bal

bontín et al. (2007): 915925; R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480.

25 M. Hoi, M. Romero, H. Hoi y A. Pavlova (2001): 333339. 26 K.D. McCoy, T. Boulinier, S. Schjørring y Y. Michalakis (2002): 441456. 27 D.H. Clayton, J.H. Koop, C.W. Harbison, B.R. Moyer y S.E. Bush (2010): 4171. 28 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e0133213. 29 Ídem. 30 Ídem.

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consideraciones Finales

S e exploró si la probabilidad de paternidad extrapareja en nidadas de bobos de patas azules en la isla Isabel varía con la estructura del hábitat y las combinaciones de edades de los padres, dos

variables potencialmente importantes pero usualmente ignoradas. Se encontró que los bobos, al igual que la mayoría de las especies de aves consideradas socialmente monógamas, son genéticamente promiscuos. El ~11% de las nidadas tuvieron al menos una cría extrapareja, siendo éste el pri mer y único registro de paternidad extrapa re ja en esta especie hasta ahora. Para una pareja de bobos, la probabilidad de producir nidadas con una o más crías extrapareja aumentó cuando anidaron en hábitats con pocos obstáculos a su locomoción y cuando ambos eran o viejos o jóvenes.

El hábitat de la colonia en la isla Isabel es heterogéneo. Los bobos anidan en playa arenosa, bosques de papelillo y roache, sitios de transición con pastizal abundante y sitios en el bosque con altas densidades de rocas y árboles. La paternidad extrapareja fue más común en el norte de la zona de estudio, donde la densidad de rocas y árboles dis minuye. La baja incidencia de extrapaternidad en áreas con alta densidad de obstáculos podría deberse a la compleja conducta de cortejo de los bobos: individuos de ambos sexos hacen despliegues tales como caminar con pasos exagerados exhibiendo el color de sus patas, levantar sus picos hacía el cielo mientras revierten y extienden sus alas hacia arriba, y colocar material de anidación cerca de las patas del individuo al que cortejan. Es posible que una alta densidad de obstáculos dificulte la expresión de los despliegues afectando el estableci

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miento del lazo de pareja, la frecuencia o eficiencia de las cópulas, y el acceso de los individuos en búsqueda de interacciones extrapareja.

Alternativamente, zonas rocosas o los individuos que aniden en ellas podrían ser menos atractivos por la alta abundancia de garrapatas y la mayor severidad de infestaciones de polluelos. Un posible e importante costo de copular con individuos infestados con garrapatas es el alto riesgo de contagio, ya que se transmiten por contacto directo y los parásitos pueden afectar la selección sexual en aves.1 Aunque no se contaron garrapatas en adultos, la abundancia de éstas en crías aumentó, al igual que la densidad de rocas, hacía el sur de la zona de estudio. Las garrapatas, en su fase libre, cuando están fuera del huésped, sufren de depredación y mortalidad por condiciones climáticas adversas. En colonias de aves marinas es común encontrar garrapatas refugiadas entre las grietas de las rocas, y es factible que en zonas con densidades altas de rocas incremente la sobrevivencia de las garrapatas y su abundancia. Sin embargo, los resultados que se presentan son meras correlaciones y hace falta usar una aproximación experi mental para comprobar la importancia de los parásitos en la conducta extrapareja.

Se encontró una relación cuadrática, nunca antes reportada, entre la probabilidad de paternidad extrapareja en nidadas de bobos y la densidad local de nidos, número de nidos vecinos ubicados a distan cias de 10 metros o menos. En nidadas con más de 26 nidos vecinos, la pro babilidad de paternidad extrapareja disminuyó conforme aumen tó el número de vecinos. La distancia promedio entre los nidos de hembras y los padres biológicos fue de 43.7 metros, y nunca fueron vecinos entre sí. En vecindades de más de 26 nidos, las incursiones en búsque da de cópulas extrapareja, por individuos de ambos sexos, podrían ser obstruidas por interacciones agonísticas frecuentes con coespecíficos. Además, es posible que los machos que anidan en densidades altas in crementen su conducta de resguardo para responder al alto riesgo de infidelidad de sus parejas.2 Tal vez los machos que buscaron cópulas extrapareja fueron más exitosos en vecindades de densidades me dias porque las hembras son relativamente numerosas y accesibles.

La densidad local de nidos tuvo un efecto lineal y un efecto cuadrático, menos fuerte, en la abundancia de garrapatas. A diferencia de

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Consideraciones finales 57

muchos otros parásitos, las garrapatas pueden infectar a sus huéspedes de diferentes formas, y éstas pueden modificar la relación entre la densidad local de coespecíficos y el riesgo de infección. Cuando un parásito se transmite por contacto directo se espera que su abundancia incremente con la densidad de huéspedes y, en contraste, cuando un parásito es móvil y busca activamente a sus huéspedes se espera lo contrario.3 La magnitud del efecto lineal sugiere que la principal forma de contagio de Carios denmarki fue por contacto directo. Si esto es cierto, es posible que los bobos que anidaron en densidades altas hayan invertido más en su inmunidad contra parásitos,4 y esto podría ex plicar el efecto cuadrático que indica que el incremento de garrapatas con el número de vecinos ocurre hasta alcanzar densidades de 0.41 nidos/m2.

La combinación de las edades de los padres afectó tanto la probabilidad de paternidad extrapareja como la abundancia de garrapatas en las crías. Hembras jóvenes apareadas con un macho joven y hembras viejas apareadas con un macho viejo, tuvieron mayor probabilidad de tener al menos una cría extrapareja en sus nidadas. Es po sible que estos patrones reflejen las preferencias entre machos progenitores de diferentes edades, ejercidas por hembras de distintas edades, ya que ellas controlan las cópulas y posiblemente usan mecanismos de selección espermática postcópula. De ser así, las hembras jóvenes podrían estar dando preferencia a los machos viejos y las hembras viejas a los machos jóvenes. Ciertamente, cuando las hembras jóvenes apareadas con machos jóvenes produjeron crías extrapareja, los padres biológicos fueron más grandes en edad que sus parejas sociales, y una hembra vieja apareada con un macho viejo produjo crías extrapareja con un macho extrapareja que era 10 años más joven que su pareja.

La explicación más plausible para la preferencia de las hembras jóvenes por machos extrapareja mayores a sus parejas sociales es que, al lograr sobrevivir a edades avanzadas, los machos viejos demuestran tener buenos genes y estos son transmisibles a sus crías.5 Para las hembras viejas, los beneficios genéticos ofrecidos por machos muy viejos podrían ser atenuados por los costos resultantes de la unión de dos individuos viejos. Con la edad, las capacidades reproductivas tanto de hembras como de machos deterioran, incluyendo el ADN germinal6

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y la calidad de los huevos7 y crías.8 Es concebible entonce, que las hembras viejas apareadas con machos viejos reducen los riesgos de infertilidad y de defectos genéticos, acentuados por la unión de dos individuos viejos, copulando con machos extrapareja relativamente más jóvenes.

La compleja relación observada entre combinación de edades de los progenitores y la probabilidad de paternidad extrapareja indica que las combinaciones de edades más exitosas son las de un macho o hembra joven y otro individuo viejo. Sin embargo, antes de este trabajo no existían estudios en animales sobre los efectos de las combinaciones de edades de los progenitores en la fertilidad y sobre la calidad de las crías. Un estudio provocado por estos resultados confirmó la expectativa de que la probabilidad del reclutamiento disminuye cuando los volantones tienen dos padres jóvenes o dos padres viejos.9 Este resultado tiende a confirmar la hipótesis adaptativa de que las hembras con parejas en combinaciones de edades desfavorables aumentan la viablidad de sus crías buscando un padre biológico cuya edad permite una combinación más favorable. La posibilidad de que la alta viabilidad en volantones producidos por un padre viejo y otro joven surge de su calidad genética, tal vez mediada por alta heterocigosidad, se está investigando actualmente aplicando Genotipado por Secuenciación (GBS).

Finalmente, se encontró que las crías producidas por un bobo joven y otro viejo tuvieron menos garrapatas y mejor condición corporal. La respuesta inmune y los anticuerpos maternos son las dos defensas principales que tienen las crías de bobos en contra de parásitos, y la eficiencia de ambas podría ser afectada por las edades de sus padres. En carpodacos domésticos (Carpodacus mexicanus), la respuesta inmune incrementa con la heterocigosidad genética10 y, en teoría, las crías producidas por padres de edades distintas podrían tener mayor heterocigosidad. La intensidad de infestaciones por garrapatas en colonias de aves marinas fluctúa considerablemente. Si por la variación ecológica interanual los bobos de diferentes cohortes enfrentan distintas presiones selectivas durante sus vidas, las crías producidas por padres de edades distintas podrían ser más heterocigóticas y estar mejor equipadas para defenderse contra garrapatas.11 Los resultados

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Consideraciones finales 59

de este estudio muestran que la combinación de edades de los padres afecta la carga parasitaria de las crías con un patrón que se asemeja a los patrones observados de paternidad extrapareja y la pro babilidad de reclutamiento de crías emplumadas, reafirmando que las parejas formadas por un progenitor joven y otro viejo podrían ser óptimas para producir crías de alta calidad.

Conclusiones y perspectivas

Este libro revela patrones novedosos en los contextos ecológicos, sociales y posiblemente genéticos en los que las hembras de bobo de patas azules, una especie socialmente monógama, recurren a la paternidad extrapareja. Estos patrones demuestran la importancia de la variación entre individuos en el comportamiento extrapareja. No todas las hembras de una misma especie y población obtienen los mis mos beneficios al tener crías extrapareja, ya que los beneficios dependen de la combinación de edades de la pareja, ni tam poco tienen las mismas oportunidades de copular con machos extrapareja, ya que éstas pueden fluctuar con el hábitat local y la densidad local de conespecíficos.

Las correlaciones que encontré resaltan la importancia de continuar explorando e identificando factores asociados con la probabilidad de extrapaternidad en distintas especies ya que, a pesar de cientos de estudios, sus causas siguen siendo controversiales e inciertas. También podría probarse si las correlaciones descritas aquí ocurren en otros años, ya que estos análisis abarcan una sola temporada reproductiva, y en otras especies; la validez de sus interpretaciones podría ponerse a prueba con estudios experimentales. La variación en probabilidades de paternidad extrapareja y en preferencias por machos extrapareja de distintas edades en función de las edades de la hembra y su macho social, indican la importancia de considerar las edades de estos tres participantes en estudios de conducta y paternidad extrapareja, y no sólo al macho social como suele hacerse. A su vez, los estudios de extrapaternidad, viabilidad de crías y abundancia de garrapatas en crías, según las distintas combinaciones de edades de los pro

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genitores, demuestran la importancia del monitoreo a largo plazo de individuos de organismos de vida larga y la elaboración de bases de datos.

Quizá la pregunta más importante que surge de esta investigación es si otras especies de vertebrados obtienen ventajas reproductivas cuando un individuo joven se reproduce con uno viejo. Si este patron es común, las implicaciones podrían ser valiosas en diversas áreas, incluso podrían ser aplicables. Por ejemplo, en programas de reproducción y rein troducción de especies amenazadas es común seleccionar individuos para formar parejas reproductoras según su compatibilidad genéti ca, pero podría ser importante además aprovechar las bondades de las mejores combinaciones de edades de progenitores.

notas

1 G. Borgia y K. Collis (1989): 445453. 2 J. Komdeur (2001): 21032111; C. Mayer y G. Pasinelli (2013): 694705. 3 M. Mugabo, S. Perret, B. Decencière, S. Meylan y J.F. Le Galliard (2015):

450460. 4 J.L. Rifkin, C.L. Nunn y L.Z. Garamszegi (2012): 7082. 5 J.T. Manning (1985): 349354; H. Kokko (1998): 739750; R. Brooks y D.J.

Kemp (2001): 308313. 6 A. Velando, J.C. Noguera, H. Drummond y R. Torres (2011): 693697. 7 R. Beamonte, A. Velando, H. Drummond y R. Torres (2010): 469480. 8 N. Saino, R. Ambrosini, R. Martinelli y A.P. Møller (2002): 309319. 9 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e0133213. 10 D.M. Hawley, K.V. Sydenstricker, G.V. Kollias y A.A. Dhondt (2005). 11 H. Drummond y C. Rodríguez (2015): p.e0133213.

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anexo FotográFicoPr

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Edad hembras (años) Edad machos (años)

Imagen 1. Probabilidad de la paternidad extra-pareja según las combinaciones de edades de los machos y hembras de la pareja social.

Fuente: Elaboración de la autora.

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Abu

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Edad hembras (años) Edad machos (años)

Imagen 2. Abundancia de larvas de garrapatas en 35 crías a los 15, 29y 43 días de edad, en función de la combinación de edades de sus padres.

Fuente: Elaboración de la autora.

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Anexo fotográfico 75

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Hábitat y edad de los bobos de patas azules.Factores importantes para la paternidad y abundancia de garrapatas—editado por la Coordinación General de Estudios de Posgrado

y el Programa de Doctorado en Ciencias Biomédicas de laUniversidad Nacional Autónoma de México—se terminó de imprimir el 28 de febrero de 2019

en Editores e Impresores FOC, S.A. de C.V., con domicilio enLos Reyes núm. 26, Col. Jardines de Churubusco, Cd. Mx., México.

La edición consta de 200 ejemplares.Impreso en offset sobre papel bond AB de 90 gr.

Forros impresos a 4 tintas sobre cartulina couché de 250 gr.

Edición compuesta en Goudy 11/13

El cuidado de la edición y la coordinación editorial estuvo a cargo de:Lic. Lorena Vázquez Rojas

Diseño de portada y formación tipográfica: D.G. Citlali Bazán Lechuga

Imagen de portada: Autor: Marco Antonio Pineda Maldonado.

MAPM0153 Sula nebouxii, 2010.Acrílico sobre papel fabriano, 25 x 35 cm

Banco de imágenes de la Comisión Nacional para el Conocimiento yUso de la Biodiversidad.

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