“ASPECTOS BIOLÓGICOS DEL MANEJO DEL CHOPONTIL, … Maestria... · VERÓNICA ERNESTINA ......
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“ASPECTOS BIOLÓGICOS DEL MANEJO DEL CHOPONTIL, Claudius angustatus (TESTUDINES: STAUROTYPIDAE)” TESIS QUE PRESENTA LA BIOL. VERÓNICA ERNESTINA ESPEJEL GONZÁLEZ PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRA EN CIENCIAS EN MANEJO DE FAUNA SILVESTRE Xalapa, Veracruz; México 2004
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“ASPECTOS BIOLÓGICOS DEL MANEJO DEL
CHOPONTIL, Claudius angustatus
(TESTUDINES: STAUROTYPIDAE)”
TESIS QUE PRESENTA LA BIOL. VERÓNICA ERNESTINA
ESPEJEL GONZÁLEZ PARA OBTENER EL GRADO DE
MAESTRA EN CIENCIAS EN
MANEJO DE FAUNA SILVESTRE Xalapa, Veracruz; México 2004
“ASPECTOS BIOLÓGICOS DEL MANEJO DEL
CHOPONTIL, Claudius angustatus
(TESTUDINES: STAUROTYPIDAE)”
TESIS QUE PRESENTA LA BIOL. VERÓNICA ERNESTINA
ESPEJEL GONZÁLEZ PARA OBTENER EL GRADO DE
MAESTRA EN CIENCIAS EN
MANEJO DE FAUNA SILVESTRE Xalapa, Veracruz; México 2004
Agradecemos el apoyo del U. S. Fish & Wildlife Service ya que este programa apoya y
contribuye a la implementación de la Convención del Hemisferio Occidental (1940) y la
Convención sobre los Humedales (Ramsar 1971) en América Latina y el Caribe. La Maestría en
Ciencias (Manejo de Fauna Silvestre) forma parte de la Alianza Latinoamericana de Capacitación
en Manejo de Vida Silvestre.
AGRADECIMIENTOS
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca concedida para realizar mis estudios de posgrado en el periodo de 1999-2001. Al Instituto de Ecología A. C. por el apoyo que me fue brindado para la realización de la maestría y del presente trabajo; así como por los conocimientos y la formación académica ganadas a lo largo del posgrado. Al Sistema Regional de Investigación del Golfo (SIGOLFO-CONACYT) por apoyar al proyecto: Manejo sostenible del chopontil (Claudius angustatus) y su viabilidad para la producción en granjas (Clave: 99-06-002-V), que fue donde realice el trabajo de campo de la tesis. Al Fondo Mexicano para la Conservación de la Naturaleza, A. C. por apoyar al proyecto: Fortalecimiento del programa de conservación y uso sustentable de la tortuga dulceacuícola Claudius angustatus (Clave: A-2-00/019), que fue por el cual pude continuar y reforzar la realización de la tesis. Al M. en C. Gustavo Aguirre, director de mi tesis, por su invaluable apoyo y paciencia en la realización del presente trabajo. A todos los integrantes del Comité Tutorial y Jurado por sus importantes sugerencias y observaciones proporcionadas para el mejoramiento de la tesis. Al Ing. Basilio Sánchez por permitirme utilizar las instalaciones de la Unidad de Ecosistemas Acuícolas “SAGARO” para realizar los experimentos de incubación. Al Dr. Vinicio Sosa por su valiosa asesoria en los análisis estadísticos de los datos de incubación. Al Dr. Guillermo Ángeles por las facilidades otorgadas durante la primera fase del estudio, al permitirnos la utilización de su laboratorio en el análisis de las unas de tortuga para ver anillos de crecimiento. A todos los compañeros del equipo que se formó en estos dos proyectos: Erasmo, Marco, Nora, Otto, Brian, Moisés y Nilza, gracias a ellos por su gran esfuerzo y empeño en el trabajo de campo. A todos los amigos y compañeros por todos los gratos momentos y su apoyo para seguir adelante. A mi familia que auque este lejos en distancia siempre están presentes en mi pensamiento. Y en forma especial, gracias a Hugo por su confianza y cariño.
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CONTENIDO
RESUMEN............................................................................................................................ 9 1. INTRODUCCIÓN............................................................................................................. 10 2. ANTECEDENTES............................................................................................................ 11 2.1. Descripción de Claudius angustatus.................................................................. 11 2.1.1. Descripción morfológica...................................................................... 11 2.1.2. Distribución geográfica........................................................................ 12 2.1.3. Estudios taxonómicos.......................................................................... 13 2.1.4. Historia natural.................................................................................... 14 3. OBJETIVOS...................................................................................................................... 15 3.1. Objetivo general.................................................................................................. 15 3.2. Objetivos particulares......................................................................................... 15 4. ÁREA DE ESTUDIO........................................................................................................ 15 5. METODOLOGÍA.............................................................................................................. 17 5.1. Captura y recaptura............................................................................................. 17 5.2. Estructura y tamaño de la población................................................................... 19 5.2.1. Estructura de la población.................................................................... 19 5.2.2. Tamaño de la población....................................................................... 20 5.3. Relación entre el tamaño corporal y la edad....................................................... 21 5.4. Evaluación de la madurez sexual........................................................................ 22 5.5. Incubación........................................................................................................... 22 6. RESULTADOS................................................................................................................. 24 6.1. Captura y recaptura............................................................................................. 24 6.2. Estructura y tamaño de la población................................................................... 25 6.2.1. Estructura de la población.................................................................... 25 6.2.2. Tamaño de la población....................................................................... 27 6.3. Relación entre el tamaño corporal y la edad....................................................... 29 6.4. Evaluación de la madurez sexual........................................................................ 32 6.5. Incubación........................................................................................................... 35 7. DISCUSIÓN...................................................................................................................... 41 7.1. Captura y recaptura............................................................................................. 41 7.2. Estructura y tamaño de la población................................................................... 43 7.2.1. Estructura de la población.................................................................... 43 7.2.2. Tamaño de la población........................................................................ 44 7.3. Relación entre el tamaño corporal y la edad....................................................... 45 7.4. Evaluación de la madurez sexual........................................................................ 46 7.5. Incubación........................................................................................................... 48 8. CONCLUSIONES............................................................................................................. 53 9. RECOMENDACIONES DE MANEJO............................................................................ 54 LITERATURA CITADA...................................................................................................... 57
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ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Distribución geográfica de C. angustatus............................................................. 13 Figura 2. Mapa de localización de los sitios de estudio....................................................... 16 Figura 3. Ambiente inundado con dominancia de vegetación flotante en la localidad de El Jobo, municipio de Alvarado, Ver......................................... 17 Figura 4. Ambiente de selva baja inundable, en la localidad de El Jobo, municipio de Alvarado, Ver............................................................................... 18 Figura 5. Trampa tipo nasa sin carnada................................................................................ 18 Figura 6. Distribución de las trampas en el área de estudio de “El Jobo”, municipio de Alvarado, Ver................................................................................ 19 Figura 7. Características secundarias de hembras y machos: diferencias en el tamaño de la cola y en la longitud de caparazón.......................................................... 20 Figura 8. Distribución de frecuencias de clases de tamaño (10 mm) en la población de Claudius angustatus de El Jobo (jóvenes de sexo indeterminado, machos y hembras).............................................................................. 26 Figura 9. Distribución de frecuencia de tallas de hembras y machos de C. angustatus................................................................................................... 27 Figura 10. Relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud de caparazón (LC) de juveniles de Claudius angustatus.................................... 30 Figura 11. Relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud de caparazón (LC) en hembras de Claudius angustatus........................................ 30 Figura 12. Relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud de caparazón (LC) en machos de Claudius angustatus........................................................ 31 Figura 13. Patrón de crecimiento de hembras de Claudius angustatus en la población de El Jobo, usando el modelo de von Bertalanffy....................................... 34 Figura 14. Patrón de crecimiento de machos de Claudius angustatus en la población de El Jobo, usando el modelo de von Bertalanffy....................................... 35 Figura 15. Relación entre el tamaño de nidada y la LC de hembras silvestres de Claudius angustatus.......................................................................... 36 Figura 16. Porcentaje de huevos de Claudius angustatus eclosionado entre 78 y 191 días de incubación, a intervalos de 10 días, en relación con los tratamientos de estrés hídrico aplicados..................................................... 39 Figura 17. Temperatura de incubación (ºC) en periodos de 30 días desde la fecha de la primera puesta (16 oct-00) hasta la ultima eclosión (16 junio-01)........................................................................................................... 40 Figura 18. Trayectorias ontogénicas con escenarios de desarrollo basados en zonas de desarrollo optimo (ZDO), oviposicion, diapausa embrionaria (DE), estivacion embrionaria(EE), morfogénesis (M), primera eclosión (E 1) y segunda eclosión (E 2)................................... 51
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ÍNDICE DE CUADROS
Cuadro 1. Porcentaje de capturas de Claudius angustatus en los dos ambientes muestreados.......................................................................................................................... 25 Cuadro 2. Tamaño corporal (longitud de caparazón en mm) de Claudius angustatus........................................................................................................ 25 Cuadro 3. Resumen de las pruebas de bondad de ajuste del programa RELEASE para el supuesto de igual probabilidad de captura entre individuos en los periodos de muestreo................................................................................ 28 Cuadro 4. Estimación de la talla de población con el modelo de Jolly-Seber...................... 29 Cuadro 5. Registro de individuos de Claudius angustatus que acumularon 1 anillo de crecimiento en un año aproximadamente........................................................................ 32 Cuadro 6. Hembras cautivas con evidencia de reproducción con base en la presencia de folículos en diferentes tamaños............................................................... 33 Cuadro 7. Valores estimados de los parámetros en los modelos de crecimiento von Bertalanffy y Logístico, aplicados a datos de LC y edad de Claudius angustatus............................................................................................. 34 Cuadro 8. Distribución de los huevos de Claudius angustatus en cada tratamiento............................................................................................................................ 36 Cuadro 9. Relación entre la LC de las hembras según el origen y el tamaño y peso de los huevos................................................................................................................................... 37 Cuadro 10. Promedios e intervalo de la duración (días) delos periodos de incubación por tratamiento............................................................................................................................ 37 Cuadro 11. Proporción de huevos eclosionados por tratamiento entre 78 y 127 días de incubación................................................................................................. 38 Cuadro 12. Proporción de eclosiones en cada tratamiento y por origen de los huevos........................................................................................................................ 40 Cuadro 13. Resultados del análisis de devianza de las proporciones de eclosiones............................................................................................................................. 41
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RESUMEN
La tortuga dulceacuícola Claudius angustatus está enlistada como especie en peligro de extinción
en la NOM-059-SEMARNAT-2001, debido a los efectos negativos de diversas actividades
humanas sobre sus poblaciones y su hábitat. Este estudio se desarrolló en la cuenca baja del Río
Papaloapan al sur del Estado de Veracruz. En una extensión de 17 ha de zonas inundadas se
realizó la captura de tortugas para la evaluación del tamaño y estructura de la población, edad y
talla de madurez sexual. Se capturaron 254 tortugas y se estimó un tamaño promedio de la
población de 286 individuos con el modelo de Jolly-Seber. Los machos midieron en promedio
100.8 mm (n =120) y las hembras 91.6 mm (n =110) de longitud de caparazón. La estimación de
la edad de madurez sexual se obtuvo por el conteo de anillos de crecimiento del caparazón y el
ajuste a modelos no lineales de crecimiento y fue de 4 a 5 años en las hembras y de 5 años en los
machos; el 50% de las hembras y el 70% de los machos fueron sexualmente maduros. En una
Unidad de Producción Acuícola, se realizó un experimento de incubación ex-situ, probando tres
tratamientos de estrés hídrico al inicio de la incubación como estímulo para desactivar la
diapausa embrionaria que presentan los huevos de esta especie. Se obtuvo un 49.4% de éxito de
eclosión en promedio y el periodo de incubación varió de 78 a 191 días y no hubo diferencias
entre los tratamientos. La diapausa embrionaria se rompió en el 67% de los huevos que
eclosionaron. Este estudio aporta bases para el manejo y la conservación de C. angustatus por
medio del conocimiento de algunos parámetros de la estructura de una población silvestre y de la
exploración ex situ de los patrones de incubación de los huevos de esta especie.
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1. INTRODUCCIÓN
Las tortugas dulceacuícolas representan el 60% de las 270 especies de tortugas que hay en el
mundo (Klemens 2000). En las últimas décadas, estos quelonios han sido amenazados por
diversas actividades humanas que alteran su hábitat y sus poblaciones. Entre estas actividades se
pueden mencionar la contaminación, fragmentación del hábitat, cambios en el uso del suelo y la
colecta para uso y consumo humano. Particular importancia adquiere el comercio de vida
silvestre para la utilización como alimento, mascotas o en la medicina tradicional, ya que dicha
actividad afecta a individuos adultos, jóvenes y huevos. Por ejemplo, en Estados Unidos se
estimó que en la década de los años 80 se colectaron de 25,000 a 30,000 tortugas silvestres para
el consumo como alimento, y para el comercio de mascotas importan anualmente por lo menos
30,000 tortugas silvestres (Throbjarnarson et al. 2000). Todas estas actividades se llevan a cabo a
pesar de que muchas especies de tortugas tienen estatus de amenazadas o vulnerables, o bien,
están ya en peligro de extinción.
El deterioro de los humedales de agua dulce en México, es un proceso acelerado debido al
incremento en las tasas de deforestación, relleno, drenado y contaminación (Cervantes 1998). La
explotación intensiva de las tortugas en nuestro país y la acelerada alteración del hábitat que
ocupan hacen necesario proponer, desarrollar y actualizar planes de manejo basados en la
investigación científica sobre la biología y ecología de estos organismos. En este sentido, la
legislación ambiental mexicana brinda un contexto que potencialmente propicia alternativas
productivas dentro de la Ley de Vida Silvestre (SEMARNAT-2000).
En el país se distribuyen 35 especies de tortugas de agua dulce (Smith y Smith 1979,
Berry et al. 1997, Seidel 2002, Serb et al. 2001, Flores-Villela 1993) que en su mayoría están
consideradas en alguna categoría de riesgo. En el Estado de Veracruz existen 11 especies de
tortugas de agua dulce, de las cuales, la mayoría se encuentran en el sureste del estado,
principalmente en la Cuenca del Río Papaloapan. En esta región ocurren las especies Kinosternon
acutum, K. leucostomun, Chelydra rossignoni, Staurotypus triporcatus, Trachemys venusta
venusta, Dermatemys mawi y Claudius angustatus.
El chopontil (C. angustatus) es una de las varias especies de tortugas de agua dulce
consideradas en la categoría de peligro de extinción (P) de acuerdo con la Norma Oficial
10
Mexicana NOM-059-SEMARNAT 2001 (SEMARNAT 2002), y está considerada como especie
sujeta a veda para su aprovechamiento por el Comité Consultivo Nacional de Normalización de
Pesca Responsable (Comité Consultivo Nacional de Normalización de Pesca Responsable 1993.
NOM-009-PESC-1993). La Lista Roja de Animales Amenazados de la Unión Internacional para
la Conservación de la Naturaleza (IUCN-2002) considera a esta tortuga en la categoría de riesgo
menor-casi amenazada (LRnt), es decir que está cerca de ser considerada en la categoría de
vulnerable y de enfrentar un alto riesgo de extinción en el mediano plazo.
La extracción de esta tortuga por el hombre ha disminuido considerablemente las
poblaciones de las regiones de Coatzacoalcos y Minatitlán en Veracruz, y Villahermosa en
Tabasco (Vogt 1997a). En la región de Lerdo de Tejada, Veracruz, se ha estimado que la
extracción de chopontiles para consumo humano es del orden de los 4,000 a 5,000 individuos por
año (Espejel et al. 1998). Esta actividad se realiza a pesar de que las leyes ambientales
reglamentan su aprovechamiento; sin embargo, no existe una vigilancia efectiva que evite la
extracción ilegal en poblaciones silvestres, por lo que el consumo de esta tortuga sigue llevándose
a cabo en grandes cantidades.
El consumo del chopontil es una práctica común entre los pobladores locales en el sureste
de México, por lo que, además de leyes que regulen su explotación, se hacen necesarias
alternativas de manejo que permitan el uso racional de esta especie. Para lograr lo anterior, se
requiere generar información adicional sobre su biología y ecología. El presente estudio
contribuye a este conocimiento por medio de la evaluación de la estructura poblacional, de las
relaciones entre la madurez sexual y la edad, y del periodo de incubación de los huevos de C.
angustatus.
2. ANTECEDENTES
2.1.Descripción de Claudius angustatus
2.1.1.Descripción morfológica
El chopontil (C. angustatus), también conocida como, taimán o joloque, es una pequeña tortuga
dulceacuícola que pertenece a la familia Staurotypidae (Testudines) (King y Burk 1989).
11
Los machos del chopontil son más grandes que las hembras, llegan a medir 165 mm de
longitud de caparazón y las hembras 150 mm, pesan hasta 600 y 350 g respectivamente. La
cabeza de los machos es proporcionalmente más grande que la de las hembras, la cola de los
machos también es más larga y gruesa y presentan parches de escamas tuberculadas en las patas
traseras. El caparazón es delgado y tiene tres quillas que son más marcadas en los jóvenes que en
los adultos, el color varía desde café amarillento o café oscuro hasta negro en algunos individuos
y en las crías es negro o café oscuro. El plastron es pequeño en forma de cruz y su color es
amarillo claro o blanco. La coloración de la piel en la parte ventral varia de amarillo crema, gris o
café, y dorsalmente es gris a café o negro. La cabeza presenta en los lados una coloración
amarilla y el hocico tiene un pico curvado con un par de “dientes” maxilares en el borde superior.
Tiene papilas en ambos lados del cuello y un par de barbelas en el mentón. (Smith y Smith 1979,
Iverson y Berry 1980, Álvarez del Toro 1982 y Vogt 1997a).
2.1.2. Distribución geográfica
El chopontil se distribuye en las zonas de baja elevación (raramente arriba de los 300 msnm)
desde la parte central de Veracruz y norte de Oaxaca, a través de la base de la Península de
Yucatán, sur de Campeche, norte de Guatemala y Belice (Smith y Smith 1979, Iverson y Berry
1980, Lee 1996) (Figura 1).
12
Figura 1. Distribución geográfica de C. angustatus en México y Centro América (Smith y Smith
1979, Iverson y Berry 1980, Lee 1996).
2.1.3. Estudios taxonómicos
Esta tortuga ha sido reconocida como especie válida desde que fue descrita con el nombre de C.
angustatus por Cope (1865) dentro de la familia Kinosternidae. La historia nomenclatural de la
especie ha sido revisada por Smith y Smith (1979), Iverson y Berry (1980), y Bour y Dubois
(1984) quienes situaron a esta especie dentro de la subfamilia Staurotypinae. Bickham y Carr
(1983) propusieron elevar la subfamilia Staurotypinae a familia, comprendiendo los géneros
Claudius y Staurotypus, con base en las diferencias cromosómicas entre las subfamilias
Staurotypinae y Kinosterninae. Sin embargo, los estudios morfológicos de Gaffney y Meylan
(1988) y Meylan y Gaffney (1989) no apoyan este arreglo taxonómico. King y Burke(1989) y
Flores-Villela (1993) reconocen a la familia Staurotypidae con base en los criterios de Bickham y
Carr (1983).
Los estudios filogenéticos de la familia Kinosternidae basados en caracteres estructurales,
funcionales y conductuales (Bramble et al. 1984), relaciones electroforéticas (Seidel et al. 1986),
caracteres morfológicos (Iverson 1991) y diferencias en las secuencias de ADNmt ( Iverson
13
1998), reconocen la divergencia de los Staurotypinae del resto de los Kinosterninae, aunque en
todos estos estudios se mantiene el arreglo taxonómico al nivel de subfamilia. En este trabajo se
reconoce a C. angustatus perteneciente a la familia Staurotypidae de acuerdo con los criterios de
Bickham y Carr (1983) y Seidel et al. (1986).
2.1.4. Historia natural
El chopontil vive en el fondo de los pantanos u orillas en lagos de aguas bajas temporales o
permanentes. El patrón de actividad de esta especie está influenciado por la alternancia de las
épocas de lluvias y de sequía. En la época de sequía los chopontiles estivan, es decir se entierran
en el pantano seco, aproximadamente desde marzo hasta que las lluvias de verano empiezan a
inundar de nuevo los pantanos (Flores-Villela y Zug 1995, Morales Verdeja y Vogt 1997). Al
emerger del letargo estival los machos comienzan la espermatogénesis y las hembras la
vitelogénesis. Las hembras ovipositan y entierran sus huevos fuera del agua desde octubre hasta
marzo teniendo un pico de anidación en noviembre, ponen de 2 a 3 nidadas en la temporada, con
1 a 6 huevos cada una (Flores-Villela y Zug 1995).
Las crías o neonatos miden en promedio 27.4 mm de longitud de caparazón (22.1-31.7
mm) y pesan 4.2 g en promedio (2.5-5.5 g). El periodo de incubación en condiciones controladas
dura entre 95 y 229 días (Vogt y Flores-Villela 1992). La diapausa embrionaria y la estivación
embrionaria son la causa de que esta especie presente un periodo de incubación variable y
prolongado (Vogt y Flores-Villela 1986, 1992).
Los chopontiles se alimentan principalmente de crustáceos como el camarón prieto
(Procambarus sp.), moluscos, diversos insectos acuáticos y sus larvas, así como de una
proporción muy reducida de vegetación (Vogt 1997a).
14
3. OBJETIVOS
3.1. Objetivo general
Aportar bases para el manejo y conservación de C. angustatus por medio del conocimiento del
tamaño y estructura de una población silvestre y de la evaluación del periodo de incubación.
3.2. Objetivos particulares:
3.2.1 Determinar el tamaño y la estructura de una población silvestre de C. angustatus
por medio de un estudio de captura-recaptura.
3.2.2. Determinar la relación de la talla de los organismos y la edad con el alcance de la
madurez sexual.
3.2.3. Por medio de un diseño experimental ex-situ evaluar el efecto del estrés hídrico
sobre el periodo de incubación así como en el éxito de eclosión de C. angustatus.
3.2.4. Con base en la información generada formular recomendaciones para el manejo de
C. angustatus en poblaciones silvestres y en cautiverio.
4. ÁREA DE ESTUDIO
Este estudio se realizó en dos sitios:
1) En un predio de 17 ha de potreros inundables en la localidad de El Jobo, Municipio de
Alvarado, Veracruz. Este sitio está influenciado por el Río San Agustín, tributario del Río
Papaloapan. Se ubica entre los 18° 39´45” y 18° 40´15” N y los 95° 34´15” y 95° 34’ 45” W
(Figura 2). La altitud es de 30 msnm. El clima es cálido-húmedo con lluvias en verano. La
temperatura media anual oscila entre los 22 y 26° C y la precipitación anual es de 1500 a 2000
mm. Los tipos de vegetación en el área corresponden a vegetación flotante y selva baja inundable
15
(Lot-Helgueras et al. 1993). Entre la vegetación flotante destacan las hidrófitas Pistia stratiotes
(lechuga de agua), Eichhornia crassipes (lirio acuático), Nymphoides falax (ninfa) y Salvinia
auriculata (lenteja de agua). En los parches de selva baja inundable dominan especies arbustivas
y arbóreas de los géneros Inga, Randia, Ipomea, Senna, Acacia, Dalbergia y Pithecellobium.
2) En las instalaciones de la Unidad de Ecosistemas Acuícolas “SAGARO” S. A. de C.
V., ubicada en La Florida, Municipio de Ángel R. Cabada, Veracruz a 15 Km. al este del primer
sitio (Figura2).
Figura 2. Mapa de localización de los sitios de estudio: 1) zona de estudio “El Jobo”, Municipio
de Alvarado Ver., 2) Ecosistemas acuícola “SAGARO” La Florida, Municipio de Angel. R. Cabada, Ver.
16
5. METODOLOGÍA
5.1 Captura y recaptura
El muestreo se efectuó en los dos ambientes caracterizados por la vegetación dominante en el
área: zonas con vegetación flotante y parches de selva baja inundable (Figuras 3 y 4). La captura
de tortugas se realizó en los meses de agosto, septiembre, octubre y noviembre de 2000, y enero,
marzo, agosto y septiembre del 2001 en la localidad de El Jobo. Las sesiones de trampeo duraron
cinco días de cada mes y se utilizaron de 24 a 32 trampas tipo nasa sin carnada (Vogt 1980)
(Figura 5), con doble cono de 50 cm de diámetro red de desvío de 10 m de largo con luz de malla
de 3 cm. Se colocaron grupos de 4 a 6 trampas, dependiendo de las condiciones de inundación en
el área de estudio, en una superficie de 17 ha aproximadamente (Figura 5). Las tortugas fueron
liberadas en el mismo sitio de captura inmediatamente después de la toma de datos.
Figura 3. Ambiente inundado con dominancia de vegetación
flotante en la localidad de El Jobo, Municipio de Alvarado, Ver.
17
Figura 4. Ambiente de selva baja inundable,
en la localidad de El Jobo, Municipio de Alvarado, Ver.
Figura 5. Trampa tipo nasa sin carnada.
18
Figura 6. Distribución de las trampas en el área de estudio de “El Jobo”, Municipio de Alvarado, Ver. Los grupos en forma de X están compuestos por 4 trampas y los de forma Y con 3 trampas.
5.2 Estructura y tamaño de la población
5.2.1 Estructura de la población
La estructura de la población se analizó con base en la distribución de frecuencias de clases de
tamaño (longitud del caparazón a intervalos de 10 mm) de los individuos capturados. Cada
individuo capturado se pesó (g), se midió la longitud recta del caparazón en mm (LC) y se marcó
mediante el corte de muescas en los escudos marginales del caparazón de acuerdo con un código
de numeración establecido (Cagle 1939, Plummer 1979). El sexo de los individuos se determinó
con base en características sexuales secundarias como son el tamaño y grosor de la cola, el
19
tamaño proporcional de la cabeza y la presencia o ausencia de parches de escamas tuberculadas
en las patas traseras (Smith y Smith 1979, Vogt 1997a) (Figura 6).
Figura 7. Características secundarias de hembras y machos: diferencias en el tamaño
de la cola y en la longitud del caparazón (Aguirre et al. 2002).
5.2.2 Tamaño de la población
Los datos de marca-recaptura fueron obtenidos durante un periodo que abarcó 14 meses,
suficientes para considerar que la población estuvo abierta a la natalidad / inmigración y a la
mortalidad / emigración (Langtimm et al. 1996, Nichols 1992). Para estimar el tamaño de la
población se utilizó el modelo general de Jolly-Seber (Jolly 1965) con probabilidades variables
de supervivencia y de captura.
Antes de aplicar este modelo se evaluó que los datos cumplieran los supuestos: (1) cada
individuo marcado presente en la población inmediatamente después de la muestra i tiene la
misma probabilidad de sobrevivencia (φi) hasta el siguiente muestreo (i + 1), (2) cada individuo
en la población tiene la misma probabilidad de captura (P i) en el momento de la muestra i, (3) las
marcas no se pierden ni son pasadas por alto, (4) todos los muestreos son instantáneos y cada
liberación se hace inmediatamente después del muestreo.
20
La validez de los supuestos 1 y 2 se examinó por medio de las pruebas de bondad de
ajuste del programa RELEASE (Burnham et al. 1987). Se probó la igualdad de la probabilidad de
captura y de sobrevivencia en tres grupos de individuos que se consideraron sujetos a diferentes
regímenes de mortalidad o patrones de actividad (machos adultos, hembras adultas e inmaduros).
Las diferencias en las historias totales de captura y de sobrevivencia entre los tres grupos se
evaluaron con la PRUEBA 1, con lo cual se estima la probabilidad de sobrevivencia y captura
entre los grupos. La igualdad de probabilidad de captura para cada grupo y para los tres grupos
combinados se evaluó con la PRUEBA 2 y la PRUEBA 3. La PRUEBA 2 detecta diferencias en
la probabilidad de captura dentro de historias de captura individuales debido a alguna respuesta a
la captura (dependencia a las trampas: Pradel 1993). La PRUEBA 3 detecta diferencias en la
probabilidad de captura entre individuos debido a historias de captura previas (el caso de los
transeúntes, atrapados una vez y nunca recapturados: Burnham et al. 1987, Paradis et al. 1993).
El supuesto 3 se cumplió porque las marcas utilizadas permitieron identificar a las
tortugas de manera permanente y precisa. El supuesto 4 se cumplió con el método de captura
empleado.
5.3 Relación entre el tamaño corporal y la edad
La edad de las tortugas en la población se determinó por medio del conteo de anillos de
crecimiento en los escudos vertebrales del caparazón. Estos anillos corresponden a capas
epidérmicas formadas durante los periodos de crecimiento continuo, cuya acumulación se
interrumpe al entrar las tortugas en letargo (Sexton 1959), reanudándose después de un periodo
de hibernación, estivación o fuertes precipitaciones (Berry 2003, Legler 1960, Moll y Legler
1971).
Se distinguió entre anillos completos y falsos anillos anuales del segundo escudo vertebral
de acuerdo con los criterios desarrollados en estudios previos de anillos de crecimiento de
quelonios (Legler 1960, Landers et al. 1982, Germano y Bury 1998). Se consideró que los anillos
representaban acumulación anual si formaban un surco diferenciado relativamente profundo y
continuo en todos sus lados. El conteo de anillos fue hecho por tres observadores a partir de
diapositivas de 35 mm en color de los caparazones.
21
Para probar el supuesto de que las tortugas acumulan en promedio un anillo anualmente, y
que por lo tanto el número de anillos acumulados refleja la edad en años, se cuantificaron los
anillos en una muestra de individuos de diversos tamaños que fueron recapturados después de
aproximadamente un año entre una temporada de actividad y la siguiente.
Por medio de análisis de regresión simple se determinó la relación entre el tamaño
corporal y la edad en años representada por el número de anillos de crecimiento acumulados en el
segundo y tercero escudos vertebrales. Este análisis incluyó desde neonatos hasta adultos.
5.4 Evaluación de la madurez sexual
Las hembras silvestres sexualmente maduras se reconocieron por la presencia de huevos en
oviducto detectados por medio de palpación inguinal externa. Estos criterios se utilizaron
también en hembras cautivas. Adicionalmente se midieron los folículos y cuerpos lúteos en una
muestra de hembras muertas en cautiverio en la unidad de ecosistemas acuícolas SAGARO.
Los machos silvestres sexualmente maduros se reconocieron por la presencia de las
características sexuales secundarias descritas en el apartado 2.1.1.
Para evaluar las evidencias de madurez sexual en el contexto de la edad y el tamaño
corporal se construyeron curvas de crecimiento somático de machos y hembras a partir de la LC
en función de la edad (equivalente al número de anillos de crecimiento) por medio de los
modelos no lineales von Bertalanffy y logístico, utilizando el programa Fishparm (Praeger et al.
1989), los tamaños de LC menores a la talla de madurez se utilizaron en los ajustes para ambos
sexos. Con estos modelos se estimaron los parámetros de tamaño asintótico y de tasa intrínseca
de crecimiento. Se utilizaron los datos de individuos que fueron sexados por caracteres sexuales
secundarios y los de individuos inmaduros de sexo indeterminado, de modo que la muestra de
individuos sexualmente inmaduros es la misma para las curvas de crecimiento de los dos sexos
(Lovich et al. 1990).
5.5. Incubación
22
Por medio de palpación inguinal externa se detectaron huevos en hembras silvestres y cautivas de
C. angustatus. Las hembras cautivas fueron capturadas de los estanques de “SAGARO” donde se
encontraban en una proporción sexual de 4:1, hembras: macho. Para obtener las nidadas se indujo
la oviposición inyectándoles oxitocina en una dosis de 10 U.I /Kg de peso corporal (Ewert y
Legler 1978). Este procedimiento se practicó durante la duración del periodo de nidificación de
octubre de 2000 a enero de 2001.
Los huevos se pesaron (g), se midieron en longitud y ancho (mm), y fueron numerados.
Se colocaron dentro de contenedores de plástico cerrados de 20 cm de diámetro con sustrato
húmedo en proporción 1:2 (peso de vermiculita: peso de agua), equivalente a un potencial hídrico
aproximado de -180 kPa (Hewavisenthi y Parmenter 2001). Estos contenedores fueron pesados
mensualmente durante la incubación y las pérdidas por evaporación se compensaron con la
adición de agua para mantener el potencial hídrico en el sustrato. La incubación se realizó en un
cuarto de 1.7 x 2.3 m x 2.5 m de altura construido con material aislante, en donde se mantuvo una
temperatura promedio de 28.7 ˚C ± 1.8 (intervalo 24-33˚C). La fluctuación de la temperatura en
periodos consecutivos de 30 días se analizó mediante un ANOVA de una vía y las diferencias
entre periodos se probaron con el método de Dunn de comparación múltiple.
Cada nidada obtenida fue distribuida en tratamientos experimentales, procurando
homogeneizar el número de huevos para cada uno. Esta distribución se hizo en cuatro grupos
para probar el efecto de diferentes periodos sin humedad en el sustrato desde el inicio de la
incubación como factor de desactivación de la diapausa embrionaria en esta especie: grupo 1
(testigo), mantenido siempre en substrato húmedo; grupo 2, mantenido durante los primeros 5
días en substrato seco y el resto del tiempo de incubación en substrato húmedo; grupo 3,
mantenido durante los primeros 10 días en substrato seco y el resto del tiempo de incubación en
substrato húmedo; grupo 4, mantenido durante los primeros 20 días en substrato seco y el resto
del tiempo de incubación en substrato húmedo.
El periodo de incubación se definió como el tiempo transcurrido desde la puesta del huevo
hasta la eclosión (Ewert 1985). Las diferencias del efecto de los tratamientos en la duración del
periodo de incubación se exploraron con el análisis de varianza no paramétrico de Kruskal-
Wallis.
La asociación entre la frecuencia de la duración de los periodos de incubación y el
tratamiento se probó con un modelo de regresión logística tomando como variable dependiente la
duración del periodo de incubación.
23
El éxito de eclosión por tratamientos se analizó en relación con el origen de los huevos
(de hembras silvestres o cautivas) por medio de la generación de un modelo lineal.
Para probar la asociación entre el origen de los huevos y el tratamiento al que fueron
sometidos, en el éxito de eclosión de los huevos se ajustaron modelos de regresión logística
tomando como variable dependiente la proporción de eclosiones en cada tratamiento y para cada
origen, con error binomial y función liga logit [ln (P /1-P)].
En el análisis de regresión logística se probaron secuencialmente tres modelos lineales. El
primero consistió solamente en la proporción de eclosión de los huevos, en el segundo se
adicionó el efecto del tratamiento; y en el tercero se adicionó el efecto del origen de los huevos.
La bondad del ajuste, y por lo tanto la significancia del adicionar otro tratamiento, se
midió mediante la función de devianza, que se distribuye asintóticamente como una chi cuadrada
con ∆.g.l. (cambio en los grados de libertad al comparar dos modelos alternativos) (Crawley
1993).
Los análisis se realizaron con el programa S-PLUS 2000 (S-PLUS 1999). Los resultados
se indican como media ± 1 desviación estándar seguido del intervalo entre paréntesis, a una P
≤0.05.
6. RESULTADOS
6.1. Captura y recaptura
Se capturaron 254 tortugas (110 hembras, 120 machos, y 24 jóvenes de sexo indeterminado), de
las cuales se recapturaron el 32.3 % (n = 82). El porcentaje más alto de capturas (29%), fue en
noviembre y el más bajo en septiembre (5.1%).
Los periodos durante los cuales se realizaron las capturas abarcaron desde el inicio de un
ciclo de actividad hasta el inicio del siguiente ciclo de los chopontiles, con una temporada de
estivación entre estos dos ciclos.
Durante los meses de abril a julio las tortugas permanecieron en estivación por lo que no
se capturaron organismos en ese tiempo. El mayor porcentaje de captura de hembras, machos y
24
jóvenes se efectuó en ambientes de áreas inundadas con vegetación flotante en comparación con
las áreas de selva baja inundable (Cuadro 1).
Cuadro 1. Porcentaje de capturas de Claudius angustatus en los dos ambientes muestreados. AMBIENTE % Hembras %Machos % Jóvenes
Área inundada con vegetación flotante 98.1 94.2 99.9 Área de selva baja inundable 1.9 5.8 0.1
En el área de estudio hubo cuatro especies más de tortugas capturadas en las mismas
trampas que los chopontiles. En los ambientes de áreas inundadas con vegetación flotante fue
común encontrar a Kinosternon leucostomum leucostomum (chachagua), y jóvenes de
Staurotypus triporcatus (tres lomos) y de Trachemys venusta venusta (tortuga pinta). En sitios de
selva baja inundada se capturó principalmente a Kinosternon acutum (montera).
6.2. Estructura y tamaño de la población
6.2.1. Estructura de la población
El tamaño corporal máximo registrado fue de 131.6 mm de LC para las hembras y de
140.2 mm para los machos (Cuadro 2). La LC promedio de los machos fue de 100.8 mm y la de
las hembras de 91.6 mm (proporción LC M/H = 1.10).
Cuadro 2. Tamaño corporal (longitud de caparazón en mm) de Claudius angustatus hembras (H), machos (M), y jóvenes de sexo indeterminado(J).
Sexo N Promedio Mínimo Máximo D.E.
H 110 91.6 61.3 131.6 14.6
M 120 100.8 61.7 140.2 20.0
J 24 57.9 38.7 75.5 8.3
El macho y la hembra más pequeños con caracteres sexuales secundarios definidos
midieron 61.3 y 61.7 mm de Longitud de Caparazón (LC) respectivamente. Los machos fueron
significativamente más grandes que las hembras (Mann-Whitney, U = 10772.5, hembras n = 110,
machos n =120, P <0.0001). La proporción sexual de adultos fue de 1.07 ♂♂: 1 ♀♀, y no difiere
significativamente entre sexos (χ² = 0.213, g. l.=1, P > 0.05). 25
La estructura poblacional por clases de tamaño de machos, hembras y jóvenes de sexo
indeterminado en conjunto (Figura 8) mostró una tendencia gráfica hacia la normalidad aunque el
ajuste no fue significativo (Kolmogorov Smirnov, D = 0.0573, P = 0.0422).
0
5
10
15
20
25
30
35
40 50 60 70 80 90 100 110 120 130 140Longitud de Caparazón (mm)
Frec
uenc
ia
Juveniles Hembras Machos
Figura 8. Distribución de frecuencias de clases de tamaño (10 mm) en la población de Claudius angustatus de El Jobo (jóvenes de sexo indeterminado, machos y hembras).
La estructura por clases de tamaño de hembras y machos mostró una distribución normal
(hembras: Kolmogorov Smirnov D = 0.06, P = 0.33, machos: Kolmogorov Smirnov D = 0.08, P
= 0.07) (Figura 7). En esta estructura por clases de tamaño el 55% de las hembras y el 70% de los
machos superan el umbral del tamaño (LC) que se asocia con la madurez sexual por evidencias
de actividad gonádica (Flores-Villela y Zug 1995), 89 mm para las hembras y 98 mm para los
machos, y globalmente la proporción de individuos maduros a inmaduros es 1.2:1.
26
0
5
10
15
20
25
30
35
70 80 90 100 110 120 130 140Longitud de Caparazón (mm)
Frec
uenc
ia
Hembras Machos
Figura 9. Distribución de frecuencia de tallas de hembras y machos de C. angustatus.
6.2.2. Tamaño de la población.
Los supuestos 1 y 2 del modelo Jolly-Seber fueron justificados por las pruebas de bondad
de ajuste del programa RELEASE (Cuadro 3). La PRUEBA 1 no mostró diferencias
significativas en las probabilidades totales de captura y de sobrevivencia entre hembras adultas,
machos adultos e inmaduros (χ2 = 18.99, 12 g. l., P = 0.09), pero sí en la probabilidad de captura
y sobrevivencia entre estos tres grupos solamente en el periodo de captura 7 (agosto 2001). Los
resultados de la PRUEBA 2 y la PRUEBA 3 indican que no hubo efectos debidos a respuestas
conductuales a la captura dentro de los grupos y en conjunto. La suma de los valores de estas dos
pruebas muestran el ajuste de los datos al modelo general de Jolly-Seber (Lebreton et al. 1992).
27
Cuadro 3. Resumen de las pruebas de bondad de ajuste del programa RELEASE Para el supuesto de igual probabilidad de captura entre individuos en los periodos
de muestreo. Los datos se presentan de acuerdo con los tres grupos evaluados El componente SR indica el efecto debido a capturas únicas, y el componente
Sm indica el efecto debido a recapturas subsecuentes. Grupo Prueba χ2 g. l. P Todos PRUEBA 1 18.99 12 0.09 Hembras PRUEBA 3.SR 0.79 4 0.94 PRUEBA 3.Sm 2.50 2 0.29 PRUEBA 3 3.29 6 0.77 PRUEBA 2 1.29 3 0.73 PRUEBA 2 + 3 4.57 9 0.87 Machos PRUEBA 3.SR 1.81 4 0.77 PRUEBA 3.Sm 2.36 1 0.12 PRUEBA 3 4.17 5 0.53 PRUEBA 2 4.58 4 0.33 PRUEBA 2 + 3 8.74 9 0.87 Juveniles PRUEBA 3. SR 1.33 1 0.25 PRUEBA 3.Sm 0.00 0 0.00* PRUEBA 3 1.33 1 0.25 PRUEBA 2 2.75 2 0.25
*Datos insuficientes
La probabilidad de captura estimada para cada periodo de muestreo varió entre 0 y 54.4
%. Las estimaciones más bajas ocurrieron al principio del estudio y en el periodo 4, la mayor
estimación ocurrió en el periodo 3 mientras que en el resto de los periodos fluctuó entre 27.3 y
36.2 %. El tamaño estimado de la población durante el estudio varió de 32 a 960 individuos sin
embargo el programa no calculó el error estándar ni el intervalo de confianza en el periodo 4 en
el que se marcó y estimó el mayor numero de individuos. Los menores coeficientes de variación e
intervalos de confianza se registraron en los periodos 5 y 6, con tamaños de población estimados
de 173 y 133 individuos respectivamente. El coeficiente de variación más alto y la menor
estimación del tamaño de la población fue en el periodo 3.
La estimación promedio de la población fue de 286 individuos (intervalo: 32-960). El
periodo de mayor probabilidad de sobrevivencia fue en febrero y en noviembre se estimó la
28
mayor densidad de la población (Cuadro 4). La biomasa promedio calculada para la población
fue de 2.8 kg/ha, y la biomasa estimada para la máxima estimación poblacional fue de 9.4 kg/ha.
Cuadro 4. Estimación del tamaño de la población de Claudius angustatus con el modelo Jolly-Seber.
Periodos de muestreo 2 3 4 5 6 7
Sep. Oct. Nov. Ene. Feb. Ago. Media ± D.E.
Tamaño de la población 217 32 960 173 133 199 286 ± 337
ES (N) * 17.65 * 46.64 33.67 66.57 * CV * 55.2 * 26.9 25.3 33.5 *
Intervalo de confianza(95%) * -2 – 67 * 82 – 265 67 – 199 69 – 330 *
Densidad de la población
(Tortugas/ha)1 13 2 56 10 8 12
Probabilidad de Sobrevivencia 2 0.411 0.288 0.533 0.563 0.917 0.653 0.561
Probabilidad de captura (P) 0.000 0.544 0.000 0.273 0.362 0.316 0.249
Reclutamiento3 -30 943 -367 -25 115 * 127 1. Tamaño de la población estimada dividida entre la superficie muestreada. 2. Proporción de la población que sobrevive y permanece en el área de estudio de un periodo a otro. 3. Numero de tortugas nuevas de un periodo a otro. * Datos no estimados por el programa, las medias no los incluyen.
En la mayoría de los estudios demográficos de quelonios, el tamaño de la población se ha
estimado con el modelo de Schnabel para poblaciones cerradas, bajo el supuesto de que en la
población no hay dilución (migración/emigración, nacimientos/mortalidad)(Lindeman 1990).
Para tener un punto de comparación del tamaño de población estimada en C. angustatus, se hizo
también la estimación con el modelo de Schnabel. Se obtuvo un tamaño poblacional de 505 ± 35
individuos para todo el periodo de muestreo, al que corresponde una densidad de 29.7 tortugas/ha
y una biomasa de 4.9 kg/ha.
6.3 Relación entre el tamaño corporal y la edad
Se contó un máximo de 13 anillos de crecimiento en los escudos vertebrales del caparazón de C.
angustatus adultos. Los anillos de crecimiento fueron cuantificables en el 90% de los individuos
capturados. En el 10% restantes los anillos no fueron claros incluyendo algunos subadultos entre
83.9 mm LC y 98.5 mm LC, o estuvieron erosionados en individuos de tallas adultas entre 100.5
29
mm LC y 130 mm LC. El tamaño corporal asociado con el anillo 0 se obtuvo de una muestra (n =
24) procedente de cautiverio. La relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud
de caparazón fue positiva y significativa en jóvenes (n = 38) y adultos (n = 163) (Figuras 10, 11 y
12).
20 30 40 50 60 700
1
2
3An
illos
de c
recim
ient
o
Longitud de caparazón (mm)
Figura 10. Relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud de caparazón (LC) de juveniles de Claudius angustatus ( r = 0.90, P< 0.05), n = 39. Se muestra el intervalo de
confianza al 95%.
60 70 80 90 100 110 120 130
Ani
llos
de c
reci
mie
nto
0
2
4
6
8
10
12
Longitud de caparazón (mm)
Figura 11. Relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud de caparazón (LC) en hembras de Claudius angustatus (r = 0.87, P< 0.05) n = 67. Se muestra el intervalo de
confianza al 95%.
30
Longitud de caparazón (mm)60 70 80 90 100 110 120 130 140
Ani
llos
de c
reci
mie
nto
02468
101214
Figura 12. Relación entre el número de anillos de crecimiento y la longitud de caparazón (LC)
en machos de Claudius angustatus (r = 0.90, P< 0.05) n = 75. Se muestra el intervalo de confianza al 95%.
El supuesto de que hay acumulación de un anillo de crecimiento por año fue evaluado en
11 individuos cuya LC promedio fue 87.6 ± 17.6 mm (intervalo: 59.5 y 112.1 mm) en el
momento de la captura, y 95.4 ± 13.7 mm (intervalo: 68.7 y 114.4 mm) al momento de la
recaptura. Estos individuos mostraron la adición consistentemente de un anillo de crecimiento
entre temporadas de actividad sucesivas (Cuadro 5) abarcando un periodo aproximado de un año
(promedio 304.7± 53.7 días, intervalo = 261-449 días).
Durante el periodo de actividad de las tortugas (julio a marzo) se documentó
fotográficamente la formación de anillos nuevos, y se observó que la adición de anillos empieza
entre dos y tres meses después de que las tortugas salen de la estivación. El crecimiento de los
individuos fotografiados entre recapturas fue consistente con la adición de un anillo entre
estaciones de actividad sucesivas.
31
Cuadro 5. Registro de individuos de Claudius angustatus que acumularon 1 anillo de crecimiento en un año aproximadamente. El número de días fue el trascurrido entre captura y recaptura. El
número de anillos fue el registrado en la captura/recaptura. M = machos, H = hembras y J = juveniles.
FECHA LONG. CAPARAZON SEXO CAPTURA RECAPTURA
NUM. DÍAS CAPTURA RECAPTURA
NUM. ANILLOS Cap./recap.
H 16-Ago-00 8-Nov-01 449 96.0 101.6 3/4 H 17-Nov-00 14-Sep-01 301 92.2 94 3/4 M 17-Nov-00 11-Ago-01 267 98.8 104.5 2/3 H 18-Nov-00 18-Sep-01 304 107.7 112 3/4 M 18-Nov-00 14-Sep-01 300 83.9 96 2/3 H 19-Nov-00 16-Sep-01 301 83.6 98 2/3 H 19-Nov-00 9-Ago-01 263 96.9 98.5 2/3 M 20-Nov-00 17-Sep-01 301 74.4 82 1/2 J 21-Nov-00 17-Sep-01 300 59.5 81 0/1 J 21-Nov-00 9-Ago-01 261 59.2 68.7 0/1
6.4 Evaluación de la madurez sexual.
La palpación inguinal externa permitió obtener información del estado reproductor por la
presencia de huevos en el oviducto en 39 hembras en cautiverio y en 17 de origen silvestre. El
tamaño corporal de las hembras en cautiverio fue de 90.6 a 123 mm (media: 108.2 ± 8.2) y
presentaron entre 4 y 6 anillos de crecimiento. El tamaño corporal de las hembras silvestres fue
de 95.4 a 119 mm (media: 106.9 ± 8.2) y presentaron entre 6 y 8 anillos de crecimiento
El análisis de una muestra de 18 hembras muertas en cautiverio permitió determinar que
la hembra más pequeña con folículos fue de 98 mm de LC y la más grande de 122.2 mm (media
106.7 ± 6.4). Sin embargo, una hembra de 100 mm de LC en dicha muestra no presentó evidencia
de reproducción. Se registraron folículos menores a 1 mm hasta folículos de 34 mm de diámetro,
no se observaron folículos de 20 a 30 mm de diámetro. La presencia de cuerpos lúteos se registró
en octubre y en abril (Cuadro 6).
32
Cuadro 6. Hembras cautivas de Claudius angustatus con evidencia de reproducción con base en la presencia de folículos de diferentes tamaños. CL = cuerpo lúteo; LC = longitud de caparazón.
FOLICULOS (mm) FECHA N LC (mm) <1 1.0-4.9 5.0-9.9 10.0-14.9 15.0-19.9 20.0-29.9 30.0-34.9 CL122.2 15 1 2 115.5 10 4 4 1 1 106.7 23 3 3 105.9 20 1 2 105.7 14 3 5 1 100 99 19 5
11 OCT 00 8
109.6 21 2 5 2 20 OCT 00 1 143.7 5 1 2
105.6 3 2 105.6 6 3 2 1 3 ABR 01 3 104.9 10 1 5 1 113.9 1 3 1 110 5 110 3 1
104.6 1 2 100 3 1
9 MAY 01 6
98 1 2
En el análisis del crecimiento, los resultados de las regresiones no lineales mostraron que
el ajuste (R2) a los dos modelos empleados fue alto en machos y hembras, pero el menor valor del
cuadrado medio residual (CMR) del modelo von Bertalanffy indicó el mejor ajuste estadístico a
los datos (Dunham 1978, Frazer y Ehrhart 1985), de manera que este modelo describió mejor la
curva de crecimiento somático en C. angustatus . Para considerar que el modelo de crecimiento
tiene significado biológico, es recomendable que el valor del tamaño asintótico de predicción sea
ligeramente mayor que el tamaño promedio de los adultos más viejos (Frazer et al. 1990, Kennett
1996). El modelo de von Bertalanffy produjo un estimado de tamaño asintótico en machos y
hembras de C. angustatus más cercano al tamaño promedio de los adultos más viejos, mientras
que el modelo logístico produjo un estimado menor. En la población estudiada este valor (LC)
fue de 122.8 mm para los machos y 112.1 para las hembras.
La tasa intrínseca de crecimiento fue menor en el modelo de von Bertalanffy que en el
logístico (Cuadro 7), pero en los dos casos indicó un crecimiento más rápido en las hembras que
en los machos. La edad a la madurez sexual se estimó al proyectar los tamaños de madurez
sexual confirmados para esta especie con base en la condición gonádica (Flores-Villela y Zug
1995) sobre el eje horizontal (edad) del gráfico de von Bertalanffy (Figuras 13 y 14).
33
Cuadro 7. Valores estimados de los parámetros en los modelos de crecimiento von Bertalanffy y Logístico, aplicados a datos de LC y edad de Claudius angustatus. Las
abreviaturas son: a = tamaño de crecimiento asintótico, k = tasa intrínseca de crecimiento, R2 = coeficiente de determinación CMR = cuadrado medio residual. El error estándar
entre paréntesis. a k R2 CMR
von Bertalanffy
Machos 132.5 (3.28)
0.22 (0.02) 0.96 41.44
Hembras 113.3 (2.72)
0.29 (0.02) 0.95 43.0
Logístico
Machos 119.5 (1.95)
0.52 (0.03) 0.95 58.42
Hembras 106.2 (1.83)
0.59 (0.04) 0.94 58.02
Figura 13. Patrón de crecimiento de hembras de Claudius angustatus en la
población de El Jobo, con el modelo de von Bertalanffy.
34
Figura 14. Patrón de crecimiento de machos de Claudius angustatus en la población
de El Jobo, con el modelo de von Bertalanffy.
6.5. Incubación
El tiempo de respuesta a la inducción de la oviposición con oxitocina se extendió desde 30
minutos hasta 2 horas. En algunos casos no hubo respuesta y fue necesario realizar otra
aplicación de oxitocina al día siguiente para inducir la oviposición.
Debido a la poca disponibilidad de hembras grávidas en El Jobo, se tuvo que recurrir a
hembras cautivas de la granja SAGARO para cubrir el número de huevos propuestos para cada
tratamiento. En total se utilizaron 56 hembras: 17 hembras silvestres con una LC promedio de
106.9 ± 2.5 (intervalo = 95.4-119.0) mm, y 39 hembras de cautiverio con una LC promedio de
108.2 ± 1.4 (intervalo = 90.6 - 123.0) mm. No hubo diferencia significativa en la LC de hembras
silvestres y cautivas (F = 0.21, P = 0.65).
El tamaño de nidada de las hembras silvestres fue en promedio de 3 ± 1.3 (intervalo = 1-
6) huevos y el de las hembras de cautiverio fue de 2 ± 0.92 (intervalo = 1-5) huevos, y no son
significativamente diferentes (Mann-Withney, U = 5.88, P = 0.07). La relación entre el tamaño
de nidada y la LC de la hembra fue positiva y significativa en las hembras silvestres (R2= 0.62, P
= 0.003) (Figura15), pero no en las hembras de cautiverio (R2 = 0.03, P= 0.28).
35
Figura 15. Relación entre el tamaño de nidada y la LC de hembras silvestres de Claudius angustatus ( R2 = 0.62, P = 0.003) n = 11.
Se obtuvieron 168 huevos en total que fueron distribuidos entre los cuatro tratamientos
(Cuadro 8), con tamaño promedio de 31.3 ± 1.7 (intervalo = 23.7- 36.6) mm de longitud, 17.5 ±
0.8 (intervalo = 15.4-20.5) mm de ancho, y peso promedio de 6.1 ± 0.7 (intervalo = 4.3-8.5) g.
No se encontraron diferencias significativas en el peso y tamaño de los huevos por su origen, de
hembras silvestres y cautivas (Kruskal-Wallis, peso: H = 7.0, P= 0.4; longitud H = 0.0, P = 1.0;
ancho H = 3.0, P = 0.3).
Cuadro 8. Distribución de los huevos de Claudius angustatus en cada tratamiento.
Tratamiento Total Silvestres Cautivos 5 días 35 14 21 10 días 44 0 44 20 días 45 12 33
Testigo (0 días) 44 26 18
Por medio de una regresión lineal se observó que la relación entre la LC de todas las
hembras y tres medidas de los huevos fue significativa con el ancho (R2=0.22, P ≤ 0.0001) y el
peso (R2 = 0.14, P ≤ 0.0001) pero no hubo relación con el largo (R2= 0.022, P = 0.12).
Al relacionar la LC de las hembras según el origen, se obtuvo una relación significativa
pero baja de la LC con el ancho de los huevos en ambos orígenes: de hembras silvestres (F1,34=
36
4.9; P = 0.03; R2 = 0.13) y de hembras cautivas (F1,84 = 26.4; P < 0.0001; R2 = 0.24). Con el peso
de los huevos sólo hubo relación en el caso de las hembras cautivas (F1,84 = 18.2; P<0.0001; R2 =
0.18) (Cuadro 9).
Cuadro 9. Relación entre la LC de las hembras de Claudius angustatus según el origen
y el tamaño y peso de los huevos. El asterisco indica relación significativa. Huevos
Origen de las hembras Largo Ancho Peso
Cautiverio R2 0.034 0.24 0.18
P 0.09 <0.0001* <0.0001*
Silvestre R2 0.006 0.13 0.031
P 0.65 0.033* 0.31
El periodo de incubación varió desde 78 hasta 191 días entre los diferentes tratamientos
de estrés hídrico probados (Cuadro 10), y no hubo diferencias significativas en la duración del
periodo de incubación entre tratamientos (Kruskal-Wallis H = 4.24, g. l.= 3, P = 0.24).
Cuadro 10. Promedios e intervalo de la duración (días)
de los periodos de incubación por tratamiento. Tratamiento Promedio Min. Max D.E.
5 días 106.4 81 153 25.2
10 días 126.2 78 191 31.2
20 días 116.4 79 159 25.6
Testigo 111.0 79 191 31.2
El 64% de los huevos que eclosionaron presentaron periodos de incubación menores a los
127 días. Se probó la influencia del tratamiento de estrés hídrico sobre los periodos de incubación
menores de 127 días y no se encontraron diferencias significativas (ANOVA, F = 0.93, P = 0.43).
El efecto de los tratamientos en la desactivación de la diapausa embrionaria se analizó también en
términos del porcentaje de huevos eclosionados en cada tratamiento, a intervalos de 10 días a
37
partir de la primera fecha de eclosión (Figura16). Se observaron las mayores proporciones de
eclosión en el tratamiento testigo y en el de 5 días de estrés hídrico (Cuadro 11), sin embargo no
hubo influencia de los tratamientos en la proporción de los huevos eclosionados entre 78 y 127
días (χ2 = 43.867 P = 0.18).
Cuadro 11. Proporción de huevos eclosionados por Tratamiento entre 78 y 127 días de incubación.
Tratamiento Proporción
Testigo (0 días secos) 0.812
5 días secos 0.570
10 días secos 0.665
20 días secos 0.821
38
0
5
10
15
20
25
30
78-8788-97
98-107108-117
118-127
128-137
138-147
148-157
158-167
168-177
178-187
188-197
Días de Incubación
% d
e E
clos
ión
TESTIGO 5 DIAS 10 DIAS
20 DIAS
Figura 16. Porcentaje de huevos de Claudius angustatus eclosionado entre 78 y 191 días de incubación, a intervalos de 10 días, en relación con los tratamientos de estrés hídrico aplicados.
La duración del periodo de incubación fue significativamente mayor en los huevos de
hembras cautivas que en los huevos de hembras silvestres (Kruskal-Wallis, H = 302, g. l. = 1, P<
0.0001). Esta diferencia coincide con el hecho que los huevos de hembras cautivas fueron
obtenidos en el lapso de octubre a diciembre y los silvestres fueron obtenidos en enero, por lo que
no hubo representación homogénea del origen de los huevos en la época de puesta. Esta
diferencia en la fecha de puesta ocasionó que los huevos estuvieran sujetos a diferentes
regímenes de temperatura, ya que ésta fue fluctuante.
La fluctuación de la temperatura en el transcurso de la incubación se exploró en periodos
de 30 días a partir de la primera puesta (16 octubre 2000) y mostró un incremento gradual (Figura
17), registrando las temperaturas más bajas de octubre a diciembre y las más altas entre marzo y
junio y (Kruskal-Wallis, H = 2225.3, g. l. = 7, P<0.0001).
39
Figura 17. Temperatura de incubación (ºC) en periodos de 30 días desde la fecha de la primera puesta (16 oct-00) hasta la última eclosión (16 jun-01). La mediana está indicada con la raya en medio de la caja, donde la parte más clara corresponde a los valores del cuartil superior y la más oscura al cuartil inferior, las líneas verticales son los datos fuera de los cuartiles, y las líneas horizontales separadas son los valores extremos. Las letras iguales denotan los periodos con temperaturas no significativamente diferentes de acuerdo con las comparaciones del método de Dunn.
Se obtuvo un éxito de eclosión del 49% del total de los 168 huevos incubados en todos los
tratamientos. La proporción de eclosión se analizó dé acuerdo con el tratamiento de estrés hídrico
aplicado y el origen silvestre y cautivo (Cuadro 12).
Cuadro 12. Proporción de eclosiones en cada tratamiento y por origen de los huevos de Claudius angustatus. P = proporción de eclosiones,
r = residuales de Pearson,*no hay datos Cautiverio Silvestre Tratamiento P r P r
Testigo (0 días) 0.55 -0.92 0.92 1.0
5 días 0.38 0.29 0.57 0.35 10 días 0.47 0 .00 * * 20 días 0.24 0.53 0.33 -0.71
40
La mayor proporción de eclosión (0.92) la presentaron los huevos de origen silvestre del
tratamiento testigo (0 días de estrés hídrico). La menor proporción de eclosiones (0.24) se
presentó en el tratamiento de 20 días secos y de origen de cautiverio. Los altos residuales de
Pearson en el tratamiento testigo revelan que presentó significativamente una mayor proporción
de eclosiones. Para el tratamiento de 10 días secos, no se obtuvieron huevos de origen silvestre,
por lo tanto los resultados son no determinados.
En el análisis de devianza se identificó que el efecto del tratamiento tuvo mayor influencia
en la eclosión de los huevos (P = 0.00002). Sin embargo, el efecto del origen (hembras silvestres
o cautivas) también resultó ser significativo (P = 0.009) (Cuadro 13).
Cuadro 13. Resultados del análisis de devianza de las proporciones de eclosiones. g. l. = grados de libertad, P = probabilidad de χ².
Fuente de variación
Devianza residuales
g.l. Residuales
g.l. para la prueba del
modelo
Cambio en la devianza
P
Total 34.11 6 Tratamiento 9.91 3 3 24.2 0.000023
Origen 3.01 2 1 6.9 0.008614
Los 83 neonatos eclosionados midieron en promedio 27.4 ± 1.7 (intervalo 22.1-31.7) mm
de LC y pesaron en promedio 4.2 ± 0.6 (intervalo 2.5-5.5) g, y su tamaño no estuvo influenciado
por el tratamiento (largo: H = 3.7, 3 g.l., P = 0.29; ancho: H = 2.9, 3 g.l., P = 0.41; peso: H = 5.3,
3 g.l., P = 0.15). La relación de la LC de la hembra con la LC y peso de los neonatos fue
significativa (R2 = 0.16, P = 0.0004 y R2 = 0.16, P = 0.0009 respectivamente).
7. DISCUSIÓN
7.1 Captura y recaptura
La alta proporción de capturas en las áreas abiertas inundadas con vegetación flotante en
comparación con la baja proporción en la selva baja, sugiere que Claudius angustatus prefiere las
primeras. Durante el tiempo que permanecen inundados, la profundidad del agua, la cobertura de
vegetación flotante y la temperatura del agua son menores en las áreas cubiertas con selva baja en
41
comparación con las áreas abiertas. Aunado a lo anterior, la disponibilidad entre ambientes de
crustáceos decápodos, una de las principales presas de C. angustatus (Vogt 1997a),
probablemente es un factor importante en la distribución de ésta y otras especies de tortugas que
se encuentran en estos hábitats mientras están activas.
El ciclo de reproducción también puede influir en la utilización de los ambientes. Hacia el
final de la época de anidación y principio de la de estivación, las hembras de C. angustatus
tienden a ocupar más las áreas de selva baja (Segura 2002), y algunas hembras que anidan en este
ambiente tardíamente se quedan a estivar en el mismo sitio en el que anidaron (Espejel et al.
1998).
La proporción de sexos simétrica encontrada en esta población de C. angustatus contrasta
con la proporción sesgada hacia los machos (1.7:1) obtenida anteriormente en la misma
población con un esfuerzo de trampeo similar (Espejel et al. 1998) y con la proporción de 2.5
machos:1 hembra encontrada en una muestra de C. angustatus capturados en diferentes
localidades del Sistema Lagunar de Alvarado (Flores-Villela y Zug 1995). Las causas asociadas
con esta aparente fluctuación en la proporción sexual en un periodo de cuatro años, pueden estar
relacionadas con la mayor movilidad de los machos (Vogt 1997a) o porque la probabilidad de
atrapar más machos aumenta con la presencia de hembras en las trampas (Plummer 1977, Vogt
1979).
La depredación natural puede sesgar la proporción de sexos de las poblaciones, y existen
evidencias de que la sobrevivencia de hembras de tortugas de agua dulce durante la época de
anidación está relacionada con los efectos de causas naturales como la depredación (Tucker et al.
1999). En el área de estudio, las hembras de C. angustatus fueron depredadas aparentemente en
mayor proporción que los machos, a juzgar por el mayor número de caparazones de hembras
recién consumidas por aves rapaces (Caracara plancus) observados durante la temporada de
anidación. La explotación humana es también un factor que puede influir en el sesgo de sexos en
la población, al ser atrapados para el consumo más machos que hembras (Espejel et al. 1998).
42
Los juveniles fueron capturados en menor proporción (9%) que los subadultos y los
adultos, y no se capturaron individuos menores de 38.7 mm LC que corresponderían a las tallas
de los neonatos y de tortugas de pocos meses de edad, posiblemente porque sus requerimientos
de hábitat no coinciden con los de sus congéneres de mayor edad. En la preferencia de hábitat de
los juveniles y neonatos de tortugas pueden estar involucrados los efectos de las diferencias en la
localización de sus presas, preferencias térmicas, interacciones sociales, habilidad natatoria,
profundidad del agua y conducta de escape de los depredadores (Congdon et al. 1992).
7.2. Estructura y tamaño de la población
7.2.1. Estructura de la población
La estructura por clases de tamaño muestra que en la población de El Jobo más del 50% de
hembras y machos son individuos maduros, los que contribuyen al reclutamiento anual de la
población. Este alto porcentaje de adultos reproductores es un indicador de la estabilidad de la
población y sugiere que, aunque probablemente ha estado sujeta a la perturbación asociada a la
extracción por el hombre y a la depredación natural, no ha experimentado altas tasas de
mortalidad recientemente ni efectos por deterioro drástico del hábitat. Otro indicador de la
estabilidad de la población observado en este estudio, es la proporción similar de organismos
maduros en comparación con los inmaduros.
Con base en estos criterios, la estructura observada en la población estudiada puede servir
para evaluar otras poblaciones de C. angustatus. La estabilidad de las poblaciones de quelonios
es característica de especies longevas, con tiempo generacional largo, poca descendencia y
madurez sexual tardía (Berry 1979). En poblaciones poco o no perturbadas la composición de
adultos, subadultos y juveniles debe permanecer relativamente constante en el tiempo. Sin
embargo los porcentajes de las clases menores de tamaño/edad podrían ser los más propensos a
variar si la reproducción no ocurre anualmente. Los juveniles generalmente constituyen un
porcentaje variable pero bajo en la mayoría de las poblaciones de tortugas de agua dulce, como
un atributo que representa el patrón evolutivo de los estrategas “k” (Bury 1979). No se puede
excluir la posibilidad de que el bajo porcentaje de estas clases de edad en la población de C.
angustatus de El Jobo haya estado relacionado con el escape de individuos pequeños a través de
la luz de malla, aunque reducida, de la red utilizada. No obstante, en estudios de otras especies de
tortugas de agua dulce, se ha determinado que la escasez de juveniles es un reflejo real de la alta
mortalidad y depredación de huevos y neonatos que caracteriza a las poblaciones de tortugas y no
necesariamente un artificio de los métodos de trampeo (Congdon et al. 1983, Ross 1989,
Plummer 1977).
43
7.2.2. Tamaño de la población
Los datos de la población de C. angustatus estudiada cumplieron en gran medida con los
supuestos del modelo de captura-recaptura para poblaciones abiertas. Las pruebas detectaron la
violación en la probabilidad de captura y sobrevivencia entre los tres grupos sólo en un periodo
de muestreo (agosto 2001), al inicio del segundo ciclo de actividad dentro del periodo total de
captura-recaptura, probablemente debido al bajo número de juveniles capturados en ese periodo y
en el inmediato anterior (febrero 2001). También se detectaron datos insuficientes en la
probabilidad de captura de los juveniles con historias de captura previas, debido al bajo número
de recapturas de los organismos en estas clases de edad.
La variación entre las historias de captura de juveniles y adultos sugiere que existen
diferencias entre estas dos clases de edad en la vulnerabilidad a la depredación, susceptibilidad a
la captura, patrones de movimiento y respuesta al clima (Kazmaier et al. 2001).
La estimación más baja del tamaño de la población, el mayor porcentaje de capturas y la
mayor densidad de la población correspondieron al mes de noviembre. En este periodo todos los
ambientes alcanzaron el máximo nivel de inundación, lo cual facilitó el movimiento de las
tortugas y la captura de nuevos individuos pero la probabilidad de recapturar a tortugas ya
marcadas fue menor al haber mayor disponibilidad de hábitat inundado para las tortugas.
El número de tortugas capturadas entre periodos de muestreo fue variable, pudiendo estar
influido por la heterogeneidad conductual en o entre edades y sexos, y por la variación climática
(Kazmaier et al. 2001). El ciclo de actividad de los chopontiles está determinado por la
precipitación, siendo el inicio de ésta la que estimula a las tortugas a salir de la estivación y
reproducirse, teniendo el máximo de actividad entre noviembre y diciembre, cuando la anidación
es mayor.
El método de Jolly-Seber para la evaluación del tamaño de poblaciones abiertas ha sido
utilizado pocas veces con tortugas, y han sido más utilizados los métodos diseñados para
poblaciones cerradas (Wilbur 1975, Plummer 1977, Schwarts et al. 1984). El uso incorrecto de
un método para estimar el tamaño de poblaciones cerradas cuando son abiertas resulta en una
estimación con error, pero también se elimina la posibilidad de estimar otros parámetros de la
población (Lindeman 1990).
44
La estimación de biomasa promedio para el tamaño de población de C. angustatus en el
Jobo fue de 2.8 kg/ha, y la correspondiente a la estimación máxima del tamaño poblacional de 9.4
kg/ha. Estas estimaciones son comparables con los obtenidos en tortugas de talla similar a C.
angustatus, como Kinosternon baurii con 5.3 kg/ha, K. flavescens con 1.83 kg/ha, K. scorpioides
cruentatum con 10.1 kg/ha y Sternotherus odoratus entre 8.35 y 10.2 kg/ha (Iverson 1982).
7.3. Relación entre el tamaño corporal y la edad
La evaluación de la edad por medio del método del conteo de anillos de crecimiento en el
caparazón no se ha empleado anteriormente en C. angustatus. En esta especie la longitud del
caparazón y el número de anillos están correlacionados positivamente y la acumulación de los
anillos es anual como se evidenció en este estudio, por lo que este método resultó efectivo para
evaluar la edad de C. angustatus.
La validez del número de anillos de crecimiento para estimar la edad de las tortugas ha
sido cuestionada como una generalización aplicable a todas las especies de tortugas (Germano y
Bury 1998, Wilson et al. 2003). En esta controversia se ha hecho notar que es necesario calibrar
la relación entre el número de anillos y la edad para cada especie e incluso para cada población,
ya que en diversos trabajos se ha supuesto que el método es aplicable porque el desarrollo de los
escudos dérmicos es un rasgo filogenético y por lo tanto es similar en todas las especies de
tortugas.
Algunos estudios han mostrado que las condiciones ambientales juegan un papel
importante en la formación anual de anillos de crecimiento en tortugas (Berry 2003, Moll y
Legler 1971). Este es el caso de C. angustatus, cuyo ciclo de actividad y temporada de
crecimiento somático está influenciado directamente por el régimen pluvial. Durante la época de
lluvias los chopontiles encuentran alimento en gran abundancia y diversidad, lo cual permite el
crecimiento corporal acelerado principalmente durante la segunda mitad del periodo de actividad.
En la época de sequía, los recursos alimentarios no están disponibles y los chopontiles estivan
bajo tierra, y dejan de crecer, lo que interrumpe el depósito de queratina de los escudos dérmicos
del caparazón formándose un surco en los escudos que corresponde al anillo de crecimiento
anual. Al crecer la tortuga en la siguiente temporada de actividad una nueva capa de queratina se
45
forma debajo de la anterior y al dejar de acumularse constituye el siguiente anillo (Wilson et al.
2003, Zug 1991).
Sin embargo, la efectividad del conteo de anillos para estimar la edad en tortugas puede
diferir según la localidad, la especie y las variaciones en el patrón climático (Zug 1991), por lo
que los anillos de crecimiento anuales pueden ser usados para determinar la edad hasta cierto
punto en el cual baja la tasa de crecimiento y disminuye o cesa la acumulación de dichos anillos
(Bury 1979). En C. angustatus fue posible contar un máximo de 13 anillos de crecimiento en
machos hasta de 134 mm de LC, talla que corresponde al 95% de tamaño corporal máximo
registrado en la población estudiada.
7.4. Evaluación de la madurez sexual
Las expresiones de madurez sexual en las hembras de C. angustatus registradas en la
literatura y basadas en la presencia de folículos vitelogénicos agrandados y huevos en oviducto,
indican que alcanzan la madurez sexual entre 88.9 mm y 95 mm de LC; sin embargo, hembras
entre 93 mm y 139 mm de LC pueden ser inmaduras al no mostrar evidencias gonádicas de
madurez, incluyendo la ausencia de cuerpos lúteos. Los machos de C. angustatus son maduros
sexualmente cuando alcanzan un tamaño corporal de 98.5 mm de LC, con base en la presencia de
espermatozoides en los tubos seminíferos (Flores-Villela y Zug 1995).
46
La edad a la madurez sexual, estimada en 5 años para los machos y entre 4 y 5 años para
las hembras, así como la mayor tasa intrínseca de crecimiento de las hembras obtenida con el
modelo de von Bertalanffy, sugiere que las hembras pueden alcanzar la madurez sexual un poco
antes que los machos. En individuos de la población estudiada, se observó desarrollo de
caracteres sexuales secundarios en tamaños corporales menores a los correspondientes a la
madurez sexual por evidencias gonádicas. Las hembras mostraron desarrollo incipiente de estos
caracteres desde los 70 mm y los machos desde los 74.4 mm de LC, con una edad estimada de 4
años en ambos casos. No obstante, estos individuos no se pueden considerar maduros tomando en
cuenta la diferencia con la talla de madurez conocida. La talla de hembras y machos de C.
angustatus alrededor de la edad de madurez muestra gran variación (Figuras 13 y 14), lo que
sugiere que en esta especie la madurez sexual depende de la edad más que del tamaño corporal.
En muchas especies de tortugas las hembras pueden permanecer en la fase subadulta por varios
años, presentando ciclos vitelogénicos y atresia folicular sin ovulación, antes de alcanzar la
madurez sexual y empezar a producir huevos, mientras que en los machos la madurez sexual está
asociada con la expresión de los caracteres sexuales secundarios, como el alargamiento y
engrosamiento de la porción preanal de la cola, debido a la influencia de los niveles circulantes
de hormonas gonádicas (Kuchling 1999). En el caso de los machos de C. angustatus de tamaño
cercano a los 70 mm de LC desconocemos si presentan ya ciclos espermatogénicos.
Dentro de la temporada de actividad de C. angustatus, el periodo de crecimiento corporal
es reducido. Una limitación de este tipo significa que los organismos pueden requerir más tiempo
para crecer antes de llegar a ser sexualmente maduros (Cooley et al. 2003). Una vez que alcanzan
la madurez sexual, las tortugas invierten principalmente su energía en la reproducción aunque
continúan creciendo a una tasa menor que la previa a la madurez, con lo cual aumenta la
fecundidad en las hembras, y dicho aumento se refleja en una correlación positiva entre el tamaño
de nidada y la talla de la hembra (Brooks et al. 1997). En C. angustatus las hembras de menor
tamaño tienen nidadas más chicas que las hembras de mayor talla, aunque falta conocer si el peso
de los huevos y las crías difiere o no entre hembras primerizas y hembras multíparas. Así, las
hembras de C. angustatus que apenas han alcanzado la madurez sexual tienen los menores
tamaños de nidada en comparación con las hembras maduras más grandes.
En C. angustatus la edad determina la madurez sexual, y el tamaño corporal parece influir
en menor medida. La edad y el tamaño a la madurez sexual probablemente varían tanto entre
individuos de una población como entre poblaciones (Harding y Bloomer 1979, Galbraith et al.
1989, Kuchling 1999), por lo cual determinar la edad de las tortugas de la manera más exacta
posible es importante en estudios que implican la conservación de especies raras o con algún
grado de amenaza (Wilson et al. 2003).
El alcance de la madurez sexual en tortugas ha sido un tema controvertido, pues hay
autores que consideran que el tamaño corporal determina la madurez y otros consideran que es la
edad (Ewert 1979, Vogt 1997b). En cualquier caso, una conclusión de estos estudios es que
existen diversos factores que deben tomarse en cuenta también al hacer comparaciones de la
madurez sexual entre diferentes poblaciones de tortugas.
47
7.5. Incubación
En condiciones naturales y seminaturales los periodos de incubación de las tortugas son muy
variables según la especie, por ejemplo, en Trionyx sinensis es de 28 días, y más de un año en
Deirochelys reticularia y en Geochelone pardalis (Gibbons y Nelson 1978, Ewert 1985). Los
periodos de incubación cortos son de 100 días o menos en nidos naturales y menores de 70 días a
temperatura constante (30°C), éstos son característicos de las familias Emydidae, Trionychidae,
Cheloniidae y Dermochelidae, mientras que los periodos de incubación largos exceden los 100
días en nidos naturales y los 70 días a 30°C, y son típicos de las familias Kinosternidae y
Testudinidae (Ewert 1979).
En este estudio se observó que el periodo de incubación de C. angustatus dura entre 78 y
191 días a una temperatura promedio de 28.7°C. En otros estudios de incubación en esta misma
especie se han determinado periodos de 150 días a temperatura constante de 28° C (Hausman
1968), y de 95 a 229 días en temperaturas de 25°C y 29°C (Vogt y Flores-Villela 1986, Vogt
1997a).
Experiencias previas han mostrado que los huevos de especies tropicales de las familias
Kinosternidae y Staurotypidae presentan diapausa y estivación embrionarias, mecanismos que
prolongan el periodo de incubación para mantener la viabilidad del embrión cuando las
condiciones del medio no son apropiadas para la supervivencia del mismo (Ewert 1985).
La diapausa embrionaria es la detención del desarrollo previo a la primera morfogénesis y
puede ser inducida antes de que se presenten condiciones ambientales adversas. La diapausa está
muy relacionada con climas fuertemente estacionales con grandes fluctuaciones en la época de
lluvias en combinación con moderadas fluctuaciones de temperatura, excluyendo las heladas. La
estivación embrionaria es la detención del desarrollo después de la morfogénesis a través de un
mecanismo de depresión metabólica (Ewert 1991).
48
Los embriones de tortugas en diapausa embrionaria responden a estímulos externos como
son la temperatura, el potencial hídrico del sustrato y el fotoperiodo que promueven el desarrollo
embrionario (Ewert 1991, Ewert y Wilson 1996). Se ha demostrado que la estivación embrionaria
se rompe cuando las condiciones hídricas del sustrato están cerca de la saturación (Ewert 1985).
De esta manera el periodo de incubación puede extenderse debido a las condiciones del medio,
por ejemplo, los cambios de humedad en el sustrato pueden provocar una diferencia de hasta 140
días en la eclosión de crías de K. leucostomum incubadas a la misma temperatura (Vogt y Flores-
Villela 1986), en S. triporcatus el periodo de incubación varía entre 180 y 260 días, dependiendo
de la humedad y temperatura del sustrato (Vogt 1997a), y en S. salvinii varía entre 207 días y 231
días dependiendo de la temperatura del sustrato (Schmidt 1970). En kinostérnidos que habitan
zonas templadas o semitropicales los tiempos de incubación también pueden ser largos, como en
K. flavescens arizonense entre 230 y 280 días (Ewert 1991, Ernst et al. 1994), y en K. baurii
entre 271 a 303 días (Ewert y Wilson 1996).
La manipulación de la temperatura como estímulo para desactivar la detención del
desarrollo embrionario no ha sido explorada en la incubación de C. angustatus, aunque estudios
con taxa cercanos a esta tortuga como los kinostérnidos son antecedentes que dan una pauta a
seguir en los protocolos de incubación de C. angustatus. En S. salvinii y S. triporcatus y en
cuatro especies de Kinosternon (K. scorpioides, K. baurii, K. creaseri y K. sonoriense), se ha
determinado experimentalmente que los embriones en diapausa embrionaria salen de esta
condición cuando los huevos se someten a periodos de enfriamiento entre 18° C y 22.5° C desde
el momento de la oviposición (Ewert 1991, Ewert y Wilson 1996).
El chopontil deposita sus huevos en suelos muy húmedos, incluso saturados, a finales de
otoño y principios de invierno y muy probablemente el estímulo para romper la diapausa es una
disminución del potencial hídrico, lo que permitiría que el oxígeno entre al huevo y dispare el
desarrollo, como se ha observado en otras especies de tortugas (Booth 2002). En este estudio el
estrés hídrico aplicado en el sustrato no influyó en la duración del periodo de incubación de C.
angustatus. Sin embargo, la variación en el régimen de temperatura influyó en la duración de los
periodos de incubación; los que se incubaron a partir de noviembre estuvieron sujetos a las
temperaturas más bajas y presentaron periodos más largos, los periodos más cortos se registraron
en los huevos obtenidos e incubados desde enero y estuvieron expuestos a las temperaturas más
altas. En algunas especies de tortugas el periodo de incubación está relacionado con la fecha de
oviposición temprana o tardía (Ewert y Wilson 1996), pero esta relación no se pudo probar en
este estudio con C. angustatus, ya que los huevos de un mismo origen no estuvieron igualmente
representados en número a lo largo del extenso periodo de oviposición que presenta esta tortuga.
La diapausa embrionaria se desactivó en el 64% de los huevos, los cuales presentaron los
periodos de incubación más cortos, entre 78 y 127 días, que representan entre el 35% y el 56%
49
menos del tiempo máximo de incubación conocido para C. angustatus (Hausman 1968, Vogt y
Flores-Villela 1986, Vogt 1997a).
Los periodos de incubación obtenidos en C. angustatus en este estudio, se pueden
interpretar en el contexto de un modelo desarrollado para explicar el efecto de factores
ambientales en la duración del desarrollo embrionario de tortugas neotropicales bajo condiciones
naturales (Horne 2003). Este modelo incorpora un patrón climático con ciclos estacionales de
lluvias y sequía, donde las fluctuaciones en la humedad y temperatura del suelo crean dos zonas
de desarrollo óptimo (ZDO) por ciclo anual. Las ZDO comprenden a periodos en los cuales las
condiciones biofísicas en el sustrato del nido están dentro de la tolerancia fisiológica del
desarrollo embrionario por un mínimo de 60 días.
El modelo sugiere seis posibles trayectorias ontogénicas para acortar o prolongar los
periodos de incubación de acuerdo con escenarios de desarrollo basados en las ZDO, fecha de
oviposición, expresión o no de la diapausa embrionaria y de la estivacion embrionaria, y el
momento de la morfogénesis y de la eclosión (Figura 18). La variación observada en la duración
de los periodos de incubación de C. angustatus se puede explicar con base en cuatro de las
trayectorias de este modelo.
En la primera trayectoria la oviposición ocurre en la primera ZDO y el embrión inicia
directamente la morfogénesis, en C. angustatus ésto ocurre en noviembre cuando hay un alto
índice de anidación. El embrión puede eclosionar después de la morfogénesis o bien estivar. En
este caso estuvieron los embriones que presentaron periodos de incubación cortos o menores a
127 días. Si el embrión entra en estivación eclosionará en la época de lluvias. En este caso
estuvieron los embriones que tuvieron periodos de incubación largos, hasta de 191 días.
En la segunda trayectoria la oviposición ocurre en la primera ZDO, igual que en la
primera trayectoria, pero el embrión entra directamente en diapausa embrionaria, hasta que inicia
la morfogénesis en la segunda ZDO entre febrero y marzo, cuando el hábitat se seca, y eclosionan
en esta época de sequía a finales de mayo. En este caso estuvieron los embriones de C.
angustatus que presentaron periodos de incubación alrededor de los 127 días. Si el embrión entra
en estivación embrionaria eclosionará hasta el inicio de la época de lluvias, entre julio y agosto.
En este caso estuvieron los embriones que presentaron periodos de incubación largos hasta 191
días.
50
En la tercera trayectoria la oviposición sucede entre la primera y la segunda ZDO,
aproximadamente en enero. El embrión entra en diapausa y la morfogénesis se iniciará durante la
segunda ZDO, y el embrión puede eclosionar en la época de sequía inmediatamente después de
que termina la morfogénesis o estivar. En el primer caso están los embriones que tuvieron
periodos de incubación cortos o menores a 127 días. Si estivan eclosionarán a principio de la
época de lluvias. En este caso esta los embriones que duraron en incubación más de 127 días.
En la quinta trayectoria la oviposición ocurre en la segunda ZDO y el embrión entra
directamente en morfogénesis, para eclosionar en la época de sequía. En este caso estuvieron los
embriones de C. angustatus con periodos de incubación cortos o menores a 127 días. Sí el
embrión estiva, eclosionará hasta el inicio de la época de lluvias en agosto. En este caso
estuvieron los embriones de C. angustatus que tuvieron periodos de incubación largos o mayores
de 127 días.
Figura 18. Trayectorias ontogénicas con escenarios de desarrollo basados en zonas de desarrollo óptimo (ZDO), oviposición (O), diapausa embrionaria (DE), estivación embrionaria (EE), morfogénesis (M), primer periodo de eclosión (E 1) y segundo periodo de eclosión (E 2) (Horne 2003). En la parte superior se indican los meses del año.
51
Esta interpretación, basada en el modelo de Horne (2003), ofrece una perspectiva para
entender las posibles vías de desarrollo que siguieron los embriones de C. angustatus y que
resultaron en periodos de incubación de diferente duración, donde la combinación de la
temperatura fluctuante y un nivel de humedad constante fueron determinantes en la desactivación
de la diapausa y de la estivación embrionaria. Los resultados de este estudio sugieren que los
regímenes de temperaturas de 28ºC a 30ºC en promedio y un potencial hídrico constante
aproximadamente de -180 kPa (alta humedad del sustrato) promovieron en gran medida la
desactivación de la diapausa embrionaria de C. angustatus.
En este estudio el éxito de eclosión estuvo afectado de igual manera por el tratamiento y
por el origen de los huevos. El tratamiento con el que se obtuvo el mayor éxito de eclosión fue el
testigo, donde los huevos se mantuvieron en sustrato húmedo inmediatamente después de la
oviposición. En otras especies de tortugas como Chrysemis picta, se ha demostrado que el éxito
de eclosión es mayor en sustratos con un potencial hídrico alto, de –150 kPa (Packard y
Phillips1994).
Por su parte el origen de los huevos influyó en el éxito de eclosión, ya que los huevos más
exitosos fueron los provenientes de hembras silvestres, lo cual tiene implicaciones sobre las
condiciones de mantenimiento de los reproductores en cautiverio. Por ejemplo, aunque las
hembras cautivas pusieron en promedio la misma cantidad de huevos que las hembras silvestres,
no hubo una relación positiva entre la talla de las hembras cautivas con el tamaño de la nidada, a
diferencia de las hembras silvestres que sí presentaron dicha relación. Esto sugiere un efecto
limitante del espacio disponible para los reproductores cautivos, ya que en un sistema cerrado
como son los estanques, la competencia entre los individuos puede ser mayor y no todos tendrán
acceso a la misma cantidad y calidad de alimento con alta probabilidad de efectos negativos en la
reproducción. La proporción sexual que se mantuvo en el estanque, sesgada hacia las hembras, es
otro factor importante en la reproducción de los individuos, ya que no todas las hembras tienen
las mismas oportunidades de copular. De esta manera las condiciones de cautiverio pudieron
tener un efecto directo sobre el potencial biótico de las hembras, lo que sugiere que las
condiciones de nutrición y proporción de sexos utilizados para esta especie deben ser valorados
experimentalmente.
52
En C. angustatus no se encontraron efectos de las condiciones de incubación sobre el
tamaño de las crías. En otras especies de tortugas se ha demostrado que la temperatura y las
condiciones hídricas de incubación afectan significativamente la talla de los neonatos (Gutzke et
al. 1997, Jansen 1993a, 1993b). Por ejemplo, altos niveles de potencial hídrico (-150 kPa)
durante la incubación de Chelydra serpentina conceden ciertas ventajas al neonato que puede
incrementar sus oportunidades de éxito en la migración del nido hacia el agua (Finkler et al.
2000); en Chrysemys picta los neonatos son más grandes cuando son incubados en un potencial
hídrico alto (-150 kPa) que en uno bajo (1100 kPa), los huevos presentan un mayor éxito de
eclosión y los periodos de incubación son más largos (Packard 1989).
La igualdad en las tallas de los neonatos de C. angustatus obtenidas en distintos
tratamientos de incubación, sugiere que se pueden obtener crías con periodos de incubación
reducidos sin que haya un efecto de la disminución del tamaño corporal, y posiblemente con la
misma aptitud. Sin embargo, se requieren pruebas de desempeño para probar si hay efecto o no
del tratamiento de incubación en las características de los neonatos.
8. CONCLUSIONES
La población de chopontiles de El Jobo es estable con un alto porcentaje de individuos
maduros que contribuyen al reclutamiento anual de la misma.
La estimación de la edad por medio del conteo de anillos de crecimiento en el
caparazón de C. angustatus es confiable.
La edad es determinante en la madurez sexual de los chopontiles.
La madurez sexual en C. angustatus puede ser estimada en términos de edad y
longitud de caparazón.
Las hembras de C. angustatus alcanzan la madurez sexual entre los 4 y 5 años.
Los machos de C. angustatus son maduros hasta los 5 años.
El nivel hídrico del sustrato al que estén expuestos los huevos de C. angustatus en los
primeros días de la incubación no es un factor que desactive la diapausa embrionaria.
Se rompió la diapausa embrionaria en huevos de C. angustatus que estuvieron en
regímenes de temperatura entre 28ºC y 30ºC.
El éxito de eclosión se favorece con un sustrato con contenido de humedad media
constante desde el momento de la puesta.
53
9. RECOMENDACIONES DE MANEJO
En varios países tropicales se han puesto en marcha programas para la cría de tortugas
dulceacuícolas. Los resultados de estos programas indican que es factible llevar a cabo la cría de
varias especies de tortugas, constituyendo una alternativa de uso de los recursos bióticos
mediante la cual se pueden ensayar y desarrollar técnicas de manejo que se traducen en apoyo a
las actividades económicas relacionadas con acciones de conservación y manejo de estos
organismos. Los productores en el área de la acuacultura son de gran importancia en el desarrollo
de alternativas para evaluar el potencial del cultivo del chopontil a escala regional. Esta
evaluación comprende la depuración de varios aspectos relacionados con las proyecciones de
producción, lo cual incluye integrar los aspectos sociales culturales de los habitantes de las
comunidades locales con situaciones financieras, técnicas y operativas de mercado. En este
sentido, la operación de criaderos de tortugas puede contribuir a la economía de mercados
locales, pero también puede abrir oportunidades de acceso a mercados no tradicionales, a escala
nacional e internacional.
La experiencia obtenida con programas de cría en cautiverio de tortugas de México y en
otros países muestran que la fase de un proyecto relacionada con este aspecto tiene efectos
positivos si se refuerza también la protección de las poblaciones silvestres. De esta manera, el
éxito de programas de conservación y manejo para especies de fauna silvestre relativamente
longevas como el chopontil requiere que se reconozca:
a) La necesidad de proteger todas las clases de edad directamente en los humedales, ya que
sin la protección de organismos reproductores en el hábitat se reduce la probabilidad de
contribuir mantener poblaciones estables.
b) Al disminuir la presión de la explotación sobre las poblaciones silvestres, la zoocría
ofrece una estrategia complementaria en un esquema de conservación regional para
compensar el efecto negativo de la pérdida de nidadas causada por la extracción de
hembras y machos reproductores de estas poblaciones.
c) Un programa de manejo dependerá de evaluaciones futuras que permitan acumular
información en áreas con diferentes niveles de explotación del recurso.
54
d) Es importante fomentar la conservación de humedales prioritarios de los estados que
comprenden el área de distribución del chopontil.
Las tortugas de agua dulce están protegidas por varias leyes ambientales nacionales. En
particular el chopontil, así como los ambientes acuáticos que habita, han sido considerados en
diversos aspectos de la legislación ambiental. A pesar de que se han establecido leyes y vedas
para vigilar el aprovechamiento de estas tortugas, sus poblaciones se han visto afectadas
negativamente.
El chopontil está incluido en la lista de especies de fauna silvestre en riesgo de la Norma
Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2001) en la categoría de peligro de extinción, lo que
significa que ha habido una disminución drástica del área de distribución o del tamaño de sus
poblaciones así como un deterioro mayor de su capacidad para subsistir en su ambiente natural
debido a factores como la destrucción o modificación del hábitat y el aprovechamiento
inmoderado. Adicionalmente, la Ley General de Vida Silvestre (SEMARNAP 2000) contiene
disposiciones para la conservación y aprovechamiento sostenible de los recursos faunísticos. Para
el caso del chopontil, al ser una especie en riesgo, esta ley promueve la participación social y la
aplicación de los conocimientos, innovaciones y prácticas de las comunidades rurales para su
aprovechamiento sostenible, ya sea para fines de subsistencia o en las modalidades de uso
extractivo y no extractivo. Con este fin la legislación ambiental nacional reglamenta 1) la
extracción del recurso del medio natural bajo la modalidad de comercialización y autoconsumo y
2) el aprovechamiento del recurso a partir de sistemas de crianza en cautiverio o semicautiverio y
el manejo de poblaciones silvestres.
En 1994 la Secretaria de Pesca decretó las temporadas de veda de las tortugas de agua
dulce en el sureste de México. Se aplican las mismas temporadas a todas las especies de tortugas,
aunque no todas se reproducen al mismo tiempo. Por lo tanto, conforme se conoce más sobre la
biología de estos reptiles, es necesario revisar estos calendarios para adecuar las vedas de modo
que coincidan con las etapas más vulnerables del ciclo de vida de cada especie y así favorecer su
protección, evitando la sobreexplotación.
55
Hay dos temporadas de veda del chopontil, de tres meses cada una, la primera de marzo a
mayo y la segunda de septiembre a diciembre. Por lo general, estas vedas no son respetadas y la
primera temporada corresponde a la época de sequía, cuando los chopontiles están enterrados y
no es posible capturarlos. Sólo la segunda temporada de veda coincide en parte con la temporada
de actividad y de reproducción de esta tortuga.
Así, una temporada de veda más efectiva, seria de junio a agosto, cuando los chopontiles
comienzan de nuevo su actividad en los pantanos y son más vulnerables a la captura extensiva.
Además, en muchas poblaciones de chopontil puede ser necesario establecer temporadas de
protección completa para su recuperación con duración de 5 a 10 años, al cabo de los cuales será
necesario evaluar las poblaciones para determinar el grado de extracción que puedan tolerar y así
establecer niveles de aprovechamiento.
Adicionalmente, hay que tomar en cuenta que la cría en cautiverio, debido a los cambios
genotípicos y fenotípicos que conlleva (Snyder et al. 1996), debe ser una opción, aunque no
necesariamente la única, para la recuperación de las poblaciones silvestres. Esta opción debe
incluir una evaluación previa de los costos y beneficios de todas las alternativas de conservación
para determinar si es esencial para la supervivencia de la especie, de manera que la cría en
cautiverio no debe reemplazar a la conservación del hábitat. En el caso de C. angustatus, la cría
en cautiverio puede significar la oportunidad de evaluar la aplicación del enfoque de
conservación ex situ a las estrategias de conservación in situ y de un aprovechamiento sostenible
de esta especie como fuente de proteína para las comunidades rurales.
Los resultados de este estudio sugieren que es posible desarrollar una estrategia de manejo
para el chopontil que incluya reintegrar un porcentaje de crías obtenidas en cautiverio hacia las
poblaciones silvestres. Adicionalmente, se requiere evaluar la conveniencia de recambiar el pie
de cría para evitar la disminución de la variabilidad genética, común en poblaciones cautivas de
vertebrados (Snyder et al. 1996)
Es necesario resaltar la importancia de difundir información sobre la situación precaria de
muchas poblaciones de C. angustatus, señalando las consecuencias contraproducentes de la
explotación no sustentable. De igual manera, es necesario divulgar la potencialidad del
aprovechamiento sostenible de este recurso a través de actividades ligadas a la acuacultura
regional, considerando el mejoramiento de las técnicas de incubación de nidadas junto con el
aprovechamiento de huevos de hembras silvestres además de las cautivas.
56
Es indispensable hacer llegar información pertinente a las instituciones relacionadas
directamente con el sector productivo para proponer proyectos donde se aplique el conocimiento
generado sobre la producción de tortugas de agua dulce.
LITERATURA CITADA Aguirre, G., E. Cazares y B. Sánchez. 2002.Conservación y aprovechamiento del Chopontil
(Claudius angustatus). Instituto de Ecología, Xalapa, Ver. México, 29 pp. Álvarez del Toro, M. A. 1982. Los Reptiles de Chiapas. (Tercera Edición). Publicaciones del
Instituto de Historia Natural. Tuxtla Gutiérrez, Chiapas. 248 pp. Berry, K. H. 2003. Using growth ring counts to age wild juvenile desert tortoises (Gopherus
agassizii). Chelonian Conservation and Biology 4(2): 416-424. Berry, K. H. 1979. A comparison of size classes and sex ratios in four populations of the Desert
Tortoise. Pp.38. En: Engberg, N. J., S. Allan y R. L. Young (Eds.) The Desert Tortoise Council, Proceedings of 1976 Symposium..
Berry, J. F., M. E. Seidel y J. B. Iverson 1997. A new species of mud turtle (Genus Kinosternon) from Jalisco and Colima, México, with notes on its natural history. Chelonian Conservation and Biology 2(3): 329-337.
Bickham, J. W. y J. L. Carr 1983. Taxonomy and phylogeny of the higher categories of Cryptodiran turtles based on a cladistic analysis of chromosomal data. Copeia 1983(4): 918-932.
Booth, D. T. 2002. The breaking of diapause in embryonic broad-shell river turtles (Chelodina expansa). Journal of Herpetology 36 (2): 304-307.
Bour, R. y A. Dubois 1984. Nomenclature ordinale et familiale des tortues (Reptilia). Studia Geologica Salmanticensia, Vol. Especial 1. Studia Palaeochelonologica 1:77-86.
Bramble D.M., J.H. Hutchinson y J.M. Legler 1984. Kinosternid shell kinesis, structure, function and evolution. Copeia (3):456-475.
Brooks, R. J., Palko K. & Krawchuk, M. A. 1997. Why do turtles keep growing after maturity? American Society of Ichthyologists and Herpetologists. Resúmenes 77th Annual Meeting. Univ of Washington, Seattle: 82.
Burnham, k. P., D. R. Anderson, G. C. White. C. Brownie y K. H. Pollock 1987. Design and analysis methods for fish survival experiments based on release-recapture. American Fisheries Society Monograph 5. 437 pp.
Bury, R. B. 1979. Population ecology of freshwater turtles. Pp. 571-602. En: Harless, M., y Morlock, H. (Eds.). Turtles: Perspectives and Research. John Wiley and Sons, New York.
Cagle, F. R. 1939. A system for marking turtles for future identification. Copeia 1939: 170-173 Cervantes, M. A. 1998. Programa nacional de zonas húmedas. En: F. J. Abarca y M. Cervantes
(Eds.). Manual para el manejo y conservación de los humedales de México. Cap. 7. Publicación especial bajo colaboración de la Secretaría del Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca, U.S. Fish and Wildlife Service, Arizona Game and Fish Department y Wetlands International the Americas-Programa México. México, D. F.
Comité Consultivo Nacional de Normalización de Pesca Responsable. 1993. NOM-009-PESC-1993. Diario Oficial de la Federación
Congdon J. D., S. W. Gotte y R. W. McDiarmid 1992. Ontogenic changes in habitat use by juvenile turtles, Chelydra serpentina and Chrysemys picta. Canadian Field- Naturalist 106: 241-247.
Congdon, J. D., D. W. Tinkle, G. L. Breintenbach y R.C. Van Loben Sels. 1983. Nesting ecology and hatching success in the turtle Emydoidea blandingi. Herpetologica 39(4): 417-429.
57
Cooley, C. R., A. O. Floyd, A. Dolinger y P. B. Tucker 2003. Demography and diet of the painted turtle (Chrysemys picta) at high-elevation sites in southwestern Colorado. The Southwestern Naturalist 48(1): 47-53.
Crawley, M. J. 1993. GLIM for ecologists series methods in ecology. Blackwell Scientific Publications. 379 pp.
Dunham, A. E. 1978. Food availability as a proximate factor influencing individual growth rates in the iguanid lizard Scleoporus merriami. Ecology 59:770-778.
Espejel, G. V., R. C. Vogt y M. A. López L. 1998. Aspectos de la ecología del chopontil, Claudius angustatus (Testudines: Staurotypidae) en el sureste de Veracruz. Resúmenes V Reunión Nacional de Herpetología. Sociedad Herpetológica Mexicana. Xalapa, Ver.
Ernst, C. H., J. E. Lovich y R. W. Barbour 1994. Turtles of the United States and Canada. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C.
Ewert, M. A. 1979. The embryo and its egg: development and natural history. Pp. 333-413. En: Harless, M. y Morlock, H. (Eds.). Turtles: Perspectives and Research. John Wiley and Sons, New York.
Ewert, M. A. 1985. Embryology of turtles. Pp. 75-267. En: Gans, C., F. Billett, y P.F.A. Maderson (Eds.). Biology of the Reptilia. Vol. 14, Development A. John Wiley and Sons. New York.
Ewert, M. A. 1991. Cold torpor, diapause, delayed hatching and aestivation in reptiles and birds. Pp. 173-191. En: Deeming D. C., y M. W. J. Ferguson (Eds.). Egg Incubation: Its Effects On Embryonic Development in Birds And Reptiles. Cambridge Univ. Press, Cambridge.
Ewert, M. A. y J. M. Legler 1978. Hormonal induction of the oviposition in turtles. Herpetological 34(4): 314-318.
Ewert, M. A y D. S. Wilson. 1996. Seasonal variation of embryonic diapause in the striped mud turtle (Kinosternon baurii) and general consideration for conservation planning. Chelonian Conservation and Biology 2 (1): 43-54.
Finkler, M. S., D. L. Knickerbocker y D. L. Claussen. 2000. Influence of hydric conditions during incubation and population on overland movement of neonatal snapping turtles. Journal of Herpetology 34 (3): 452-455.
Flores-Villela, O. 1993. Herpetofauna Mexicana. Lista anotada de las especies de anfibios y reptiles de México, cambios taxonómicos recientes, y nuevas especies. Carnegie Museum of Natural History. Special Publication No. 17. 73 pp.
Flores-Villela, O. y G. Zug. 1995. Reproductive biology of the chopontil, Claudius angustatus (Testudines: Kinosternidae), in southern Veracruz, México. Chelonian Conservation and Biology 1(3): 181-186.
Frazer, N. B. y L. M. Ehrhart 1985. Preliminary growth models for green, Chelonia mydas, and loggerhead, Caretta caretta, turtles in the wild. Copeia 1985(1): 73-79.
Frazer, N. B., J. W. Gibbons & J. L. Greene. 1990. Exploring Fabens’ growth interval model with data on a long-lived vertebrate, Trachemys scripta (Reptilia :Testudinata). Copeia 1990 (1):112-118.
Galbraith, D. A., R. J. Brooks y M. E. Obbard 1989. The influence of growth rate on age and body size at maturity in female snapping turtles (Chelydra serpentina). Copeia 1989(4): 896-904.
Gaffney, E.S. y P.A. Meylan. 1988. A phylogeny of turtles. Pp.157-219. En: M.J. Benton (ed.). The Phylogeny and Classification of the Tretapods. Vol. 1.
58
Germano, D. J. y R. Bruce Bury. 1998. Age determination in turtles: evidence of annual deposition of scute rings. Chelonian Conservation and Biology 3(1): 123-132.
Gibbons, J. W. y D. H. Nelson 1978. The evolutionary significance of delayed emergence from the nest by hatchling turtles. Evolution 32(2): 297-303.
Gutzke, W. H. N., G. C. Packard, M. J. Packard y T. J. Broardman 1997. Influence of the hydric and thermal environment on eggs and hatchling of painted turtles (Crysemys picta). Herpetologica 43(4): 393-404.
Hausman, P. 1968. Claudius angustatus. International Turtle and Tortoise Society Journal. 2(3):14-15.
Harding, J. H. y T. J. Bloomer 1979. The wood turtle, Clemmys insculpta: a natural history. Bulletin of the New York Herpetological Society 15: 9-26.
Hewavisenthi, S. y C. J. Parmenter 2001. Influence of incubation environment on the development of the Flatback Turtle (Natator depressus). Copeia 2001(3): 668-682.
Horne, B. D. 2003. The ecology of facultative developmental timing in a neotropical turtle, Kinostenon leucostomum. Resúmenes AES/ ASIH/HL/SSAR Joint Meeting Manaus, Brazil.
IUCN 2002. 2002 IUCN Red List of Threatened Animals. International Union for Conservation of Nature and Natural Resources, Gland, Switzerland.
Iverson, J. B. 1982. Biomass in turtle populations: a neglected subjet. Oecologia (Berl) 55: 69-76.
Iverson, J. B. 1991. Phylogenetic hypotheses for the evolution of modern Kinosternine turtles. Herpetological Monographs 5: 1-27
Iverson, J. B. 1998. Molecules, morphology, and mud turtle phylogenetics (Family Kinosternidae) Chelonian Conservation and Biology 3(1): 113-117.
Iverson, J. B. y J. F. Berry 1980. Claudius angustatus Cope. Narrow-bridged musk turtle. Catalogue of American Amphibians and Reptiles. 236.1-236-2.
Jansen, F. J. 1993a. An experimental analysis of natural selection on body size of hatchling turtles. Ecology 74: 332-341.
Jansen, F. J. 1993 b. The influence of incubation temperature and family on the eggs, embryos, and hatchlings of the smooth softshell turtle (Apalone mutica). Physiological Zoology 66: 349-373.
Jolly, G. M. 1965. Explicit estimates from capture-recapture data with both death and immigration-stochastic model. Biometrika 52: 225-247.
Kazmaier, R. T., E. C. Hellgren, D. R. Synatzske y J. C. Rutledge 2001. Mark-recapture analysis of population parameters in a Texas Tortoise (Gopherus berlandieri) population in southern Texas. Journal of Herpetology 35 (3): 410-417.
Kennnet, R. 1996. Growth models for two species of freshwater turtle, Chelodina rugosa and Elseya dentata, from the wet-dry tropics of northern Australia. Herpetologica 52(3):383-395.
King, F.W. y R.L. Burke 1989. Crocodilian, Tuatara and Turtle Species of the World: A Taxonomic and Geographic Reference. Association of Systematic Collections. Washington, D.C. 216 pp.
Klemens, M. W. 2000. Turtle conservation. Smithsonian Institution Press. 334 pp. Kuchling, G. 1999. The Reproductive Biology of the Chelonia. Zoophysiology. Volume 38.
Springer-Verlag, Berlin. 223 pp.
59
Landers,J. L., W. A. McRae, y J. A. Garner 1982. Growth and maturity of the gopher tortoise in southwestern Georgia. Bulletin Florida State Museum, Biological Science 27:81-110.
Langtimm, C. A., C. K. Dodd y R. Franz 1996. Estimates of abundance of box turtles (Terrapene carolina bauri) on a Florida island. Herpetologica 52(4): 496-504.
Lebreron , J.-D., K. P. Burnham, J. Clobert y D. R. Anderson 1992. Modeling survival and testing biological hypotheses using marked animals: a unified approach with case studies. Ecology Monographs 62:67-118.
Lee, J. C. 1996. The Amphibians and Reptiles of the Yucatan Peninsula. Cornell University Press, New York. 500 pp.
Legler, J. M. 1960. Natural history of the ornate box turtle, Terrapene ornata ornata Agassiz. University Kansas Publication Museum Natural History 11: 527-669.
Lindeman, P. V. 1990. Closed and open model estimates of abundance and test of model assumptions for two populations of the turtle, Chrysemys picta. Journal of Herpetology 24 (1): 78-81.
Lot-Helgueras, A., A. Novelo y P. Ramírez. 1993. Diversity of Mexican aquatic vascular plant flora. Pp. 577-591. En: T. P. Ramamoorthy, R. Bye, A. Lot y J. Fa (eds.). Biological Diversity of Mexico: Origins and Distribution. Oxford University Press. Nueva York.
Lovich, J. E., C. H. Ernst, y J. F. McBreen. 1990. Growth, maturity, and sexual dimorphism in the wood turtle, Clemmys insculpta. Canadian Journal of Zoology 68:672-677.
Meylan, P. A. y E. S. Gaffney. 1989. The skeletal morphology of the Cretaceous Cryptodiran turtle, Adocus, and the relationships of the Trionychoidea. American Museum Novitates 2941: 1-60.
Moll, E. O. y J. M. Legler. 1971. The life history of a neotropical slider turtle, Pseudemys scripta (Schoepff), in Panama. Bulletin of the Los Angeles County Museum of Natural History, Science 11: 1-102.
Morales-Verdeja, S. A. y R. C. Vogt. 1997. Terrestrial movements in relation to aestivation and the annual reproductive cycle of Kinosternon leucostomum. Copeia 1997(1):123-130.
Nichols, J. D. 1992 Capture-recapture models. BioScience 42: 94-102. Packard, G. C., M. J. Packard y G. F. Birchard 1989. Sexual differentiation and hatching
success by painted turtles incubating in different thermal and hydric environments. Herpetologica, 45(4): 385-392.
Packard, G. C. y J. A. Phillips. 1994. The importance of the physical environment for the incubation of reptilian eggs. En: Murphy, J. B., K. Adler y J. T. Collins (Eds.). Captive Management and Conservation of Amphibians and Reptiles. Ithaca, N. Y. SSAR Publ. 11:195-208.
Paradis, E., G. Guedon y R. Pradel 1993. Estimation of sex- and age-related survival rates in a microtine population. Journal of. Wildlife Management 57: 158-163.
Peterson, C. C. y P. A. Stone 2000. Physiological capacity for aestivation of the Sonoran Mud Turtle, Kinosternon sonoriense. Copeia 2003(3): 684-700.
Plummer, M. V. 1977. Activity, habitat and population structure in he turtle, Trionyx muticus. Copeia 1997(3): 431-440.
Plummer, M. V. 1979. Collecting and marking. Pp. 45-60. En: Harles, M. y H. Morlock (Eds.). Turtles: Perspectives and Research. John Wiley and Sons, New York.
60
Pradel, R. 1993. Flexibility in survival analysis from recapture data: handling trap-dependence. Pp. 29-37. En: J. D. Lebreton and Ph. M. North (Eds) Marked Individuals in the Study of Bird Population. Advances in Life sciences, Birkhauser Verlag, Basil, Switzerland.
Praeger, M.H., S. B. Saila y C. W. Recksiek. 1989. Fishparm : A microcomputer program for parameter estimation of nonlinear models in fishery science. Old Dominion University of Oceanography. Technical Report 87-10. 18 pp.
Ross, D.A. 1989. Population ecology of painted and Blanding’s turtles (Chrysemys picta and Emydoidea blandingi) in central Wisconsin. Wisconsin Academy of Science and Arts Letters 77: 77-84.
Schmidt, A. A. 1970. Zur Fortpflanzung der Kreuzbrustchildkrote (Staurotypus salvinii) in Gefangenschaft. Salamandra 6: 3-10.
Schwartz, E. R., C. W. Schwartz, y A. R. Kiester 1984. The three-toed box turtle in central Missouri, Part II: a nineteen-years study of home range, movements and populations. Missouri Dept. Cons., Terr. Ser. 12: 1-28.
Secretaria del Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca (SEMARNAP) 2000. Ley General de Vida Silvestre, Diario Oficial de la Federación, 3 de julio del 2000.
Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales(SEMARNAT) 2002. Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2001. Protección ambiental - Especies nativas de México de flora y fauna silvestres-Categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión, exclusión o cambio-Lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación, 6 de marzo de 2002.
Segura, N. M. 2002. Ámbito hogareño del chopontil (Claudius angustatus Cope, 1865) en El Jobo, Municipio de Alvarado, Veracruz. Tesis de Licenciatura. Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (Región Orizaba-Córdoba), Universidad Veracruzana. 46 pp.
Seidel, M.E. 2002. Taxonomic observations on extant species and subspecies of slider turtles, genus Trachemys. Journal of Herpetology 36(2): 285-292.
Seidel, M.E., J.B. Iverson y M.D. Adkins. 1986. Biochemical comparisons and phylogenetic relationships in the family Kinosternidae (Testudines). Copeia (2): 285-294.
Serb, J. M., C. A. Phillips y J. B. Iverson 2001. Molecular phylogeny and biogeography of Kinostenon flavescens based on complete mitochondrial control region sequences. Molecular Phylogenetics and Evolution 18 (1):149-162.
Sexton, O.J. 1959. A method of estimating the age of painted turtles for use in demographic studies. Ecology 40: 716-718.
Smith, H. M. y R. B. Smith. 1979. Synopsis of the Herpetofauna of Mexico. Vol. VI. Guide to Mexican Turtles Bibliographic Addendum III. North Bennington, Vermont: John Johnson, 1044 pp.
S-Plus 1999. S-Plus 2000. Guide to Statistics, Volume 1, Data Analysis Products Division, Math Soft. Seattle, Washington.
Snyder, N. F. R., S. R. Derrickson, S. R. Beissinger, J. W. Wiley, T. B. Smith, W. D. Toone, y B. Miller. 1996. Limitations of captive breeding in endangered species recovery. Conservation Biology 10:338-348.
Thorbjarnarson J.,C. J. Lagueux, D. Bolze, M.W. Klemens, y A. B. Meylan. 2000. Human use of turtles: a worldwide perspective. Pp. 33-84. En: Klemens M.W. 2000. Turtle Conservation. Smithsonian Institution Press.
Tucker, J. K. y F. J. Jansen. 1999. Size-biased mortality due to predation in a nesting freshwater turtle, Trachemys scripta. American Midland Naturalist 141:198-203.
Vogt, R.C. 1979. Spring aggregating behavior of painted turtles. Chrysemys picta (Reptilia, Testudines). Journal of Herpetology 13: 363-365.
61Vogt, R. C. 1980. New method for trapping aquatic turtles. Copeia 1980 (2):368-371.
62
Vogt, R. C. 1997a. Claudius angustatus. Pp. 480-481. En: Historia Natural de los Tuxtlas, Dirzo,R., E. González y R. C. Vogt (Eds.). Instituto de Biología, UNAM.
Vogt, R. C. 1997b. Sexual maturity in female turtles: is it age or size? Resúmenes ASIH/HL /SSAR /AFSELHS/ AES/ GIS Joint Meetings 1997, Seattle: 301.
Vogt , R. C. y O. Flores-Villela. 1986. Determinación del sexo en tortugas por la temperatura de incubación de los huevos. Ciencia 37: 21-32.
Vogt, R. C. y O. Flores-Villela. 1992. Effects of incubation temperature on sex determination in a community of neotropical freshwater turtles in southern Mexico. Herpetologica 48(3): 265-270.
Wilbur, H. M. 1975. The evolutionary and mathematical demography of the turtle Chrysemys picta. Ecology 56: 64-77.
Wilson, D. S., C. R. Tracy y C. R. Tracy. 2003. Estimating age of turtles from growth rings: a critical evaluation of the technique. Herpetologica 59(2): 178-194.
Zug, G. R. 1991. Age determination in turtles. Society for the Study of Amphibians and Reptiles, Herpetological Circular No. 20. 28 pp.
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